动物营养学报    2017, Vol. 29 Issue (7): 2407-2415    PDF    
引用本文
张玲, 陈代文, 余冰, 何军, 虞洁, 罗钧秋, 毛湘冰, 黄志清, 郑萍, 罗玉衡. 饲粮中短期内单独及混合添加高水平燕麦β-葡聚糖和微晶纤维素对小鼠生长性能、器官指数和粪便细菌群落结构的影响[J]. 动物营养学报, 2017, 29(7): 2407-2415.  
ZHANG Ling, CHEN Daiwen, YU Bing, HE Jun, YU Jie, LUO Junqiu, MAO Xiangbing, HUANG Zhiqing, ZHENG Ping, LUO Yuheng. Short-Term Adding High-Level Oat β-Glucan, Microcrystalline Cellulose and Their Mixture in Diets Affects Growth Performance, Organ Indexes and Fecal Bacterial Community Structure of Mice[J]. Chinese Journal of Animal Nutrition, 2017, 29(7): 2407-2415.  
饲粮中短期内单独及混合添加高水平燕麦β-葡聚糖和微晶纤维素对小鼠生长性能、器官指数和粪便细菌群落结构的影响
张玲, 陈代文, 余冰, 何军, 虞洁, 罗钧秋, 毛湘冰, 黄志清, 郑萍, 罗玉衡     
四川农业大学动物营养研究所, 教育部动物抗病营养重点实验室, 成都 611130
收稿日期: 2016-12-15
基金项目: 国家自然科学基金项目（31301987）
作者简介: 张玲(1991—), 女, 云南会泽人, 硕士研究生, 动物营养与饲料科学专业。E-mail:mosejinnian@163.com
通信作者: 罗玉衡, 副研究员, 硕士生导师, E-mail:luoluo212@126.com
摘要: 本试验旨在研究饲粮中短期内单独及混合添加高水平燕麦β-葡聚糖和微晶纤维素（MCC）对小鼠生长性能、器官指数、粪便细菌群落结构的影响。选取36只健康的体重为（17.95±0.95）g的BALB/c小鼠，按体重随机分为4组：对照组（CON组），饲粮不含燕麦β-葡聚糖和微晶纤维素；葡聚糖组（G组），饲粮含28%燕麦β-葡聚糖；MCC组（M组），饲粮含20%MCC；混合组（GM组），饲粮含14%燕麦β-葡聚糖和10%MCC。试验期为21 d。结果显示：1）各组小鼠全期（第1~21天）平均日增重（ADG）差异不显著（P>0.05），而全期平均日采食量（ADFI）则差异显著（P < 0.05），表现为G组＜M组＜GM组＜CON组。2）各组小鼠脾脏指数差异不显著（P>0.05），各纤维添加组（G组、M组、GM组）与CON组小鼠附睾脂肪垫指数差异不显著（P>0.05），但G组和M组小鼠附睾脂肪垫指数均显著低于GM组（P < 0.05）。3）试验第4天和第7天，G组小鼠粪便细菌香农-威纳指数显著低于CON组（P < 0.05）。聚合酶链式反应-变性梯度凝胶电泳（PCR-DGGE）图谱聚类分析显示，试验第13天、第17天时，各组小鼠粪便细菌群落结构差异明显，各组样品在进化树上各自聚类。由此可见，在小鼠饲粮中短期单独或混合添加高水平燕麦β-葡聚糖和MCC均可降低小鼠的ADFI，但不影响小鼠的ADG和脾脏指数；燕麦β-葡聚糖和MCC混合添加比单独添加更能促进小鼠附睾脂肪的沉积；高水平燕麦β-葡聚糖可降低小鼠粪便细菌的多样性；燕麦β-葡聚糖和MCC的添加均可改变小鼠粪便微生物区系，暗示小鼠后肠可能存在特异性利用这2种纤维的核心菌群。
关键词: 燕麦β-葡聚糖     微晶纤维素     BABL/c小鼠     生长性能     器官指数     粪便微生物区系    
Short-Term Adding High-Level Oat β-Glucan, Microcrystalline Cellulose and Their Mixture in Diets Affects Growth Performance, Organ Indexes and Fecal Bacterial Community Structure of Mice
ZHANG Ling, CHEN Daiwen, YU Bing, HE Jun, YU Jie, LUO Junqiu, MAO Xiangbing, HUANG Zhiqing, ZHENG Ping, LUO Yuheng    
Key Laboratory for Animal Disease-Resistance Nutrition of China, Ministry of Education, Animal Nutrition Institute, Sichuan Agricultural University, Chengdu 611130, China
Corresponding author: LUO Yuheng, associate professor, E-mail: luoluo212@126.com
Abstract: This experiment was conducted to investigate the effects of adding high-level oat β-glucan, microcrystalline cellulose as well as their mixture in diets on the growth performance, organ indexes and fecal bacterial community structure of mice with a short-term feeding experiment. Thirty-six healthy BALB/c mice with the body weight of (17.95±0.95) g were selected and randomly allocated to four groups according to body weight, and each group had nine mice. Mice in control group (CON group) were fed a diet without oat β-glucan and microcrystalline cellulose, while mice in the other three groups were fed diets with 28% oat β-glucan (G group), 20% microcrystalline cellulose (M group), and 14% oat β-glucan+10% microcrystalline cellulose (GM group), respectively. Each animal was raised in a single cage, and the experiment lasted for 21 days. The results showed as follows: 1) during the whole experimental period, the average daily gain (ADG) of mice showed no significant difference among groups (P>0.05), but the average daily feed intake (ADFI) of mice showed significantly different among groups (P < 0.05), and the trend was presented as G group＜M group＜GM group＜CON group. 2) The spleen index of mice in the four groups showed no significant difference (P>0.05). The epididymal fat index of mice showed no significant difference between CON group and the three fiber supplemented groups (G, M and GM groups) (P>0.05), but it showed significantly lower in G and M groups than GM group (P < 0.05). 3) Bacterial Shannon-Wiener index of feces of mice in G group was significantly lower than that in CON group (P < 0.05). According the cluster analysis of polymerase chain reaction-denaturing gradient gel electrophoresis (PCR-DGGE) profile, fecal bacterial community structure of mice had obvious difference in among groups, fecal samples from each group could be clustered into separate clade on experimental day 13 and 17. In conclusion, short-term adding high-level oat β-glucan, microcrystalline cellulose or their mixture in diets can decrease the ADFI of mice, bur with no effect on the ADG and spleen index. The supplementation of oat β-glucan and microcrystalline cellulose mixture stimulates the epididymal fat deposition rather than the supplementation of single-type fiber. The high-level oat β-glucan can decrease the bacterial diversity in the hindgut of mice. Both of the oat β-glucan and microcrystalline cellulose can alter the fecal microflora of mice, indicating that there may be different core bacterial groups specifically utilizing the two types of dietary fibers.
Key words: oat β-glucan     microcrystalline cellulose     BABL/c mice     growth performance     organ indexes     fecal microflora    

膳食(饲粮)纤维(dietary fiber，DF)是指一类不能被人或动物小肠内源酶水解的具有10个及以上单体链节的碳水化合物，根据其水溶性可分为可溶性膳食纤维(soluble dietary fiber, SDF)和不可溶性膳食纤维(insoluble dietary fiber, IDF)[1]。流行病学研究发现，肥胖、大肠癌、糖尿病及某些心血管疾病与低DF摄入量有关[2-4]。DF的生理功能与其理化特性有关，其膨胀特性和粒度大小对单胃动物结肠功能有很大影响，而DF在宿主后肠的发酵模式则会直接影响短链脂肪酸(short chain fatty acids, SCFAs)的种类和比例，进而影响机体能量代谢及肠道免疫功能[5-6]。

单胃动物肠道(尤其是结肠)中微生物数量巨大，组成复杂，受动物遗传背景、性别、年龄、免疫系统、肠道环境(pH等)、饲粮等因素影响[7]。DF是结肠细菌的主要可利用底物之一[8]。大量研究表明DF可提高动物肠道中某些益生菌(如双歧杆菌、乳酸杆菌)的丰度[9]，但不同类型DF对单胃动物后肠菌群结构的影响尚不清楚。

综上，本试验以BALB/c小鼠为研究对象，通过在其饲粮中单独或混合添加高水平典型SDF (燕麦β-葡聚糖)或典型IDF[微晶纤维素(MCC)]，结合分子指纹技术，探索短期内2种类型DF对小鼠后肠细菌群落结构的影响，并考察不同类型DF对小鼠生长性能和器官指数的影响是否存在差异，为后期进一步研究2种类型DF对宿主能量代谢和肠道健康的影响机制奠定基础。

1 材料与方法 1.1 试验材料

燕麦β-葡聚糖购自陕西慈缘生物科技有限公司，提取自燕麦，呈淡黄色粉末状，纯度为70%，剩余30%主要为燕麦麸和蛋白质；MCC购自曲阜市天利药用辅料有限公司，呈白色粉末状，纯度≥99%；BALB/c雄性小鼠购自成都达硕实验动物有限公司。

1.2 试验设计

选取36只6周龄、体况一致的健康BALB/c雄性小鼠[体重：(17.95±0.95) g]，按体重随机分为4组，即对照组(CON组，饲粮中不额外添加纤维)、葡聚糖组(G组，饲粮中添加28% β-葡聚糖)、MCC组(M组，饲粮中添加20% MCC)和混合组(GM组，饲粮中添加14%燕麦β-葡聚糖+10% MCC)，每组9只。以酪蛋白、玉米淀粉、蔗糖、豆油、棕榈油为基础原料，参照AIN93标准，按等能等氮原则配制试验饲粮(表 1)。纤维添加组(G组、M组、GM组)外源纤维含量为19.6%~19.8%。本试验中除了考虑各组饲粮的蛋白质和碳水化合物水平，还考虑到各组总能的平衡。由于纤维添加剂量太大(约20%)，为使4组饲粮的总能尽可能接近，故在对照组添加了膨润土来降低该组的总能。另外，4组饲粮的能蛋比差异不显著(P>0.05)。受试小鼠单笼饲养，自由采食和饮水，试验期为21 d。

表 1 试验饲粮组成及营养水平(风干基础) Table 1 Composition and nutrient levels of experimental diets (air-dry basis)
1.3 测定指标及方法 1.3.1 体重、采食量测定

在试验第1天、第4天、第7天、第10天、第13天、第17天、第21天清晨对小鼠进行空腹称重，计算每个阶段及全期平均日增重(ADG)；记录每只小鼠日采食量，并于试验结束计算全期平均日采食量(ADFI)和各阶段ADFI。

1.3.2 脏器指数测定

于试验结束(第21天)称重后处死小鼠，采集脾脏和附睾脂肪垫并称重。按如下公式计算脏器指数：

脏器指数(mg/g)=脏器重量(mg)/小鼠活体重(g)。

1.3.3 小鼠粪便细菌多样性测定

于试验第4天、第7天、第10天、第13天、第17天、第21天无菌采集小鼠新鲜粪样，采用试剂盒(QIAamp DNA Stool Mini Kit，德国)提取粪便宏基因组DNA，提取过程参照说明书进行。

每个组随机选取来自3只小鼠的粪便宏基因组DNA样品作为模板，用968f-GC[10]和1401r[11]引物扩增细菌16S rDNA V6~V8可变区。PCR扩增条件为：94 ℃ 5 min，94 ℃ 30 s，56 ℃ 20 s，68 ℃ 40 s，35个循环，68 ℃延伸7 min，采用1.0%琼脂糖电泳鉴定PCR产物。

采用Bio-Rad Dcode进行变性梯度凝胶电泳(deaturing gradient gel electrophoresis, DGGE)，变性剂浓度梯度为45%~60%。使用1×TAE缓冲液，80 V、60 ℃电泳12 h，硝酸银染色，用UVP凝胶成像系统留图。

1.4 数据统计分析

用分析软件Quantity One 4.6.2对PCR-DGGE图谱进行条带计数及分析，并计算香农-威纳指数(Shannon-Wiener index)。

小鼠生长性能和器官指数数据采用SPSS 21.0软件的单因素方差分析(one-way ANOVA)程序进行统计分析，并采用Duncan氏法进行组间的多重比较检验，数据表示为平均值±标准差。P＜0.05为差异显著，P＜0.01为差异极显著。

2 结果 2.1 各组小鼠体重、体增重和采食量变化

各组小鼠体重随饲养时间的延长均呈上升趋势(表 2)。试验结束时，G组、M组、GM组和CON组小鼠体重分别增长16.77%、17.46%、17.41%和16.74%，各组间无显著差异(P>0.05)。试验第7天，G组小鼠体重显著低于其他各组(P＜0.05)。

表 2 试验期间各组小鼠体重变化 Table 2 Change of body weight of mice from different groups during the whole experimental period

第3阶段(第7~9天)和第4阶段(第10~12天)小鼠ADG受到组别因素的显著影响(P＜0.05) (表 3)。第3阶段，各纤维添加组与CON组小鼠ADG差异不显著(P>0.05)，但G组小鼠ADG显著高于M组和GM组(P＜0.05)；第4阶段，G组小鼠ADG显著高于M组和CON组(P＜0.05)，但与GM组差异不显著(P>0.05)。

表 3 试验期间各组小鼠ADG变化 Table 3 Change of ADG of mice from different groups during the whole experimental period

除第4阶段外，各阶段各组小鼠ADFI均受到组别因素的显著或极显著影响(P＜0.05或P＜0.01) (表 4)，总体表现为CON组最高，G组最低，M组略高于GM组。

表 4 试验期间各组小鼠ADFI变化 Table 4 Change of ADFI of mice from different groups during the whole experimental period
2.2 各组小鼠器官指数差异

由表 5可知，各组小鼠脾脏指数和附睾脂肪垫指数与CON组相比差异不显著(P>0.05)，GM组小鼠附睾脂肪垫指数显著高于G组和M组(P＜0.05)。

表 5 各组小鼠器官指数 Table 5 Organ indexes of mice from different groups
2.3 各组小鼠粪便细菌群落结构差异

由表 6可知，不同时间点各组小鼠粪便细菌多样性存在差异。试验第4天，G组小鼠粪便细菌香农-威纳指数显著低于CON组(P＜0.05)；试验第7天，G组小鼠粪便细菌香农-威纳指数显著低于其他各组(P＜0.05)；试验第10天，各纤维添加组小鼠粪便细菌香农-威纳指数与CON组差异不显著(P>0.05)，但M组小鼠粪便细菌香农-威纳指数显著高于G组和GM组(P＜0.05)。

表 6 各组小鼠粪便细菌香农-威纳指数 Table 6 Bacterial Shannon-Wiener index of feces of mice from different groups

PCR-DGGE图谱进化树聚类分析表明，试验开始时各组样品随机聚类(图 1-A)；试验第7天、第10天和第13天，同一组样品聚于同一类簇(图 1-B、图 1-C和图 1-D)；试验第7天时，CON组、G组和M组各有2个样品聚于同簇，相似性分别为71%、52%和60%，GM组有3个样品聚于同簇，相似性为60%；试验第10天时，G组和M组各有3个样品聚于同簇，相似性分别为63%和72%，CON组和GM组各有2个样品聚于同簇，相似性分别为71%和61%；试验第13天，每组各有2个样品聚于同簇，相似性分别为70%(G组)、75%(M组)、74%(GM组)和78%(CON组)；试验第17天，总体上各组随机聚类，但G组和GM组仍各有2个样品聚于同簇，相似性分别为63%和68%(图 1-E)；试验第21天，仅G组有2个样品聚于同簇，相似性为57%，其余各组随机聚类(图 1-F)。

使用UPMGA方法对PCR-DGGE图谱进行聚类分析，图A至图F分别表示6个采样时间点的进化树。d4、d7、d10、d13、d17、d21分别代表第4天、第7天、第10天、第13天、第17天和第21天的粪便样品。CON表示无额外添加纤维对照组，G表示添加燕麦β-葡聚糖组，M表示添加微晶纤维素组，GM表示添加燕麦β-葡聚糖和微晶纤维素混合组。 The cluster analysis was generated using UPMGA method according to the PCR-DGGE profile, and the phylogenetic trees of 6 sampling time points were showed in figure A to figure F. Symbols d4, d7, d10, d13, d17 and d21 mean fecal samples obtained at days 4, 7, 10, 13, 17 and 21, respectively. CON, control group without extra fiber supplementation; G, oat-derived β-glucan supplemented group; M, MCC supplemented group; GM, the mixture of oat-derived β-glucan and MCC supplemented group. 图 1 PCR-DGGE图谱聚类分析 Figure 1 Cluster analysis of PCR-DGGE profile
3 讨论 3.1 不同类型饲粮纤维对小鼠体重和采食量的影响

目前，有关SDF或IDF对大鼠、小鼠体重影响的报道较多且结果不一。研究表明，给小鼠饲喂不同分子质量的β-葡聚糖6周，可显著降低小鼠体重[12]。Dongowski等[13]曾报道，在大鼠饲粮中添加富含β-葡聚糖的大麦会提高大鼠的增重幅度。而另有研究报道，在大鼠饲粮中添加10%纤维素，对大鼠体重无显著影响[14]。本试验结果表明，短期内，在饲粮中单独或混合添加高水平燕麦β-葡聚糖和MCC对小鼠试验末体重和全期ADG均无显著影响。

与CON组相比，各纤维添加组小鼠的ADFI均偏低，可能与高水平饲粮纤维降低饲粮的适口性有关。小鼠采食含燕麦β-葡聚糖的饲粮时，其ADFI显著低于其余各组，与前人研究结果一致[15]，推测其原因可能有以下2个方面：一是高黏度的β-葡聚糖会减缓胃排空率和肠道通过速率[16-17]; 二是β-葡聚糖在后肠可被微生物发酵产生SCFAs[18]，而这2种因素均可刺激某些厌食激素如[酪酪肽(PYY)、胰高血糖素样肽-1(GLP-1) 等]的分泌，使机体产生饱腹感[19-21]，抑制食欲，降低采食量。

在整个试验期内，G组小鼠的ADFI一直处于低水平，且在第7天时体重表现出显著低于其他组的情况，而试验末体重与其他组无显著差异。与此结果相类似，Isken等[22]的研究也发现，给高脂饲粮诱导肥胖小鼠饲喂含10% SDF (瓜尔胶)和IDF (谷类纤维)的饲粮45周，发现SDF组小鼠体重显著高于IDF组，粪便能量显著降低，结肠SCFAs含量显著增加。有趣的是，在试验第3阶段和第4阶段，G组小鼠的ADG均为最高。单胃动物后肠微生物发酵纤维产生的SCFAs被认为是宿主重要的能量来源之一[23-24]。据此推测，燕麦β-葡聚糖在小鼠后肠被发酵产生大量SCFAs，被宿主肠上皮吸收后可能作为能量补充，造成G组小鼠虽然采食量一直偏低，但其增重较快，最终体重与其他组之间无显著差异，具体机制还有待进一步证实。

在本试验条件下，M组和GM组小鼠的全期ADFI也显著低于CON组，然而试验末体重与CON组无显著差异。其原因可能是，少部分IDF在后肠可被细菌发酵，产生SCFAs，间接供能；另外，IDF可提高食糜通过速率，这种类似于“清扫”的机制可能减少有害菌的黏附，有益肠道健康，更利于营养物质吸收，具体机制有待进一步证明。

3.2 不同类型饲粮纤维对小鼠器官指数的影响

DF对动物机体具有免疫促进作用[25]。脾脏作为次级淋巴器官，与体液免疫和细胞免疫关系密切，脾脏指数可以作为衡量机体免疫状态的初步指标[26]。但本试验中各组小鼠脾脏指数无显著差异，可能与DF对免疫系统的影响主要在肠道有关[27-28]，因此进一步研究将集中探索DF对小鼠肠道免疫系统的影响及其机制。

据报道，燕麦SDF具有抑制体脂沉积的作用[29]。在高脂饲粮中添加7.5%~30.0%燕麦麸可显著降低大鼠附睾脂肪含量[30]。有趣的是，本研究发现，单独及混合添加高水平燕麦β-葡聚糖和MCC均对小鼠附睾脂肪垫指数无显著影响，但2种类型的纤维的混合添加则导致小鼠附睾脂肪垫指数显著高于单独添加组，据此猜测燕麦β-葡聚糖和MCC对小鼠脂肪沉积可能存在较为复杂的互作效应，具体机制有待进一步研究。

3.3 不同类型饲粮纤维对小鼠粪便细菌群落结构的影响

研究发现，肠道微生物对膳食结构的改变极为敏感，细菌群落结构在短期内即做出响应[31]。周梦怡[32]用PCR-DGGE技术比较了饲喂了28 d含纤维素和索拉胶饲粮的小鼠盲肠细菌群落结构，发现2组小鼠盲肠细菌分别聚为2个不同类簇，表现出明显的饮食特异性，本试验结果与之类似。

本研究发现，采食含高水平燕麦β-葡聚糖饲粮的小鼠粪便细菌多样性在整个试验期均处于较低水平，这与Snart等[33]在大鼠上的研究结果相反，其原因可能是本试验中燕麦β-葡聚糖的添加量(20%)更高所致。这也提示我们，饲粮纤维对单胃动物后肠细菌多样性的影响很可能不仅与其种类有关，还与其添加量密切相关。然而，PCR-DGGE技术通常只能检测到占细菌总量1%及以上的类群[34]，尽管试验后期各组小鼠粪便细菌多样性表现为差异不显著，但聚类分析结果却暗示小鼠后肠存在特异性利用SDF或IDF的核心菌群，有待进一步研究。

4 结论

① 本试验条件下，短期内单独添加或混合添加燕麦β-葡聚糖和MCC均会降低小鼠的ADFI，但对其ADG的影响并不显著。

② 饲粮中单独添加燕麦β-葡聚糖或微晶纤维素对小鼠脾脏指数和附睾脂肪垫指数均无显著影响，但是这2种纤维混合饲喂则可促进小鼠附睾脂肪垫中脂肪的沉积。

③ 不同类型饲粮纤维对小鼠粪便菌群结构均产生了影响，且燕麦β-葡聚糖与MCC导致小鼠粪便菌群结构产生差异的原因可能不同。现有结果暗示小鼠后肠存在特异性降解SDF或IDF的菌群。

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