2. 广东省农业科学院, 广州 510640
2. Guangdong Academy of Agricultural Sciences, Guangzhou 510640, China
桑叶是桑树的叶子，作为传统的药食两用植物，其营养价值丰富，并含有桑叶多酚、黄酮、多糖等多种生物活性物质，具有抗菌消炎、镇静宁神、增强机体免疫力等作用。我国现有桑园面积80多万hm2，但约有1/2的桑园所产的桑叶没有用于养蚕，且据不完全统计，全国日益发展的生态桑已超过53万hm2[1]，但并未找到合理高效的利用方式，如能将这些桑叶资源用作畜禽饲料原料，一是可以避免对环境造成危害，二是可缓解我国饲料原料尤其是蛋白质饲料原料严重短缺的现状，再则可延伸蚕桑产业链，促进蚕桑产业经济回升。
目前有关桑叶在猪、鸡、牛、羊等畜禽饲粮中的应用研究主要是以桑叶粉(mulberry leaf meal,MLM)的形式直接饲喂，在动物上的饲喂效果表现出提高畜禽产品品质、增加肉质风味、促进动物健康等优势[2-5]。但在实际生产中很少真正将桑叶作为饲料原料广泛应用到动物饲粮中，这是因为桑叶中含有单宁、植物凝集素等抗营养因子，大量添加会导致畜禽生长性能降低[6-8]。因此，桑叶的有效加工处理方式成为桑叶在动物饲粮中大量利用的瓶颈。固态发酵技术是饲料工业加工处理饲料原料的最有效手段之一。鉴此，试验前对桑叶粉进行了固态发酵处理。 本试验研究了处理后的发 酵 桑 叶 粉(fermented mulberry leaf meal,FMLM) 与MLM对胡须鸡生长性能、血清生化指标、血清及肝脏抗氧化指标的影响，为桑叶及其加工产品在畜牧业中的开发利用提供参考。
1 材料与方法 1.1 试验材料MLM为2014年5月采摘于广州花都宝桑园大10品种的鲜叶，经80 ℃恒温烘干粉碎后制得，其主要营养成分的实测值为：粗蛋白质18.00%，粗脂肪3.10%，粗纤维10.60%，粗灰分13.60%，钙 2.68%，总磷0.29%，赖氨酸0.79%，蛋氨酸0.10%。FMLM是将80% MLM、15%麸皮、5%豆粕混合，以酱油曲霉、酿酒酵母、植物乳杆菌及桑叶厌氧内生菌联合发酵48 h，60 ℃烘干粉碎后制得，其主要营养成分的实测值为：粗蛋白质24.47%，粗脂肪3.40%，粗纤维7.80%，粗灰分10.80%，钙2.58%，总磷0.49%，赖氨酸0.97%，蛋氨酸0.17%。
1.2 试验设计与饲养管理选取健康的95日龄岭南黄Ⅲ号胡须鸡392只，按照体重和性别随机分为7个组，每组4个重复，每个重复14只鸡(公母各占1/2)。对照组饲喂玉米-豆粕型基础饲粮，6个试验组分别在基础饲粮中使用5%、10%、20% MLM和5%、10%、20% FMLM。试验饲粮参照广东省农业科学院畜牧研究所推荐的《岭南黄Ⅲ号胡须鸡大鸡饲料营养水平》和中国农业行业标准《黄羽肉鸡仔鸡营养需要》(NY/T 33—2004)进行配制，试验饲粮均为粉料，饲粮组成及营养水平见表 1。预试期4 d，正试期28 d，试验鸡采用地面平养，常规管理，自由采食和饮水。
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表 1 饲粮组成及营养水平(风干基础) Table 1 Composition and nutrient levels of diets (air-dry basis) |
生长性能：以重复为单位，在试验开始和结束时空腹称重，并统计全期采食量，计算平均日增重(ADG)、平均日采食量(ADFI)和料重比(F/G)。
血清生化指标：试验结束时，每个重复分别选取接近平均体重的公、母鸡各1只，每组8只，翅静脉采血，3 000 r/min、4 ℃离心15 min，分装血清，-20 ℃保存备用。血清谷丙转氨酶(ALT)、谷草转氨酶(AST)、碱性磷酸酶(ALP)活性及总蛋白(TP)、白蛋白(ALB)、球蛋白(GLO)、葡萄糖(GLU)、尿素氮(UN)、尿酸(UA)、总胆固醇(TC)、甘油三酯(TG)、高密度脂蛋白胆固醇(HDL-C)含量的测定采用全自动生化分析仪，所用试剂盒均购于上海科华生物工程股份有限公司。
抗氧化指标：将各组用于采血的8只鸡，在采血后立即屠宰并取肝脏称重后分装，投入液氮中，再转移到-80 ℃冰箱中保存备用。血清、肝脏的总抗氧化能力(T-AOC)，丙二醛(MDA)含量，以及谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px)、超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)活性采用Multiskan GO全波长酶标仪(Thermo)测定，所用试剂盒均购于南京建成生物工程研究所，按照试剂盒说明书进行操作。
1.4 数据处理与分析试验数据采用SPSS 19.0软件进行方差分析，LSD法进行多重比较，结果以平均值±标准误表示。P<0.01为差异极显著，P<0.05为差异显著。
2 结 果 2.1 饲粮MLM和FMLM水平对胡须鸡生长性能的影响由表 2可知，与对照组相比，饲粮中使用不同水平的MLM均极显著地降低了胡须鸡的平均日增重(P<0.01)，且随MLM使用水平的增加，平均日增重逐渐降低；饲粮中使用FMLM对胡须鸡平均日增重的影响与使用MLM效果相似，但较MLM有所改善，10%、20% FMLM组的平均日增重与对照组差异极显著(P<0.01)，且与10%、20% MLM组差异极显著(P<0.01)，5% FMLM组的平均日增重与对照组差异显著(P<0.05)。随饲粮中MLM使用水平的增加，胡须鸡的平均日采食量呈逐渐降低的趋势，且20% MLM组的平均日采食量较对照组显著下降(P<0.05)；饲粮中使用FMLM对胡须鸡平均日采食量的影响与对照组差异不显著(P>0.05)。饲粮中使用MLM和FMLM提高了胡须鸡的料重比，其中10%、20% MLM组的料重比极显著高于对照组(P<0.01)，5% MLM组和20% FMLM组显著高于对照组(P<0.05)，且10%、20% MLM组的料重比极显著高于其他各组(P<0.01)。
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表 2 饲粮MLM和FMLM水平对胡须鸡生长性能的影响 Table 2 Effects of dietary MLM and FMLM levels on growth performance of Huxu chickens |
由表 3可知，各试验组胡须鸡血清ALT活性与对照组无显著差异(P>0.05)，其中5% MLM组血清ALT活性显著高于20% MLM组和10% FMLM组(P<0.05)；各组胡须鸡血清AST活性无显著差异(P>0.05)；各试验组胡须鸡血清ALP活性较对照组显著降低(P<0.05)，其中，10% MLM组血清ALP活性最低，较对照组降低了58.6%。
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表 3 饲粮MLM和FMLM水平对胡须鸡血清生化指标的影响 Table 3 Effects of dietary MLM and FMLM levels on serum biochemical indexes of Huxu chickens |
各试验组胡须鸡血清TP和GLO含量均高于对照组，其中，10% MLM组和20% FMLM组极显著提高了血清TP和GLO含量(P<0.01)，10% FMLM组显著提高了血清GLO含量(P<0.05)；10% MLM组血清TP含量与20% MLM组差异极显著(P<0.01)，与5% MLM组、5% FMLM组差异显著(P<0.05)；10% MLM组血清GLO含量与5%、20% MLM组及5% FMLM组差异极显著(P<0.01)，与10% FMLM组差异显著(P<0.05)；20% FMLM组GLO含量与20% MLM组差异显著(P<0.05)。各试验组胡须鸡血清ALB含量与对照组无显著差异(P>0.05)，其中以20% FMLM组血清ALB含量最高，较对照组提高了11.2%；20% FMLM组血清ALB含量与20% MLM组、5% FMLM组差异显著(P<0.05)。5% MLM组胡须鸡血清A/G显著低于对照组(P<0.05)，其他各试验组血清A/G极显著低于对照组(P<0.01)；10% MLM组血清A/G极显著低于其他各组(P<0.01)。
各试验组胡须鸡血清GLU含量与对照组无显著差异(P>0.05)，以10% FMLM组血清GLU含量最高，10% MLM组最低，二者差异显著(P<0.05)。各组胡须鸡血清UN和UA含量差异均不显著(P>0.05)。
与对照组相比，20% MLM组胡须鸡血清TC含量显著降低(P<0.05)。5%、20% MLM组胡须鸡血清TG含量显著低于对照组(P<0.05)，5% FMLM组血清TG含量显著高于其他试验组(P<0.05)；饲粮中使用MLM和FMLM有增加胡须鸡血清HDL-C含量的趋势，但各组间无显著差异(P>0.05)。
2.3 饲粮MLM和FMLM水平对胡须鸡抗氧化指标的影响 2.3.1 饲粮MLM和FMLM水平对胡须鸡血清抗氧化指标的影响由表 4可知，饲粮中使用MLM和FMLM有增加胡须鸡血清T-AOC的趋势，其中10% MLM组血清T-AOC显著高于其他组(P<0.05)。与对照组相比，各试验组胡须鸡血清GSH-Px活性均增加，其中，20% FMLM组血清GSH-Px活性最高，与对照组差异极显著(P<0.01)，较对照组增加了18.3%；20% FMLM组血清GSH-Px活性显著高于10%、20% MLM组和5%、10% FMLM组(P<0.05)。10% MLM组胡须鸡血清CAT活性较对照组极显著降低(P<0.01)，其他MLM和FMLM水平组与对照组无显著差异(P>0.05)；10% MLM组血清CAT活性极显著低于5% MLM组和10% FMLM组(P<0.01)，显著低于5%、20% FMLM组(P<0.05)。5%、10%、20% MLM组胡须鸡血清SOD活性分别较对照组分别提高了11.0%、7.9%、9.1%；10% FMLM组血清SOD活性较对照组提高了3.6%，但各组间差异不显著(P>0.05)。各试验组胡须鸡血清MDA含量较对照组无显著差异(P>0.05)；5% FMLM组血清MDA含量显著高于10% FMLM组(P<0.05)。
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表 4 饲粮中MLM和FMLM水平对胡须鸡血清抗氧化指标 Table 4 Effects of dietary MLM and FMLM levels on serum antioxidant indexes of Huxu chickens |
由表 5可知，10% MLM组胡须鸡肝脏T-AOC较对照组显著增加(P<0.05)；10% MLM组肝脏T-AOC与10%、20% FMLM组、5% MLM组差异显著(P<0.05)。与对照组相比，各试验组胡须鸡 肝脏CAT活性均降低，其中10% MLM组肝脏CAT活性显著低于对照组(P<0.05)；10% MLM组肝脏CAT活性与5% MLM组、10% FMLM组差异显著(P<0.05)。各组胡须鸡肝脏GSH-Px、SOD活性和MDA含量无显著差异(P>0.05)。
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表 5 饲粮中MLM和FMLM水平对胡须鸡肝脏抗氧化指标 Table 5 Effects of dietary MLM and FMLM levels on antioxidant indexes in liver of Huxu chickens |
有关饲粮中使用MLM对肉鸡生长性能的影响，各研究者结论不一。吴萍等[9]指出，在饲粮中使用2%～6% MLM能显著提高黄羽肉鸡的日增重、成活率等指标；Simol等[10]研究表明，在肉鸡饲粮中使用30%的MLM对采食量、生长性能和死亡率无不利影响；而范京辉等[6]研究表明，饲粮中使用5%、10% MLM均显著降低了肉鸡体重，且使用水平越高，对生长性能的影响越大，与本试验结果一致。相比于MLM，饲粮中使用FMLM可改善对胡须鸡生长性能的影响。Has等[7]在饲粮中使用10%、20%的MLM和10%、20%的瘤胃液FMLM，随使用水平的增加，肉鸡末期体重越低，与本试验结果一致，但其10%瘤胃液FMLM组肉鸡末期体重较10% MLM组有降低的趋势，与本试验中使用10% FMLM胡须鸡的平均日增重较使用10% MLM显著提高的结果不一致，这可能是因为FMLM是在本试验前期经过菌种筛选和发酵工艺优化后而生产的，其发酵MLM的效果及降解桑叶中抗营养因子的作用较直接采用瘤胃液发酵效果更好。
本试验中，饲粮使用MLM对胡须鸡生长性能的影响与桑叶中存在较高含量的粗纤维及单宁、植物凝集素等抗营养因子有关。本试验中，随饲粮中MLM和FMLM水平的增加，饲粮粗纤维含量增加，而动物难以消化吸收过量的粗纤维，过量的粗纤维会降低营养物质的有效浓度和饲料消化率，增加饱腹感，降低采食量，从而对胡须鸡的生长性能造成影响。而MLM进行发酵处理后，微生物产生的酶系将桑叶中的纤维素、蛋白质等难以消化的大分子分解为容易吸收的小分子，并可能通过微生物的作用转变了单宁等抗营养因子，从而减少了其对动物生长性能的影响。姜丹等[11]研究酵母菌和木霉对豆粕中营养物质和抗营养因子的影响时指出，酵母菌降低胰蛋白酶抑制因子和植酸效果显著，木霉能显著降低豆粕中粗纤维含量。付敏[12]采用枯草芽孢杆菌、黑曲霉、白地霉混合固态发酵菜籽饼，结果也显示发酵后小肽和游离氨基酸含量提高3倍以上，总硫甙含量降低93.4%，异硫氰酸酯全部降解。
3.2 饲粮MLM和FMLM水平对胡须鸡血清生化指标的影响血清生化指标是衡量动物健康状况、氧化代谢、生理机能等的重要指标。正常情况下，ALT和AST大量存在于肝细胞中，当肝细胞受损后即大量扩散于血清中，造成血清ALT和AST活性升高。血清ALP是一种在碱性条件下具有较高活性的酶，由肝细胞合成分泌，自胆道排泄，其半衰期为3 d，正常情况下血清ALP活性很低，当肝脏和胆囊发生病变时才大量释放到血液中，导致血清ALP活性升高[13]。本试验研究发现，饲粮中使用MLM和FMLM有增强胡须鸡肝功能的作用，这主要是由于桑叶中的黄酮类物质[14]及γ-氨基丁酸[15]等活性成分具有改善肝功能的作用。
血清TP是血清中ALB和GLO之和。血清中TP和ALB含量可以反映机体营养状态及蛋白质的吸收和代谢情况，其含量增加，表明蛋白质的合成代谢加强[16]。GLO是机体内参与免疫反应的蛋白质，其含量的高低是评价机体免疫水平特别是体液免疫水平的重要指标。本试验结果表明，各试验组ALB含量较对照组无显著差异，但GLO含量较对照组增加，导致各试验组血清TP含量较对照组提高，A/G显著或极显著降低。GLO含量增加，表明机体的抗体水平增加，即饲粮中使用MLM和FMLM能增强胡须鸡的免疫功能。20% FMLM组ALB含量较对照组提高11.2%，表明饲粮中使用高剂量的FMLM更易于蛋白质的沉积。
动物机体生命活动所需的能量大部分来源于GLU，正常情况下GLU保持在一定的水平以保证机体能量的供给，GLU过高、过低都会对机体产生一定的影响。本试验结果表明，各试验组血清GLU含量与对照组相比无显著差异，表明饲粮中使用MLM和FMLM对胡须鸡血清葡萄糖水平影响不大，与Zhou等[17]用8%的青贮桑叶饲喂育肥牛，其血清GLU含量无显著变化的结果一致；而10% FMLM组血清GLU含量较10% MLM组显著提高，这可能是由于经过发酵处理，饲粮中动物可消化吸收的糖类及其他营养成分增加，从而增加了血清GLU含量，而使用20% FMLM血清葡萄糖水平没有进一步提高，可能又受到FMLM中其他成分及机体吸收代谢的影响。
UN是蛋白质水解和氨基酸代谢的终产物，UA主要由蛋白质和核酸降解生成。血清UN或UA含量降低，表明蛋白质分解速度减缓，氨基酸合成蛋白质的效率提高；血清UN和UA含量与饲粮蛋白质水平和氨基酸平衡呈负相关关系，是衡量饲粮蛋白质水平高低与氨基酸平衡与否的重要指标，故血清UN和UA含量可直接反应鸟类饲粮的营养状态和代谢水平[18]。本试验研究表明，10% MLM组和20% FMLM组血清UA含量较对照组分别降低了6.0%、6.5%，血清TP、ALB含量高于对照组，表明饲粮中使用10% MLM和20% FMLM在体内蛋白质的合成与沉积过程中有一定的促进作用。
血清胆固醇(cholesterol，CHO)、TC、HDL-C是血脂的主要组成成分，其含量的高低反映机体脂类代谢状况。本试验研究表明，饲粮中使用MLM和FMLM能有效降低血清TC、TG含量，增加血清HDL-C含量，与Park等[19]、Panja[20]、Islam等[21]将MLM运用到肉鸡饲养上的研究结果一致。MLM和FMLM对胡须鸡血脂的影响主要与桑叶中含有多种具有降脂功能的生物活性物质有关。除桑叶中的多糖、黄酮类物质具有降脂功能外，桑叶中含有的植物甾醇能竞争性抑制乳糜微粒中的CHO，使其处于不被吸收的状态，从而降低血清CHO含量[15]，且桑叶中的豆甾醇、谷甾醇也能有效抑制肠道对CHO的吸收[22]；桑叶中的不饱和脂肪酸亚油酸能促进CHO及胆汁酸的排出，从而降低血清CHO含量[23]。另外，使用MLM和FMLM提高了饲粮粗纤维水平，这也是导致胡须鸡血脂水平降低的另一个原因。
3.3 饲粮MLM和FMLM水平对胡须鸡抗氧化指标的影响动物机体在氧化代谢过程中不断产生自由基，具有强氧化性，机体对自由基的清除主要依赖于机体完整的抗氧化防御系统的预防性或阻断性控制，从而保护机体组织和细胞免受自由基的氧化损伤[24]。机体的抗氧化指标主要包括T-AOC、GSH-Px、SOD、CAT、MDA[25]。
T-AOC是衡量机体抗氧化系统功能状态的综合性指标，反应机体的总抗氧化能力。SOD是机体清除自由基的首要物质，是超氧阴离子自由基(·O2-)的主要清除剂，催化O2-生成过氧化氢(H2O2)，而H2O2又可通过CAT分解为·O2和H2O。MDA是自由基作用于脂质后发生的过氧化反应的终产物，是脂质过氧化强度和膜系统损害程度的重要指标。GSH-Px能特异性催化还原型谷胱甘肽对H2O2等氢过氧化物的还原反应，从而清除细胞内H2O2和脂质自由基，起到保护细胞膜结构和功能的作用。
本研究表明，饲粮中使用MLM和FMLM对机体抗氧化能力有一定的调节作用，10% MLM组显著增加了血清、肝脏T-AOC，显著降低了血清、肝脏CAT活性；20% FMLM组极显著增加了血清GSH-Px活性。李伟玲[26]研究表明，饲粮中使用MLM能提高肉羊血清T-AOC和SOD活性，降低MDA含量，与本试验结果相似。Andallu等[27]在链脲霉素诱导的糖尿病小鼠饮食中加入25% MLM饲喂8周，结果表明，小鼠红细胞中GSH-Px、SOD活性分别增加151%、106%，CAT活性显著下降，与本试验结果相似。
桑叶提高动物抗氧化能力归于桑叶中的多种生物活性物质，其主要通过2个方面来发挥抗氧化作用：一是可以提高动物机体内抗氧化酶的活性，二是桑叶中含有的多种生物活性物质本身具有抗氧化作用。陈玲玲等[28]研究桑叶黄酮对糖尿病小鼠降血液葡萄糖机制时发现，桑叶黄酮能提高肝脏SOD活性，并且降低肝脏MDA含量；李杰等[29]研究发现，桑叶总黄酮可以增加力竭性运动后的小鼠心脏SOD活性，降低MDA含量，从而减轻运动后大量产生的氧自由基对心肌细胞的损伤。大量体外抗氧化试验[30-33]表明，桑叶中的黄酮类、多糖物质本身就是天然的强抗氧化剂，能够清除超氧离子自由基、氧自由基、脂质过氧化物、H2O2及酶类不能清除的羟自由基等。而经过发酵处理后，MLM的抗氧化能力有一定程度的下降，可能是由于发酵过程中微生物的作用转变了桑叶中的部分抗氧化功能物质，如将桑叶多糖分解为小分子物质从而失去了抗氧化活性，且本研究前期对桑叶发酵工艺优化的结果也表明MLM经发酵后黄酮含量有所下降。
4 结 论① 饲粮中使用MLM和FMLM均降低了胡须鸡的生长性能，且随使用水平的增加生长性能呈下降趋势，但FMLM对生长性能的影响较MLM有所改善。
② 饲粮中使用MLM极显著降低血清ALP活性，增加血清TP、GLO含量，显著增加A/G，降低血清TC、TG含量，提高血清、肝脏抗氧化能力；饲粮中使用FMLM也有类似作用。
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