动物营养学报  2014, Vol. 26 Issue (8): 2058-2063   PDF (1124 KB)    
限饲对机体免疫机能及动物生产的影响
刘路路1, 霍文颖1,2, 闫冰雪1, 祁东风1, 王现勇3, 黄艳群1, 王志祥1, 陈文1     
1. 河南农业大学牧医工程学院, 郑州 450002;
2. 河南牧业经济学院, 郑州 450046;
3. 河南商都生物技术股份有限公司, 郑州 466311
摘要:限饲可降低小鼠、猴子、果蝇等模式动物及人类多种疾病的发生。限饲饲养广泛应用于家禽、猪等动物的特定生产阶段,可有效提高机体的免疫机能和抗病力。本文就限饲对机体免疫机能影响的研究进展进行了综述,并浅谈了限饲在动物生产上的应用。
关键词限饲     免疫机能     动物生产    
Effect of Feed Restriction on Body Immune Function and Animal Production
LIU Lulu1, HUO Wenying1,2, YAN Bingxue1, QI Dongfeng1, WANG Xianyong3, HUANG Yanqun1, WANG Zhixiang1, CHEN Wen1     
1. Animal Husbandry Medical College of Engineering of Henan Agricultural University, Zhengzhou 450002, China;
2. Henan University of Animal Husbandry and Economy, Zhengzhou 450046, China;
3. Henan Shangdu Biological Technology Co., Ltd., Zhengzhou 466311, China
Abstract: Great quantities of diseases of experiment animals such as mice, monkey and Drosophila etc. and human can be decreased by feed restriction. Feed restriction has been widely used in specific production phase of poultry, pigs and other animals, and it can effectively improve body immune function and disease resistance. The research advances in the effects of feed restriction on body immune function were reviewed in this article. Its application in animal production was also presented.
Key words: feed restriction     immune function     animal production    

限饲包括单一营养成分限制(如能量限制、蛋白质限制等)、料量限制及其二者的结合。能量限饲是目前发现的延长人类寿命、增进健康的最有效方法[ 1,2 ]。限饲被越来越多地证明可有效延长人类及模式动物的寿命[ 3 ]。能量限饲可降低小鼠、猴子、果蝇等模式动物及人类大量疾病(包括自动免疫疾病、肾脏疾病、癌症、糖尿病、帕金森症等)的发生,是唯一在酵母、线虫、果蝇、大鼠、小鼠及猴子等模式动物上都一致证明可有效延长寿命和减少疾病的方案[ 4,5,6,7 ]。目前,限饲在动物生产上的应用较为广泛,可有效提高机体的免疫机能和抗病力,降低肉种鸡死淘率及胫骨病等疾病的发病率,降低肉鸡猝死症、腹水症等疾病的发生率及其总死亡率,增强机体的免疫机能[ 8,9,10,11 ],早期断奶仔猪在限饲后可明显降低随后自由采食阶段的腹泻率[ 12 ]。限饲已广泛应用于动物生产上,对机体免疫机能和抗氧化水平都产生了一定的影响。

1 限饲对机体免疫机能和抗氧化水平的影响 1.1 限饲增强机体免疫机能效应

对哺乳动物的研究表明,能量限饲可增加免疫细胞因子和淋巴细胞数,增强系统免疫和黏膜免疫,其增强动物机体免疫机能的效能可达35%~40%。Cheema等[ 13 ]研究发现,能量限饲延长寿命与下调了营养素传感器雷帕霉素靶蛋白(target of rapamycin,TOR)的表达以及诱发了细胞的吞噬效应有关。在鸡上的研究发现,低能饲粮可显著增强肉鸡的体液免疫,早期限饲可提高肉鸡免疫器官重和血清新城疫抗体滴度[ 10 ],提高肉鸡CD4+的百分比、抗绵羊红细胞抗体滴度和中性粒细胞与淋巴细胞的比率,并降低热应激对免疫机能的负面影响[ 14 ]。Hangalapura等[ 15 ]研究发现,高强度的限饲增强了肉鸡的先天性免疫。另有研究报道,能量限饲30%可降低肉鸡的死亡率,提高肉鸡脾脏和法氏囊的相对重量及血液淋巴细胞中CD4+、CD8+的百分比[ 16 ]。此外,刘小刚等[ 17 ]的研究表明,在羔羊的整个营养限制期(1~60日龄)间,淋巴细胞亚群比值各组之间均没有显著差异,但低营养水平降低其免疫机能。

1.2 限饲降低机体疾病感染率

1935年,限饲首先被发现可以最大限度地延长龋齿动物的寿命[ 18 ]。当前,在果蝇等短寿命模式动物上的研究表明,能量限饲具有延缓衰老、降低疾病发生率的作用,并似乎是以牺牲生长和繁殖为代价[ 19,20 ],但在长寿命模式动物的研究中证据相对缺乏[ 20 ]。机体免疫功能受多种因素的影响,营养对机体的免疫功能发挥重要作用,营养缺乏会降低机体免疫力,增加疾病感染的危险性[ 21 ]。适度限饲被认为可以延缓衰老,这是由于限饲延缓了许多疾病的发生,如肾脏疾病、某种类型的癌症、自身免疫疾病、糖尿病、与帕金森疾病和老年痴呆症有关的神经元缺失等[ 22 ]。短时间的能量限饲对机体的免疫功能有一定影响[ 23 ],在啮齿类动物如大鼠和小鼠上的研究表明,能量限饲可延长寿命以及延迟和降低与年龄相关疾病的感染,减少肿瘤的形成,降低氧化损伤,减慢疾病感染的过程,延缓感染速度,增强免疫功能[ 9,10,11 ]

1.3 限饲提高机体抗氧化水平

超氧化物歧化酶(superoxide dismutase,SOD)是生物体内重要的抗氧化酶,具有特殊的生理活性,能够清除生物氧化过程中产生的超氧阴离子自由基,其在生物体内活性的高低是衰老与死亡的直观指标。在生物体内,自由基作用于脂质发生过氧化反应,氧化终产物为丙二醛(malondialdehyde,MDA),会引起蛋白质、核酸等生命大分子的交联聚合,且具有细胞毒性。机体内MDA含量的高低反映了机体过氧化损伤的程度。潘家强等[ 24 ]的研究表明,限饲组肉鸡生长后期血浆SOD活性显著高于自由采食组肉鸡,且其血浆MDA含量显著降低,表明早期限饲能够减轻肉鸡体内脂质过氧化作用,提高机体抗氧化酶的活性,从而降低肉鸡腹水综合征的发病率。张书汁等[ 25 ]的研究结果表明,与自由采食相比,限饲显著提高了肉鸡血清SOD活性,极显著降低了肉鸡血清MDA含量,并显著降低了肉鸡的死亡率,表明限饲减轻了肉鸡体内的脂质过氧化作用。Chen等[ 16 ]的研究也表明,能量限饲30%显著增加了血清SOD和碱性磷酸酶活性及血清尿酸含量,降低了血清总胆固醇、高密度脂蛋白、MDA含量以及血浆尿素氮浓度和乳酸脱氢酶活性。

1.4 限饲调控机体相关衰老基因及脂肪基因的表达

目前能量限饲延长动物寿命、延缓衰老过程的机制还有争论,推测能量限饲延长寿命的机制在于增强了DNA的修复能力,改变了基因的表达,降低了机体的代谢率,减少了氧化应激[ 26,27 ],其中内皮型一氧化氮合酶(eNOS)可能起着基本的作用[ 28 ]

年龄相关基因的表达差异及特异性表达基因通常与衰老有关,采用基因芯片技术对小鼠的大脑和下丘脑的基因组表达进行研究,结果表明限饲有效地阻止或延缓了这些基因的表达变化[ 29 ];在肝脏中,长期限饲和仅4周的限饲都反转了小鼠大部分衰老相关基因的表达变化[ 30 ]。Julian等[ 26 ]研究表明,长期限饲可导致小鼠脂肪组织中更多基因转录水平改变,而短期限饲仅导致脂肪组织中少量基因表达变化。Richards等[ 9 ]选取15个脂肪代谢相关基因,采用定量PCR方法研究其在肝脏、脂肪组织中的表达,结果表明肉种鸡产蛋早期的限饲能够显著改变肉种鸡肝脏中脂肪沉积相关基因的表达水平。

1.5 限饲对抗体和补体功能的影响

免疫球蛋白(immunoglobulim,Ig)是评价机体免疫状况的常用指标。血清Ig包括IgG、IgM、IgA、IgD和IgE,在5种Ig中,IgD和IgE含量非常少,不到血清总含量的2%,且部分功能未知。已有研究报道,短期限食对人体血清Ig含量有一定的影响,但影响程度较小,发挥重要防御功能的IgG、IgM含量均没有显著改变,可以认为抗体功能基本保持在正常范围[ 23 ]。但有研究认为IgA可能是能量限饲调节脾脏和结肠免疫反应的生物学指标[ 31 ]

补体(complement,C)是存在于正常人和动物血清与组织液中的一组经活化后具有酶活性的蛋白质,广泛参与机体微生物防御反应以及免疫调节,是免疫反应中含量最稳定的物质。王先远等[ 32 ]在大鼠上的研究表明,短期饥饿对血清IgG、IgA含量的影响不显著,而对血清IgM、C3含量的影响显著,血清C4含量也有不同程度的降低。吴健全等[ 23 ]研究表明,短期限食对人体血清C3、C4含量有一定影响,能量供应不足使血清C3、C4含量下降,与王先远等[ 32 ]在大鼠上所得结果相一致。

2 限饲在动物生产上的应用 2.1 限饲在家禽生产上的应用

限饲是肉鸡生产中的常规饲养技术[ 11 ],能有效地提高生产性能。此外,限饲还被广泛用于降低肉仔鸡的猝死症、腹水症等疾病的发生率及其总死亡率[ 10, 11, 16 ]。Chen等[ 16 ]的研究结果表明,能量限饲30%显著增加了肉鸡试验后期(40~48日龄)的饲料效率、平均日增重和相对体增重,并显著降低了腹脂率和皮下脂肪厚度,增加了肌胃重、肌胃比率、腺胃比率、胰腺比率、脾比率和法氏囊比率。其他学者在鸡上的研究表明,能量限饲可降低肉鸡的脂肪沉积,提高肉品质,增强机体抗氧化水平和对疾病的抵抗力,改善代谢和生理功能[ 33,34,35 ]。此外,还有研究得出限饲可以降低肉鸡腿病的发生率[ 36,37 ]

限饲在家禽上的研究主要集中在鸡上,在鸭、鹅等其他家禽上的研究相对较少。Olver[ 38 ]对3~20周龄樱桃谷育雏育成期种鸭进行了50%和75%限饲研究,结果显示,限饲使20周龄种鸭胴体脂肪含量降低,性成熟延迟,产蛋量提高,种鸭产蛋期死淘率降低,蛋重、受精率和孵化率未受显著影响。关于肉种鸭产蛋期的饲喂方式,方义成等[ 39 ]、赵朝志[ 40 ]认为肉种鸭在产蛋高峰期自由采食可以满足其营养需要,而程好良[ 41 ]则认为在产蛋期进行限饲可以控制体重,从而提高生产性能。王生雨等[ 42 ]的研究表明,对产蛋期肉种鸭适当限饲可降低体增重,提高产蛋率,但过度限饲会影响其生产性能。在鹅上也有研究表明,早期能量限饲极显著降低了仔鹅的平均日增重,且提高了料重比,但早期能量限饲5%、10%组的仔鹅生长性能和内脏器官在补偿期均能获得补偿生长,且能量限饲5%组补偿效应最佳[ 43 ]

2.2 限饲在猪生产上的应用

随着生活水平的提高,人们越来越偏爱瘦肉(脂肪少的肉)。叶耀辉等[ 44 ]的研究表明,生长肥育猪在限饲条件下日增重下降,日增重降低主要是脂肪沉积量减少,与自由采食相比,限饲使猪外层背脂和中层背脂厚度变薄,对猪胴体品质的影响是增加瘦肉(蛋白质)百分含量;限饲对肌肉的生长(蛋白质日沉积量)无显著影响。生长肥育猪通过适当限饲可使胴体脂肪沉积减少,改善饲料转化率,降低生产成本。此外,殷宗俊等[ 12 ]研究结果表明,早期断奶仔猪在限饲后的自由采食阶段的腹泻率明显降低,不同的限饲水平对仔猪腹泻率的影响程度也是不一样的,10%的限饲水平对降低后期仔猪腹泻率效果十分显著,限饲并不影响后期仔猪的增重,相反10%的限饲水平还可以提高仔猪后期的日增重。但也有研究报道在母猪妊娠期进行能量限饲产生了不利影响,李丰浩等[ 45 ]的研究结果表明,母猪妊娠期能量限饲会对后代仔猪早期生长及肌纤维发育造成不利影响,导致仔猪初生重、断奶重、日增重降低,肌纤维发育缓慢,半腱肌肌纤维数降低。

2.3 限饲在草食动物养殖上的应用

限饲在草食动物上的研究主要集中在羊上,在牛等其他反刍动物上的研究相对较少。张冬梅等[ 46 ]研究发现,能量限饲组羔羊在限饲期的肝脏重显著低于对照组,在营养补偿期的肝脏重与对照组无显著差异。吴端钦等[ 47 ]的研究表明,对母羊妊娠后期进行营养限制,无论是进行蛋白质限饲还是进行能量限饲,均对羔羊肉品质及相关基因表达造成了一定的影响。Hayden等[ 48 ]对阉牛进行能量限饲,92 d后用高能量饲粮补偿饲喂至达到屠宰标准,研究在营养恢复期血液激素水平与体蛋白质、脂肪沉积的关系,结果表明能量限饲组与对照组相比,体组成无显著差异。

2.4 限饲在水产养殖上的应用

限饲的应用研究主要集中在禽类、猪、草食动物等上,有关限饲在水产动物如鱼类上的研究报道少之又少,仅见少量的蛋白质限饲对水产动物影响的研究报道,如吴立新等[ 49 ]的研究表明,牙鲆幼鱼继蛋白质限饲后的恢复投喂阶段出现了完全补偿生长效应。

3 小 结

限饲在动物生产上的应用较为广泛,并表现出一定的有益表达效应。在生产实践中,限饲计划应在不影响动物生产性能和健康的前提下,以提高饲粮的利用率为主要衡量标准,而且不同种类动物、不同生理阶段的限饲计划,特别是限饲程度和方案应该有所区别,应因动物不同而异。对动物进行限饲,后期营养水平恢复会使其表现出一定的补偿生长效应,这与限饲程度、营养物质性质、恢复生长时间及环境因子等都有关联。因此,科学的限饲计划至关重要,不仅能有效地控制体重,提高均匀度和饲料的转化效率,还可以改善净膛品质,降低各种代谢疾病的发生率,增强免疫力,从而提高动物生产的经济效益。如今人们感兴趣的是限饲的有益效应是否是生物体一个普遍进化策略?动物限饲的一些或所有效应在人类上是否有效?限饲对动物免疫机能影响的分子效应是什么?这些都还有待进一步研究。

参考文献
[1]KATEWA S D, KAPAHI P.Dietary restriction and aging, 2009[J]. Aging Cell, 2010, 9(2):105-112. (1)
[2]MARCHAL J, PERRET M, AUJARD F.Caloric restriction in primates:how efficient as an anti-aging approach?[J]. Medecine Sciences, 2012, 28(12):1081-1086. (1)
[3]YE J P, KELLER J N.Regulation of energy metabolism by inflammation:a feedback response in obesity and calorie restriction[J]. Aging, 2010, 2(6):361-368. (1)
[4]JOLLY C A.Dietary restriction and immune function[J]. The Journal of Nutrition, 2004, 134(8):1853-1856. (1)
[5]GREER E L, BRUNET A.Different dietary restriction regimens extend lifespan by both independent and overlapping genetic pathways in C.elegans[J]. Aging Cell, 2009, 8(2):113-127. (1)
[6]BAHADORANI S, HUR J H, LO T, Jr, et al.Perturbation of mitochondrial complex V alters theresponse to dietary restriction in Drosophila[J]. Aging Cell, 2010, 9(1):100-103. (1)
[7]COLMAN R J, ANDERSON R M, JOHNSON S C, et al.Caloric restriction delays disease onset and mortality in rhesus monkeys[J]. Science, 2009, 325(5937):201-204. (1)
[8]DE BEER M, COON C.The effect of different feed restriction programs on reproductive performance, efficiency, frame size, and uniformity in broiler breeder hens[J]. Poultry Science, 2007, 86(9):1927-1939. (1)
[9]RICHARDS M P, POCH S M, COON C N, et al.Feed restriction significantly alters lipogenic gene expression in broiler breeder chickens[J]. The Journal of Nutrition, 2003, 133(3):707-715. (3)
[10]潘家强, 李锦春, 谭勋, 等.早期限饲对肉鸡免疫器官发育和体液免疫功能的影响[J]. 中国兽医学报, 2005, 25(5):527-529. (4)
[11]杨宁.家禽生产学[M]. 2版.北京:中国农业出版社, 2010. (4)
[12]殷宗俊, 卞国保, 王中才, 等.合理限饲可减少早期断奶对仔猪的影响[J]. 动物科学与动物医学, 2005, 22(9):38-39. (2)
[13]CHEEMA M A, QURESHI M A, HAVENSTEIN G B.A comparison of the immune response of a 2001 commercial broiler with a 1957 randombred broiler strain when fed representative 1957 and 2001 broiler diets[J]. Poultry Science, 2003, 82(10):1519-1529. (1)
[14]KHAJAVI M, RAHIMI S, HASSAN Z M, et al.Effect of feed restriction early in life on humoral and cellular immunity of two commercial broiler strains under heat stress conditions[J]. British Poultry Science, 2003, 44(3):490-497. (1)
[15]HANGALAPURA B, NIEUWLAND M G, DE VRIES REILINGH G, et al.Severe feed restriction enhances innate immunity but suppresses cellular immunity in chicken lines divergently selected for antibody responses[J]. Poultry Science, 2005, 84(10):1520-1529. (1)
[16]CHEN W, GUO Y M, HUANG Y Q, et al.Effect of energy restriction on growth, slaughter performance, serum biochemical parameters and Lpin2/WDTC1 mRNA expression of broilers in the later phase[J]. Journal of Poultry Science, 2012, 2012, 49(1):12-19. (3)
[17]刘小刚, 侯先志, 李大彪, 等.营养限制及补偿对羔羊体重及外周血液CD4+和CD8+ T淋巴细胞的影响[J]. 动物营养学报, 2010, 22(4):934-942. (1)
[18]MCCAY C M, CROWELL M F, MAYNARD L A.The effect of retarded growth upon the length of life span and upon the ultimate body size[J]. The Journal of Nutrition, 1935, 10(1):63-79. (1)
[19]BARTKE A, DOMINICI F, TURYN D, et al.Insulin-like growth factor 1 (IGF-1) and aging:controversies and new insights[J]. Biogerontology, 2003, 4(1):1-8. (1)
[20]DIRKS A J, LEEUWENBURGH C.Caloric restriction in humans:potential pitfalls and health concerns[J]. Mechanisms of Ageing and Development, 2006, 127(1):1-7. (1)
[21]PLAT J, MENSINK R P.Food components and immune function[J]. Current Opinion in Lipidology, 2005, 16(1):31-37. (1)
[22]KOUBOVA J, GUARENTE L.How does calorie restriction work?[J]. Genes & Development, 2003, 17(3):313-321. (1)
[23]吴健全, 金宏, 南文考, 等.短期能量限制对人体免疫功能的影响[J]. 解放军预防医学杂志, 2008, 26(3):183-183. (3)
[24]潘家强, 孙卫东, 谭勋, 等.早期限饲对肉鸡体内脂质过氧化作用和抗氧化酶活性的影响[J]. 畜牧兽医学报, 2005, 36(5):464-470. (1)
[25]张书汁, 黄艳群.限饲对肉鸡抗氧化水平的影响研究[J]. 黑龙江畜牧兽医, 2011(11):59-60. (1)
[26]JULIAN D, LEEUWENBURGH C.Linkage between insulin and the free radical theory of aging[J]. American Journal of Physiology:Regulatory Integrative and Comparative Physiology, 2004, 286:R20-R21. (2)
[27]SPEAKMAN J R, SELMAN C, MCLAREN J S, et al.Living fast, dying when?The link between aging and energetics[J]. The Journal of Nutrition, 2002, 132(6):1583S-1597S. (1)
[28]NISOLI E, TONELLO C, CARDILE A, et al.Calorie restriction promotes mitochondrial biogenesis by inducing the expression of eNOS[J]. Science Magazine, 2005, 310(5746):314-317. (1)
[29]WEINDRUCH R, KAYO T, LEE C K, et al.Gene expression profiling of aging using DNA microarrays[J]. Advanced Search, 2002, 123(2/3):177-193. (1)
[30]CAO S X, DHAHBI J M, MOTE P L, et al.Genomic profiling of short-and long-term caloric restriction effects in the liver of aging mice[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2001, 98(19):10630-10635. (1)
[31]NAYAK B N, FRIEL J K, REMPEL C B, et al.Energy-restricted diets result in higher numbers of CD4+, CD8+, immunoglobulins(A, M, and G), and CD45RA cells in spleen and CD4+, immunoglobulinA, and CD45RA cells in colonic lamina propria of rats[J]. Nutrition Research, 2009, 29(7):487-493. (1)
[32]王先远, 金宏, 许志勤, 等.补充蛋白饮食对饥饿大鼠免疫功能的影响[J]. 解放军预防医学杂志, 2005, 23(4):238-241. (2)
[33]URDANETA-RINCON M, LEESON S.Quantitative and qualitative feed restriction on growth characteristics of male broiler chickens[J]. Poultry Science, 2002, 81(5):679-688. (1)
[34]SANTOSO U.Effects of early feed restriction on growth, fat accumulation and meat composition in unsexed broiler chickens[J]. Asian Australasian Journal of Animal Sciences, 2001, 14(11):1585-1591. (1)
[35]潘家强.早期限饲, 肉鸡肺小动脉重构和肺动脉高压综合征关系的研究[D]. 博士学位论文.南京:南京农业大学, 2005. (1)
[36]ACAR N, SIZEMORE F G, LEACH G R, et al.Growth of broiler chickens in response to feed restriction regimens to reduce ascites[J]. Poultry Science, 1995, 74(5):833-843. (1)
[37]MCGOVERN R, FEDDES J, ROBINSON F, et al.Growth performance, carcass characteristics, and the incidence of ascites in broilers in response to feed restriction and litter oiling[J]. Poultry Science, 1999, 78(4):522-528. (1)
[38]OLVER M D.Effect of restricted feeding during the rearing period and a "forced moult" at 40 weeks of production on the productivity of Pekin breeder ducks[J]. British Poultry Science, 1995, 36(5):737-746. (1)
[39]方义成, 陆平, 刘仕军.樱桃谷SM3肉鸭父母代种鸭的饲养管理技术[J]. 当代牧, 2009(9):5-7. (1)
[40]赵朝志.父母代樱桃谷鸭饲养管理的关键技术[J]. 河南畜牧兽医, 2006, 27(9):20. (1)
[41]程好良.樱桃谷SM3大型肉种鸭饲养管理(下)[J]. 农村养殖技术, 2008, 11:14. (1)
[42]王生雨, 李惠敏, 占志平, 等.不同限饲水平对产蛋期肉种鸭生产性能的影响[J]. 动物营养学报, 2012, 24(3):447-452. (1)
[43]曹玉娟, 王志跃, 孙红暖, 等.早期能量限饲对仔鹅生长性能和内脏器官发育的影响[J]. 动物营养学报, 2014, 26(1):90-97. (1)
[44]叶耀辉, 许培文.限饲对猪皮下各脂肪层脂肪沉积及胴体组成的影响[J]. 闽东农业科技, 1999(2):39-40. (1)
[45]李丰浩, 单安山, 彭济昌, 等.母猪妊娠期能量限饲对后代仔猪生产性能及早期肌纤维发育的影响[J]. 东北农业大学学报, 2008, 39(7):72-78. (1)
[46]张冬梅, 侯先志, 杨金丽, 等.饲粮能氮限饲与补偿对蒙古羔羊肝脏重量, 肝细胞增殖和增肥及生长激素受体, 类胰岛素生长因子基因表达量的影响[J]. 动物营养学报, 2013, 25(7):1632-1640. (1)
[47]吴端钦, 贺志雄, 汤少勋, 等.母羊妊娠后期营养限制对羔羊肉质及相关基因表达量的影响[J]. 生命科学研究, 2013, 17(2):151-154. (1)
[48]HAYDEN J, WILLIAMS J, COLLIER R.Plasma growth hormone, insulin-like growth factor, insulin, and thyroid hormone association with body protein and fat accretion in steers undergoing compensatory gain after dietary energy restriction[J]. Journal of Animal Science, 1993, 71(12):3327-3338. (1)
[49]吴立新, 邓宏相, 耿志孚, 等.蛋白质限制后恢复投喂对牙鲆幼鱼生长的影响[J]. 生态学报, 2006, 26(11):3711-3717. (1)