动物营养学报    2019, Vol. 31 Issue (2): 521-529    PDF    
食品及饲料中黄曲霉毒素生物脱毒的研究进展
张立阳, 赵雪娇, 刘帅, 张永根     
东北农业大学动物科学技术学院, 哈尔滨 150030
摘要: 玉米、水稻、高粱、花生等粮食作物常被黄曲霉、寄生曲霉污染,从而导致黄曲霉毒素(AFs)的产生,尤其是被国际癌症研究机构认定为一级致癌物的黄曲霉毒素B1(AFB1)。国内外有大量研究针对饲料中AFB1的脱毒,目前在生产中应用最为广泛、效果最为显著的是在饲料中添加非营养性螯合剂,通过物理结合方式脱毒,但该方法脱毒不彻底、造成饲料营养特性和适口性下降,且引起环境蓄积性污染等缺点日益凸显。生物脱毒因其高效、安全等特性,已成为目前研究的重点。生物脱毒主要包括菌体吸附和生物降解2种方式。乳酸菌中的鼠李糖乳杆菌以及某些酵母菌能够有效地吸附AFs;此外,有大量的细菌、真菌及生物酶对AFs有生物降解作用。本文综述了微生物介导AFs脱毒菌株、酶的种类和脱毒效果,以及相关机理的最新研究进展。
关键词: 黄曲霉毒素     脱毒     菌体吸附     生物降解    
Biological Detoxification of Aflatoxin for Food and Feed: A Review
ZHANG Liyang, ZHAO Xuejiao, LIU Shuai, ZHANG Yonggen     
College of Animal Science and Technology, Northeast Agricultural University, Harbin 150030, China
Abstract: Aspergillus flavus and Aspergillus parasiticus contaminate corn, sorghum, rice, peanuts, corn, rice, sorghum, peanuts and other grain crops. They produce aflatoxins, especially aflatoxin B1 (AFB1), which is classified as a grade 1 carcinogen by the International Agency for Research on Cancer. Many studies have focused on aflatoxin removal from food or feed, dietary supplementation with non-nutritive mycotoxin-sequestering agents is by far the most widely studied method for reducing the effects of mycotoxin exposure. It is detoxified by physical combination. However, the disadvantages of this method include incomplete detoxification, reduced feed nutrition and palatability, and environmental accumulative pollution, which are becoming more and more prominent. Biological detoxification has become the focus of current research because of its high efficiency and safety. Biological detoxification mechanisms-either microbe adsorption or biological degradation. Lactic acid bacteria such as Lactobacillus rhamnosus, and some yeast efficiently binds AFB1. In addition, a large number of bacteria, fungi and biological enzymes have biodegradability to aflatoxin. This review explored the kinds of microbe-associated aflatoxin decontamination microbes and enzymes, detoxification effect and its mechanism.
Key words: aflatoxin     detoxification     microbe adsorption     biodegradation    

黄曲霉毒素(AFs)是一类由黄曲霉(Aspergillus flavu)、寄生曲霉(Aspergillus parasiticus)等曲霉属真菌产生的高毒性、低分子质量的次级代谢产物,常见于玉米、水稻、高粱、花生等粮食作物及乳制品等食品中。AFs主要包括黄曲霉毒素B1(AFB1)、黄曲霉毒素B2(AFB2)、黄曲霉毒素G1(AFG1)和黄曲霉毒素G2(AFG2),其中AFB1最常见,生物活性最强,被世界卫生组织(WHO)列为毒物之首,被国际癌症研究机构(IARC)认定为Ⅰ级强致癌物[1]。AFs对食品及饲料的污染在世界范围内被广泛报道,尤其是在发展中国家更为常见。很多报告指出粮食谷物、牧草以及其他一些饲料原料中均有AFB1检出,且严重超出最大允许量[2]。此外,有报告指出即使经过巴氏消毒的牛奶及奶制品如奶酪、酸奶和冰激凌也会被黄曲霉毒素M1(AFM1)污染[3]。因而,在食品、饲料等行业中AFs脱毒显得尤为重要。

很多传统的物理、化学方法被应用于食品和饲料中AFB1脱毒,如碱处理、氨化处理、氧化处理、添加非营养性霉菌毒素螯合剂吸附等,其中添加霉菌毒素吸附剂是应用最广泛、脱毒效果最好的方法之一。霉菌毒素吸附剂的吸附材料主要包括硅酸盐、黏土、沸石、活性炭和蒙脱石等,不同吸附材料对AFB1的吸附效果不同,主要取决于吸附材料微观结构如孔径、比表面积大小以及电荷总量和电荷分布等因素。然而,这些传统物理、化学方法均会对食品及饲料的特性产生不利影响,如降低饲料适口性、引起维生素和微量元素流失等[4]。因此,生物脱毒被认为是更好的脱毒方法,其脱毒机制主要分2类:通过吸附作用脱毒和通过酶解作用脱毒。前者是利用微生物对毒素吸附,实现毒素脱除,成本相对低廉,但并不适用于所有领域,如食品加工过程等。后者是从微生物中发掘降解毒素关键酶,利用基因技术构建生物酶的高效表达工程菌,分离获得纯酶以进行食品和饲料中真菌毒素脱除。与微生物法脱毒相比,酶法脱毒具有更好的重复性、均一性等特点。本文从这2个方面对生物脱毒的菌株和酶种类、脱毒效果及脱毒机理进行综述,以期为生物脱毒在生产中的应用提供理论支持。

1 微生物对AFB1的吸附作用

与非营养性霉菌毒素螯合吸附剂的物理吸附作用不同,微生物对AFB1的吸附效率不受吸附剂孔径大小和接触面积等化学结构影响,它依靠自身的吸附能力,如细胞壁糖、酸等作用使菌体-毒素复合物达到稳定状态,降低毒素生物利用度,使其难以被机体吸收,进而排出体外[5]。很多乳酸菌和酵母菌的菌体能够结合AFs,降低其在食品和饲料中的生物活性。此外,乳酸菌还能够产生某些具有抑菌功能的细菌素,抑制病原菌生长。因而,应用乳酸菌对AFs的吸附作用脱毒被认定为是一种安全、理想的脱毒方法[6]。在所有的乳酸菌中,鼠李糖乳杆菌(Lactobacillus rhamnosus)GG对AFs的吸附效果较为突出,被人们广泛研究。因而本节将重点讨论鼠李糖乳杆菌和酵母菌对AFs的吸附作用。

1.1 鼠李糖乳杆菌对AFB1的吸附作用

鼠李糖乳杆菌从属于乳杆菌属,是人类及动物肠道内正常菌群之一,被认定为一种安全、具有益生作用的微生物,被广泛应用于食品和饲料加工调制中。据报道,鼠李糖乳杆菌对肠道黏膜具有较强亲和力,并且耐受胃酸及胆汁,被用作益生菌应用于畜禽生产,调节肠道健康[7],在人体内的许多研究也取得类似结果,证明其能够减少肠道内致病菌数量,有效缓解轮状病毒、梭菌引起的腹泻,以及流行性腹泻[8]。此外,还有研究表明鼠李糖乳杆菌不仅能够清除AFs污染,同时能保证食品和饲料本身特性不被改变,因而对畜禽生产以及食品加工具有重要意义。在能够对AFs脱毒的菌株中,人们研究最多的是鼠李糖乳杆菌ATCC 53103。该菌株是一株革兰氏阳性菌,最初由Goldin和Gorbach等于1983年于人类粪便中分离得到[9]。El-Nezami等[4]首次测定该菌在体外培养基中对AFB1的脱毒能力高达80%。在实际应用中,鼠李糖乳杆菌ATCC 53103对全脂牛奶中AFM1的吸附能力可达36.6%[10]。其他鼠李糖乳杆菌菌株对AFs也表现出不同程度的脱毒能力[5]

鼠李糖乳杆菌在细胞以及动物模型中对AFs的脱毒能力也已得到验证。Gratz等[11]评价了鼠李糖乳杆菌在Caco-2细胞模型中的脱毒作用,结果显示,鼠李糖乳杆菌处理减少了AFB1吸收,减弱了毒素对细胞膜和DNA的损伤。Deabes等[12]评价了鼠李糖乳杆菌在小鼠体内对AFB1的脱毒效果,结果显示,连续7 d口服1×1010 CFU鼠李糖乳杆菌可显著降低AFB1引起的毒性。另一个研究团队在大鼠体内的试验结果表明,通过增加AFB1在粪便中的排泄,大鼠灌服鼠李糖乳杆菌处理缓解了体重的降低以及AFB1引起肝脏损伤[13]。这些研究结果表明,鼠李糖乳杆菌可以作为食品或饲料添加剂应用于AFs脱毒。

El-Nezami等[14]测定了鼠李糖乳杆菌活菌以及热处理和酸处理后菌体对AFB1的结合能力,结果显示,灭活鼠李糖乳杆菌仍然能够降低AFB1活性。Rahnama等[15]的研究结果也显示鼠李糖乳杆菌在活菌(43%)、热处理(49%)和酸处理(50%)3种不同情况下对AFB1结合能力不同,但灭活处理对菌体脱毒效果没有显著影响。Haskard等[16]研究认为鼠李糖乳杆菌活菌和热处理菌体对AFB1的结合主要发生在菌体细胞表面。此外,也有研究表明,酸处理和热处理显著增强鼠李糖乳杆菌对AFB1的结合能力[4]。电镜结果发现,热处理后的鼠李糖乳杆菌菌体细胞壁表面由光滑变的凹凸不平,一方面增加了细胞壁的通透性,细胞表面一些新的吸附位置暴露出来,另一方面增加了细胞与AFB1的接触面积,提高了吸附能力[17]。这些研究结果表明,鼠李糖乳杆菌对AFB1脱毒是通过物理结合而非降解。Lahtinen等[18]对鼠李糖乳杆菌进行蛋白酶和脂肪酶处理,结果显示蛋白酶和脂肪酶处理对鼠李糖乳杆菌AFB1的吸附能力没有产生显著影响,这一结果表明菌体细胞中的碳水化合物在吸附过程中起主要作用。菌体细胞中的碳水化合物主要以胞外多糖、磷壁酸和肽聚糖3种形式存在于细胞壁中,Lahtinen等[18]对鼠李糖乳杆菌细胞壁的成分进行了分离,并测定了其对AFB1的吸附能力,结果显示,肽聚糖对该毒素有较强的结合能力。总之,鼠李糖乳杆菌对AFB1的脱毒功能主要是其细胞壁中的肽聚糖起到了重要作用,但是目前研究尚未明确具体哪一组分在这一过程中起到关键作用。

1.2 酵母菌对AFB1的吸附作用

酿酒酵母(Saccharomyces cerevisiae)对霉菌毒素也表现出较强吸附能力,葡甘露聚糖是从酵母细胞壁中提取出来的具有孔状结构的功能性碳水化合物,具有吸附霉菌毒素作用。此外,该菌株能够耐受唾液和胃肠道不利环境,这些特性提高了将其作为畜禽饲料添加剂应用的潜力。早期试验研究表明,使用一种来自酿酒酵母1026的细胞壁培养物提高了受AFs中毒影响的肉仔鸡的生产性能[19],这一结果使研究者假设酵母培养物有吸附霉菌毒素的能力,并随后对整个酵母细胞进行了研究,确定了酵母中与霉菌毒素发生反应的特定细胞壁组成。生产技术上的改进已经可以生产具有吸附广谱霉菌毒素的一种特定经过修饰的酵母细胞壁制剂[20]。这种制剂的商品名为霉可吸(Mycosorb),被广泛使用。刘畅等[17]筛选出吸附效果较强的酿酒酵母Y1对AFB1吸附率达81.16%,且该试验表明酿酒酵母Y1与AFB1通过物理方式结合,可通过离心和过滤方式除去,以保证吸附后食品的安全性,可广泛应用于饲料添加剂。

1.3 其他微生物对AFB1的吸附作用

其他微生物如乳酸菌也对AFB1表现出吸附作用。屎肠球菌(Enterococcus faecium)广泛存在于食品中,并被应用于奶酪等乳制品生产,研究发现,其同样能够对AFs起到脱毒作用[21]。Juri等[22]发现,屎肠球菌活菌与灭活后的菌体对AFB1的脱毒能力相近,因而认为其脱毒同样是靠吸附作用完成。Hernandez-Mendoza等[23]测定了罗伊乳杆菌(Lactobacillus reuteri)NRRL14171、干酪乳杆菌(Lactobacillus casei)、双歧杆菌(Bifidobacterium)等菌株对AFB1的吸附能力,结果显示罗伊乳杆菌NRRL14171吸附能力最强,并且认为磷壁酸在吸附过程中起主要作用,这一结果与Lahtinen等[18]认为肽聚糖在脱毒中起主要作用的结果不同。张建梅等[24]测定了活性嗜酸乳杆菌、嗜酸乳杆菌细胞壁及水合铝硅酸盐组成的生物脱霉剂对AFB1的吸附能力,结果显示,反应体系中AFB1含量为2 μg/g时,添加1.2‰生物脱霉剂可吸附98.34%的AFB1。分离于日本鹌鹑胃肠道中的乳孢短杆菌也表现出对AFs的吸附能力[25]。由于很多芽孢杆菌(Bacillus sp.)都具备较强的益生特性,因而可将乳孢短杆菌作为饲料添加剂使用控制AFs污染。双歧杆菌对常见于乳制品中的AFM1也有结合作用,但这种结合是可逆的,少量AFM1会被重新释放进入奶中[26]。一些微生物对AFB1的吸附作用同样可逆,导致毒素重新释放进胃肠道中。因此,持续饲喂微生物制剂能够进一步保证其在胃肠道中的活性,降低AFs毒性损伤。

2 微生物及酶对AFB1的降解作用

生物降解是指AFs分子毒性基团被微生物产生的次级代谢产物或者所分泌酶分解破坏,产生无毒或者低毒降解产物的过程。生物降解避免了物理、化学处理对食品或饲料产生的不利影响,具有高效、特异性强等优点,被认为是目前最有前景的脱毒方式。表 1表 2列举了部分来源于土壤、粪便和粮食中可降解AFs的细菌、真菌及酶。然而,将活菌制剂直接作为饲料添加剂使用可能会引起生物安全问题或导致动物拒食,因而利用由细菌或真菌产生AFs解毒酶,不仅能够提高解毒效率,而且能够避免活菌制剂直接使用产生的问题。

表 1 降解黄曲霉毒素的真菌菌株 Table 1 Aflatoxin-degrading fungal strains
表 2 降解黄曲霉毒素的细菌菌株 Table 2 Aflatoxin-degrading bacterial strains
2.1 真菌源解毒酶

黄曲霉以及寄生曲霉等产毒菌株通过产生AFs,增强其在同一生态位与其他微生物的竞争力[31]。而一些其他真菌则进化出产毒素降解酶能力,从而能够与产毒菌株共生。目前,已发现有很多真菌可产生能降解AFB1的酶。国内暨南大学刘大岭研究小组较早开展了相关研究,并取得显著成果。其团队发现假蜜环菌(Armillariella tabescens)及其胞内多酶复合体可以作用于AFB1双呋喃环的烯醚键生成AFB1环氧化物,再经水解生成AFB1-二氢二醇,可使样品中的AFB1含量减少80%[28, 43];随后,他们从该真菌的菌丝提取物中分离出黄曲霉毒素氧化酶(aflatoxin-oxidase),克隆得到其基因序列,成功转化到毕赤酵母表达系统中,并对该酶的固定化技术进行了研究[44]。该解毒酶的理想反应条件为中性pH、高水分反应体系,适合在植物油、酱油、啤酒、牛奶等原料中直接应用。陈仪本等[45]研究发现,黑曲霉(Aspergillus niger)菌丝体提取物能够降解花生油中的AFs,这种活性物质解毒作用效率高,且通过温度、水分、时间等对其解毒反应试验表明,降解过程是酶促反应;随后,该研究小组选择了谷壳培养法将解毒酶固定化,解决了酶制剂在低含水量环境下难以作用的难题。此外,Alberts等[29]发现平菇对AFB1的降解能力与漆酶活性有一定的相关性,其将来源于白腐真菌的漆酶重组到了黑曲霉中,表达的重组漆酶对AFB1的降解率达到55%。王会娟等[46]也筛选到了2株降解AFs的产漆酶菌株。此外,隔孢伏革菌(Peniophora)、糙皮侧耳菌(Pleurotus ostretus)、白腐菌(Trametes versicolor)[29, 35]、寡孢根霉(Rhizopus oligosporus)[47]、根状根霉(Rhizopus arrhizus)[33]等也表现出对AFs降解或抗霉菌能力,其中糙皮侧耳菌作为食用菌,在食品工业中对AFB1的防治和去毒有良好的应用前景[48]

2.2 细菌源解毒酶

真菌产解毒酶与细菌产解毒酶相比更稳定,但细菌产解毒酶解毒速度更快。很多分离于粪便中的细菌能够利用香豆素为碳源,因而对AFs有降解能力。中国农业大学动物营养学国家重点实验室对AFs细菌降解进行的研究中,李俊霞等[49]利用香豆素,从动物粪便、发霉粮食、实验室原有菌株等1 500种微生物细菌和芽孢杆菌样品中筛选出能够降解AFs的菌株,并用AFB1作为培养基底物进行复筛,共得到来自肠道的8株菌株和来自发霉饲料的2株菌株能够降解AFB1,其中从貘粪便中获得的假单胞菌属嗜麦芽窄食单胞菌(Stenotrophomonas maltophilia)对AFB1的降解效果最好。Guan等[35]对嗜麦芽窄食单胞菌培养基胞外粗提液、活细胞和细胞提取物分别进行降解AFB1处理,37 ℃下孵育72 h后检测发现胞外提取物中AFB1含量减少了82.5%,而活细胞提取物对AFB1的降解效率非常低,用蛋白酶K、蛋白酶K加十二烷基硫酸钠(SDS)和加热处理培养物上清液能显著降低或根除培养物上清液的降解活性,证明嗜麦芽窄食单胞菌对AFs的降解为生物酶的降解。雷元培等[50]对枯草芽孢杆菌降解AFs的生物活性、抗菌性以及抗逆性进行了研究,结果表明,起解毒作用的是一种胞外酶,同时其分泌的活性蛋白具有强解毒活性、特异性和作用效果温和等特点,适用于去除饲料中的AFs。与嗜麦芽窄食单胞菌降解作用不同,分离于土壤中的狭单胞菌(Stenotrophomonas sp.)在黄曲霉菌生长过程中能够抑制AFs产生[51]。此外,从粪便中分离的芽孢杆菌、短状杆菌(Brachybacterium sp.)、肠杆菌(Enterobacter sp.)、克雷伯氏菌(Klebsiella sp.)和红串红球菌(Rhodococcus sp.)也表现出对AFs的降解作用[35]。分离于鹿粪便中的橙色粘球菌(Myxococcus fulvus),分泌的胞外酶能够降解AFB1、AFG1和AFM1[39]。该酶在较宽的pH(5~7)和温度(30~45 ℃)下都有较强的活性,这一特性有助于对AFs充分降解,尤其是在动物胃肠道中发挥作用[39]。枯草芽孢杆菌ANSB060能够抑制黄曲霉生长,降解AFs,同时能够耐受胃肠道不利环境,且该菌株对AFs的降解能力已在家禽体内得到证实[34]。此外,放线菌目中的分枝杆菌(Mycobacterium)、红球菌(Rhodococcus)和诺卡氏菌(Norcardia)是已知能够降解AFs的细菌[52]。研究证实分枝杆菌分泌的F420还原酶催化减少α、β-不饱和内酯以及水解反应,使AFB1被降解[38]。红球菌(Rhodococcus erythropolis)是一种革兰氏阳性菌,与分枝杆菌关系密切,其对AFB1的降解能力以及对降解条件的优化已被广泛研究[42]

2.3 生物降解AFB1的解毒机制

根据解毒酶对AFB1降解作用位点的不同,AFB1的降解作用主要发生在4个位置:1)香豆素结构中内酯环部分,通过水解作用生成酚式化合物,使AFB1转化为毒性较小的化合物。2)呋喃环双键,与核酸和蛋白质等的结合位点,与致癌性、致畸性和致突变性均有很大关系。该双键与H2O、氢原子等发生加成反应,降低AFB1毒性。3)环戊烯酮环部位,通过加成反应、取代反应影响AFB1的毒性。4)苯环上的甲氧基部位,与羟基、氢原子、醛基发生取代反应,减弱其毒性[5, 53-54]。同时,AFB1部分降解产物间可通过取代等反应发生相互转化[35]。前文所述真菌、细菌及解毒酶多是基于对呋喃环双键破坏或基于对香豆素内酯环水解达到解毒效果,而呋喃环双键正是诱发基因突变、癌症和畸形的主要功能基团,也是AFB1与蛋白质、DNA等形成复合体的作用位点。香豆素的内酯环是AFB1致癌的主要原因,且该基团较为活跃。这2种破坏AFB1分子结构的方式是消除其毒性最直接的方式。在降解过程中,微生物或酶并非作用于单一毒性位点,可以通过改变呋喃环、脱羰基、水解、O-烷基化中的一种或几种同时作用,生成毒性较小的降解产物。

目前研究发现越来越多真菌和细菌能够对AFs产生降解作用,可作为饲料添加剂应用于畜禽生产,尤其是对反刍动物而言。但pH、温度等环境条件,以及金属离子等辅酶因子对其降解能力均会产生不同影响,需要进一步研究以验证其实际应用效果。此外,由于细菌在发酵过程中易被污染,且酶的产量较低,目前工业生产中应用细菌产脱毒酶仍存在困难。通过对微生物筛选,虽然可以得到降解AFs的特效菌株,但是往往其降解毒素能力不强[55]。基因工程技术可以将活性高的解毒酶基因进行克隆并在原核或真核工程菌中实现高效表达。因此,利用基因工程技术,是未来生物降解AFs的发展趋势[56]

3 小结

活菌以及灭活的微生物菌体细胞壁能够与AFs结合,或通过降解使食品或饲料中的毒素含量降低。通过吸附作用脱毒的微生物主要包括酵母菌和乳酸菌,其中鼠李糖乳杆菌对AFs的吸附能力较强,且该菌具有较强的肠道调节功能,可广泛应用于畜禽生产或食品加工在对物料的脱毒。其脱毒机理主要是通过细胞壁中肽聚糖对AFs的吸附作用,但需进一步研究肽聚糖中哪一组分是吸附的关键。大量包括细菌和真菌在内的微生物能够将AFs生物转化为无毒或低毒物质,且这一转化过程均通过酶解反应完成。由于很多能够降解AFs的菌株都分离于动物粪便或胃肠道中,因而它们能够耐受消化系统内不利环境,长期生存,对AFs起到持续降解作用。这些菌株的解毒机制以及产酶特性需要进一步研究,在此基础上通过酶工程、基因工程等手段将AFs降解酶在成熟模式生物中重组表达,以实现大规模工业生产,最终实现了应用于食品和饲料添加剂中的高纯度高活性AFs降解酶产品的开发,是目前主要的研究方向。

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