2. 岭南现代农业科学与技术广东省实验室茂名分中心, 茂名 525000
2. Maoming Branch, Guangdong Laboratory for Lingnan Modern Agriculture, Maoming 525000, China
目前，我国已禁止在饲料中使用促生长类抗生素。然而，在集约化和规模化的高密度和高强度生产中，氧化应激和炎症反应存在于整个养殖过程。促生长类抗生素的禁用，会导致养猪业产能下降。因此，为提高机体抗氧化能力和消化吸收功能，改善动物的生长性能和保证产品安全，同时减少粪污和臭气排放，开发绿色健康的抗生素替代品是十分必要的。由于植物提取物的安全性和促生长作用，植物提取物已被考虑作为促生长类抗生素替代品。柑橘提取物具有来源稳定、原料廉价易得等优势，充分利用柑橘产业废弃物资源，减少合成化学品或抗生素的使用，是一种高效、健康的资源化利用策略，对养殖业的可持续发展具有重要意义。
柑橘富含橙皮苷、柚皮苷、橘皮素和川陈皮素，是人类饮食中黄酮类化合物的关键来源[1]。柑橘提取物具有抗氧化[2]、抗炎[3]、抗菌[2]等多样的活性功能，在制药、食品和保健品等领域具有广泛的应用，是潜在的饲用抗生素替代品之一。已有研究表明，柑橘提取物能够预防过氧化氢诱导的氧化应激，减少活性氧的产生和膜脂过氧化[4]。柑橘提取物对猪痢疾短螺旋体菌株具有很好的杀菌效果[5]。此外，动物试验表明，柑橘活性化合物可提高绵羊机体的抗氧化能力[6]。热环境条件下，柚皮苷提高了羔羊平均日增重和饲料转化率[7]。柚皮苷也可提高仔猪的增重、饲料转化率以及营养物质消化率，改善生长性能[8]。柑橘提取物对肉鸡[9]和仔猪[10-11]的免疫能力和肠道健康也有积极效果。
养猪过程中，动物粪便会排放出大量有害气体、氮和磷，这会对动物和人类健康产生不利影响，另外，动物肠道不适会增加污染物的排放。通过改善肠道抗氧化能力，提高消化酶活性，增加动物对营养物质的利用，可减少氮、磷的排放，继而减少臭气的产生。目前，未见柑橘提取物在肥育猪生产的相关研究报道，尚不清楚柑橘提取物对猪肠道抗氧化功能有无不利影响，消化酶活性是增高或是降低，氮、磷和臭气排放是否降低。因此，本研究评估了补充柑橘提取物对肥育猪肠道抗氧化指标、消化酶活性、氨态氮含量以及粪便氮、磷和臭气含量的影响。
1 材料与方法 1.1 试验材料金霉素购自广东某饲料科技有限公司，柑橘提取物由广东某环保科技发展有限公司提供。柑橘提取物中含有3.04%维生素C、2.38%维生素E、2.89%柠檬酸和20.77%总黄酮。
1.2 试验设计选取108头56日龄、体重(19.73±0.39) kg的“杜×长×大”肥育猪，公母各占1/2。按体重随机分配到3个组，每个组6个重复，每个重复6头猪。对照组饲喂基础饲粮，抗生素组在基础饲粮上添加75 g/t金霉素，柑橘提取物组在基础饲粮上添加柑橘提取物(56~112日龄250 mL/t，113~194日龄200 mL/t)。试验从仔猪体重20 kg左右开始，至120 kg左右结束。试验期138 d。
1.3 基础饲粮基础饲粮参照NRC(2012)营养需要配制，其组成及营养水平见表 1。
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表 1 基础饲粮组成及营养水平(风干基础) Table 1 Composition and nutrient levels of basal diets (air-dry basis) |
试验在广东省农业科学院动物科学研究所猪场进行。根据猪场常规程序进行饲养管理。
1.5 样品采集和处理在试验结束前1周的08:00—12:00收集新鲜粪便，一部分粪便用于测定臭气含量；余下粪便按5%比例添加10%盐酸进行固氮，然后65 ℃烘干72 h，-20 ℃保存。试验结束，每组选取每栏接近平均体重的1头肥育猪进行屠宰试验，收集回肠、盲肠、结肠肠道内容物，待测氨态氮含量。清理肠段内容物后，用0.9%生理盐水清洗肠段，再用载玻片刮取肠道(十二指肠、空肠、回肠)黏膜，-80 ℃保存。测定时，取约0.1 g肠道黏膜样品，加入9倍体积生理盐水制成10%组织匀浆液，4 ℃、3 500 r/min离心15 min，取上清液进行测定。
1.6 指标测定 1.6.1 抗氧化指标测定十二指肠、空肠、回肠黏膜样品的丙二醛(MDA)含量、总抗氧化能力(T-AOC)及总超氧化物歧化酶(T-SOD)、过氧化氢酶(CAT)、谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px)活性，以上指标测定试剂盒均购于南京建成生物工程研究所，采用多功能酶标仪测定，具体操作按说明书进行。
1.6.2 消化酶活性测定十二指肠、空肠、回肠黏膜样品的胃蛋白酶、胰蛋白酶、麦芽糖酶、蔗糖酶、脂肪酶、淀粉酶和碱性磷酸酶(AKP)活性，以上指标测定试剂盒均购于南京建成生物工程研究所，采用多功能酶标仪测定，具体操作按说明书进行。
1.6.3 氨态氮和粪便氮、磷含量根据蒲万霞等[12]的方法，采用靛蓝酚蓝分光光度法测定回肠、盲肠、结肠内容物中氨态氮含量。采用凯氏定氮法测定粪便氮含量，采用钒钼黄比色法测定粪便磷含量。
1.6.4 粪便臭气(硫化氢和氨气)含量使用手持泵式硫化氢检测仪(H2S/C-200)和手持泵式氨气检测仪(NH3/CR-200)分别测定粪便硫化氢和氨气含量。
1.7 数据处理采用SPSS 19.0软件进行单因素方差分析(one-way ANOVA)，并用Duncan氏法进行多重比较。结果用平均值±标准误表示，P < 0.05为差异显著，0.05≤P < 0.10为有差异趋势。
2 结果 2.1 柑橘提取物对肥育猪肠道抗氧化指标的影响由表 2可知，与抗生素组相比，柑橘提取物组十二指肠MDA含量降低了57.89%(0.05≤P < 0.10)，且与对照组差异不显著(P>0.05)；各间之间十二指肠其他抗氧化指标无显著差异(P>0.05)。与抗生素组相比，柑橘提取物组空肠MDA含量显著降低(P < 0.05)，且与对照组差异不显著(P>0.05)；各间之间空肠其他抗氧化指标无显著差异(P>0.05)。各间之间回肠抗氧化指标无显著差异(P>0.05)。
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表 2 柑橘提取物对肥育猪肠道抗氧化指标的影响 Table 2 Effects of citrus extract on intestinal antioxidant indices of finishing pigs |
由表 3可知，与对照组相比，柑橘提取物组十二指肠胃蛋白酶活性显著提高(P < 0.05)，脂肪酶活性显著提高(P < 0.05)，淀粉酶活性显著降低(P < 0.05)。柑橘提取物组十二指肠消化酶活性与抗生素组差异不显著(P>0.05)。与对照组和抗生素组相比，柑橘提取物组空肠胃蛋白酶活性显著提高(P < 0.05)，淀粉酶活性显著降低(P < 0.05)；与对照组相比，柑橘提取物组空肠胰蛋白酶活性显著提高(P < 0.05)，且与抗生素组差异不显著(P>0.05)。与对照组相比，柑橘提取物组回肠淀粉酶活性显著降低(P < 0.05)；抗生素组回肠淀粉酶活性与对照组和柑橘提取物组差异均不显著(P>0.05)。
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表 3 柑橘提取物对肥育猪肠道消化酶活性的影响 Table 3 Effects of citrus extract on intestinal digestive enzyme activities of finishing pigs |
由表 4可知，各组之间肠道氨态氮含量和粪便氮、磷含量无显著差异(P>0.05)。在数值上，柑橘提取物组回肠、盲肠、结肠的氨态氮含量最低。
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表 4 柑橘提取物对肥育猪肠道氨态氮含量和粪便氮、磷含量的影响 Table 4 Effects of citrus extract on intestinal ammonia nitrogen content and fecal nitrogen and phosphorus contents of finishing pigs |
由表 5可知，各组之间新鲜粪便氨气和硫化氢含量无显著差异(P>0.05)。在数值上，柑橘提取物组肥育猪新鲜粪便氨气和硫化氢含量最低。各组之间24 h内粪便氨气和硫化氢含量无显著差异(P>0.05)。
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表 5 柑橘提取物对肥育猪粪便臭气排放的影响 Table 5 Effects of citrus extract on feces odor emission of finishing pigs |
肠道是机体消化吸收的主要场所，消化酶分解食物的同时会产生各种致氧化因子，这使得肠道容易处于氧化应激状态[13]。SOD、GSH-Px和CAT是体内重要的抗氧化酶[14]，是反映机体抗氧化能力的重要指标。T-AOC是反映机体抗氧化能力的综合指标。MDA是机体内氧化损伤的指标[14]。抗氧化剂系统不仅可以防止脂质和蛋白质氧化引起的损伤，还可以保持肠道屏障完整性，防止细菌感染[15]。本研究中，抗生素组空肠MDA含量显著高于对照组和柑橘提取物组，说明长期摄入抗生素对肠道健康有负面作用。与抗生素组相比，饲粮中添加柑橘提取物降低了十二指肠、空肠和回肠MDA含量，这表明柑橘提取物对机体抗氧化能力优于抗生素。本研究中，饲粮中添加柑橘提取物未能提高肠道抗氧化酶活性，而肠道MDA含量降低的原因可能是抗氧化系统中抗氧化物质(谷胱甘肽、维生素E、维生素C)含量提高造成的。迄今为止，鲜有研究报道柑橘提取物对动物肠道抗氧化能力的影响，多以纯化柑橘化合物研究为主。Bakar等[14]研究表明，柚皮苷降低了大鼠小肠MDA含量，增加了小肠SOD和GSH-Px活性。Guo等[16]报道，橙皮苷通过降低肠道MDA含量，增强肠道SOD活性和谷胱甘肽含量来改善结肠炎。这些研究均是以肠道受损动物模型进行研究，在应激状态下柑橘黄酮化合物表现出较好的抗氧化效果，但是这些研究未报道动物生长性能的相关数据。机体具有自我调节功能，柑橘提取物可能改善了机体其他功能。在前期试验中，与抗生素相比，柑橘提取物对仔猪生长性能和肠道抗氧化能力无显著影响，但能改善仔猪血液和肠道的免疫功能[10-11]，减少疾病的发生和药物的使用，对于猪群健康十分有利，有利于推广应用。
3.2 柑橘提取物对肥育猪肠道消化酶活性的影响消化吸收不良会严重影响动物的生长和健康。小肠是营养物质消化吸收的主要部位[15]。消化酶在营养物质消化过程中起重要作用。Pi等[17]研究发现，抗生素不影响生长猪肠道消化酶活性。黄酮类化合物能调节肠道参与脂质和碳水化合物消化吸收的酶活性[18]。脂肪酶负责脂肪消化，是动物脂质利用的指标[19]。本研究发现，与对照组相比，柑橘提取物组十二指肠胃蛋白酶、脂肪酶活性显著提高，空肠胃蛋白酶活性显著提高。Yang等[20]研究表明，有机酸精油混合物提高了肉鸡肠道胰蛋白酶、糜蛋白酶和脂肪酶活性。课题组前期结果显示，柑橘提取物提高了仔猪肠道蛋白酶和脂肪酶活性[10]。柑橘提取物对仔猪和肥育猪消化酶活性的影响一致。蛋白酶活性的提高，可能是由于柑橘提取物刺激消化酶的分泌，激活了蛋白酶原。傅曼琴等[21]认为，川陈皮素、橘皮素及与橙皮苷组合可促进胃蛋白酶的分泌，并提高胃蛋白酶活性。蛋白酶活性提高可在肠道中产生更多的游离氨基酸，总体上提高蛋白质的消化利用率。柑橘提取物提高脂肪酶活性，使得产生的游离脂肪酸和甘油酯含量增加，提高脂肪消化吸收利用率，促进机体生长。
碳水化合物在肠道中被消化成葡萄糖并被吸收到体内，淀粉酶活性可以反映消化吸收的状态[22]。本研究发现，与对照组相比，饲粮中添加柑橘提取物降低了肥育猪十二指肠、空肠和回肠淀粉酶的活性，与以往研究结果[23]一致。Shen等[24]研究发现，柑橘黄酮显著抑制淀粉酶催化的淀粉消化，柚皮苷和新橙皮苷抑制直链淀粉消化，橙皮苷和川陈皮素抑制直链淀粉和支链淀粉的消化。淀粉酶活性受抑制，降低了机体对碳水化合物的消化，分解产生的葡萄糖会减少，可能影响动物健康。但是，本试验中柑橘提取物未降低肥育猪生长性能，这可能是由于淀粉酶活性降低，直链淀粉的消化减慢，导致到达后肠的直链淀粉含量增加，有利于微生物的生长代谢，继而产生高水平的短链脂肪酸，调控后肠代谢并改善动物健康[25]。另一种解释是，淀粉酶活性下降，中间产物麦芽糖含量减少，而在麦芽糖酶活性不变的条件下，碳水化合物的消化时间延长了，能产生足够量的葡萄糖为机体提供能量。在仔猪试验中，未发现柑橘提取物降低肠道淀粉酶活性[10]。仔猪消化系统未发育成熟，消化机能不完善。仔猪和肥育猪的肠道消化酶活性是不同的。柑橘黄酮类化合物在消化、吸收和分配过程的各个阶段的相互作用，对不同的消化酶产生不同的效果。总体上柑橘提取物改善了蛋白酶和脂肪酶活性，对机体营养物质消化吸收产生积极效果。柑橘提取物未表现出较好的促生长作用，与酶活性的提高不符，这可能是由于淀粉酶活性下降引起的，也可能是添加剂量以及使用时间造成的。目前的研究缺乏蛋白质、脂肪等营养物质消化率的研究，因此必须通过进一步试验来解释柑橘提取物对生长性能的影响。
3.3 柑橘提取物对肥育猪肠道氨态氮含量及粪便氮、磷含量的影响肠道氨态氮含量过高对肠道健康有害。与抗生素组和对照组相比，柑橘提取物组肠道氨态氮含量降低了22.95%~36.48%。这可能是由于提取物中的类黄酮化合物引起的，也可能是蛋白质消化率的提高(蛋白酶活性提高)或微生物菌群导致的。
在养猪生产中，饲料消化效率低下会导致营养物质的排放增加。氮、磷排放的问题主要与猪和家禽的生产有关，育肥期生猪排泄物总量和氮含量比其他阶段的猪要高，氨气的排放量也高[26]。高含量的氮、磷排放到水体中，易造成富营养化，对动物和人类产生潜在健康危害[27]。本研究提示，柑橘提取物改善了肠道蛋白酶的活性，即机体吸收的蛋白质含量增加，则排出的氮含量减少。但是研究未发现粪便氮含量的减少，这是由于机体氮的吸收代谢并不能完全由蛋白酶活性的增加而决定，还受到其他酶系、内源性氮和微生物代谢等的影响。另外，粪便氮主要来源于未消化的饲粮氮、未被消化的微生物氮和内源氮，超过动物需要的氮一般通过尿液排出[28]。由于试验限制，未对尿液进行氮、磷含量的测定。后续若条件允许，应当进行消化代谢试验，以准确定量排泄物氮的排放，探讨柑橘提取物是否通过尿氮的形式实现减排。磷是动物体内含量最多的常量元素之一，主要存在于粪便中，尿液中较少[29]。暂未发现有关柑橘提取物对尿液氮、磷排放影响的研究，为了达到更好的减排效果，柑橘提取物对肥育猪氮、磷排放的影响需要更多后续试验研究。
3.4 柑橘提取物对肥育猪粪便臭气含量的影响氨气和硫化氢是猪粪臭气的主要成分[30]，易引起动物呼吸道和组织损伤，损害机体健康，随接触时间的延长显著降低动物生长性能[31]。臭气的减少有利于动物生长性能的提高，通过营养调控减少臭气排放是经济可行的。与抗生素组相比，柑橘提取物组粪便氨气含量减少了约17%。这可能由于较高的蛋白酶活性改善了蛋白质消化率，减少了大肠中微生物的发酵底物，减少粪便氨气的排放。Lei等[32]研究表明，草药提取物对生长猪营养物质消化率和气体排放无显著影响。粪便臭气的排放与环境、饮食、营养状况等相关。研究表明，猪舍氨气含量小于20 mg/m3，对猪生长和健康无显著影响[33]。本试验中粪便氨气含量均低于20 mg/m3，可见本试验猪群生长环境较好，对猪健康生长无负面影响。
粪便含氮物在微生物作用下转化为氨态氮，是氨气的主要来源[33]，随时间的延长，氨气排放呈先上升后下降的趋势[34]。粪便排出后一般在24 h内被清理，因此本试验对存放24 h的粪便进行了臭气的测定，发现柑橘提取物对存放后的粪便臭气排放无显著影响，24 h粪便的氨气含量高于新鲜粪便。由于缺乏尿液臭气含量数据，目前尚不清楚柑橘提取物是否具有脲酶抑制剂的作用，能否减缓尿素或其他含氮物分解产生氨气的速度。低pH能破坏氨态氮转化氨气的化学平衡，减少氨气形成[35]。有研究报道，降低pH可减少肥育猪70%氨气的排放量[36]。但本试验中柑橘提取物未能降低粪便pH。这可能是由于添加剂量不足以改变肠道pH，也有可能是柑橘提取物并不是通过降低肠道pH实现氨气的减排。另外，臭气的产生与肠道微生物发酵、pH密切相关，不清楚柑橘提取物达到后肠被微生物利用的程度，是否改变了菌群结构。目前缺乏足够的研究探讨柑橘提取物对臭气减排的机理。
4 结论柑橘提取物改善了肥育猪肠道蛋白酶和脂肪酶活性，降低了淀粉酶活性，对肠道抗氧化能力及粪便氮、磷和臭气排放无负面影响。
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