蛋白质是鱼类必需的营养素，也是水产动物生长发育、组织修复及维持机体健康等生命活动的主要载体[1]。水产动物对饲料蛋白质水平要求高，水产动物饲料配方中蛋白质源饲料占比超过70%。如何降低饲料蛋白质水平而不影响水产动物的生长是行业关注的热点，提高饲料中蛋白质的利用率有助于缓解低蛋白质饲料引起的鱼类生长性能和免疫功能下降现象[2]。大量研究表明，功能性植物提取物对提高饲料蛋白质利用率和鱼类免疫力切实可行，已有海带多糖(laminarin)增强斑点叉尾鮰(Ictalurus punctatus)免疫功能[3]、穿心莲内酯(andrographolide)提高露斯塔野鲮(Labeo rohita)的非特异性免疫能力[4]、黄芪多糖(Astragalus polysaccharide)提高斑马鱼(Brachydanio rerio var)生长性能[5]以及岩藻多糖(fucoidan)提高动物生长性能及抗氧化能力[6]等相关研究。
血根碱(sanguinarine)是一种苯菲啶异喹啉类生物碱，是国内首个天然植物源性药物饲料添加剂，不仅具有抗炎[7]、抗菌[8]和抗氧化[9]等作用，还可提高动物对饲料蛋白质的利用率[10]，促进机体对氨基酸的吸收[11]。本实验室前期研究证明，黄鳝(Monopterus albus)饲料中添加750 μg/kg血根碱，可以缓解由大肠杆菌脂多糖(lipopolysaccharide, LPS)对鱼体造成的免疫应激及炎症反应[7]；高棉籽粕-菜籽粕中添加血根碱可促进草鱼(Ctenopharyngodon idella)生长，改善肠道组织形态及微生物群落结构，促进肠道免疫屏障功能。此外，在银大眼鲳(Monodactylus argenteus)[12]、金鱼(Carassius auratus)[13]、锦鲤(Cryprinus carpiod)[14]等研究中已证明，血根碱可提高鱼体生长性能及免疫应答，缓解炎症反应，改善肠道微生物群落结构，具有良好的应用前景。然而，血根碱在低蛋白质饲料中的应用研究还未见报道。
草鱼隶属于鲤科、草鱼属，是典型的草食性鱼类[15]。《2021中国渔业统计年鉴》显示，草鱼产量为557.11万t，稳居淡水养殖鱼类第一[16]。草鱼鱼苗到鱼种阶段蛋白质需求量为30%~35%[17]。蛋白质是饲料的主要部分，在养殖成本中，饲料成本占比达50%以上。因此，本研究以草鱼为试验对象，研究低蛋白质饲料中添加血根碱对草鱼生长性能、血清生化指标和肠道健康的调节作用，为有效降低养殖成本及血根碱在鱼类饲料中的应用提供理论基础。
1 材料与方法 1.1 试验饲料参照草鱼商品饲料配方，设置蛋白质水平为30.00%的饲料为正常蛋白质组(CON组)；降低正常蛋白质组饲料中鱼粉和豆粕水平，以蛋白质水平为28.00%的饲料为低蛋白质组，并在低蛋白质饲料中分别添加0(Sa0组)、200(Sa200组)、400(Sa400组)和800 mg/kg(Sa800组)的血根碱(血根碱由湖南某生物资源有限公司提供，纯度为0.15%，实际加入的血根碱为0、0.3、0.6和1.2 mg/kg)，共配制5组饲料。饲料原料经利达超微粉碎机粉碎后过40目筛，按照配方要求准确称量各种原料，混匀后采用双螺旋压条机挤压出粒径2.0 mm的颗粒饲料，于阴凉处风干后，-20 ℃保存备用。试验饲料组成及营养水平见表 1。
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表 1 试验饲料组成及营养水平(风干基础) Table 1 Composition and nutrient levels of experimental diets (air-dry basis) |
饲养试验于湖南省娄底市车田江水库网箱中进行，试验鱼购回后，暂养于5 m×4 m×3 m的网箱中，待其适应养殖环境后，随机挑选体格健壮、规格统一的草鱼375尾，初始体重为(91.04±0.37) g，置于2 m×2 m×2 m的网箱中，试验共设5个组，每组3个重复，每个重复25尾鱼，试验持续8周。使用30.00%正常蛋白质水平饲料对试验鱼进行1周左右驯化，待其可以正常摄食后，正式开始试验。试验期间，日投喂量以草鱼体重的3%~5%为标准，根据天气及摄食情况进行调整。记录每日水温、天气、摄食及死亡情况。试验期间水体氨氮浓度≤0.20 mg/L，水温为(27.3±3.6) ℃。
1.3 样品采集及测定 1.3.1 草鱼生长性能测定养殖试验结束时，停食24 h，记录每个网箱试验鱼的总尾数和总体重以及投喂饲料量等，计算草鱼增重率(weight gain rate, WGR)、成活率(survival rate, SR)、饲料系数(feed conversion ratio, FCR)、蛋白质效率(protein efficiency ratio, PER)和摄食率(feed rate, FR)等生长性能指标。每个网箱随机取5尾鱼，测定体长、体重、内脏团及肝脏质量，计算肥满度(condition factor, CF)、肝体比(hepatosomatic index, HSI)和脏体比(viscerosomatic index, VSI)。
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式中：Wt为终末总体重(g)；W0为初始总体重(g)；Nt为终末尾数；N0为初始尾数；Wf为摄入饲料量；W1为初始均重；W2为终末均重；d为养殖天数；Fp为蛋白质摄入量；Wh为鱼肝脏重(g)；Wv为鱼内脏重(g)；L为采样个体体长(cm)；W为采样个体体重(g)。
1.3.2 草鱼血清生化指标、肠道消化酶活性及抗氧化能力的测定养殖试验结束后，停食24 h，每个网箱随机取5尾鱼，用1.0 mL无菌注射器尾静脉取血，置于1.5 mL离心管中，4 ℃静置过夜，3 000 r/min离心10 min，取上清液混装于0.5 mL无菌离心管中，-80 ℃保存。每个网箱随机取3尾草鱼，迅速分离肠道组织，用生理盐水清洗，装于1.5 mL的无酶离心管中，-80 ℃保存备用。
草鱼血清葡萄糖(glucose, GLU)、总蛋白(total protein, TP)、总胆固醇(total cholesterol, TCHO)、甘油三酯(triglyceride, TG)、尿素氮(urea nitrogen, UN)含量，肠道胰蛋白酶(trypsin)、脂肪酶(lipase)、淀粉酶(amylase)、钠钾ATP酶(Na+-K+-ATPase)、肌酸激酶(creatine kinase, CK)、超氧化物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)和谷胱甘肽过氧化物酶(glutathione peroxidase, GSH-Px)活性以及丙二醛(malondiadehyde, MDA)、还原型谷胱甘肽(glutathione, GSH)含量等指标均采用南京建成生物工程研究所的试剂盒测定。
1.3.3 草鱼肠道组织切片的制作与观察养殖试验结束后，停食24 h，每个网箱取3尾草鱼，解剖分离无内容物的后肠，用4%甲醛溶液固定24 h，采用常规苏木精-伊红(HE)染色后在光学显微镜下进行观察。
1.4 数据统计分析试验数据采用Excel 2010和SPSS 19.0软件进行单因素方差分析(one-way ANOVA)，并采用Duncan氏法进行多重比较，P < 0.05表示差异显著，结果用“平均值±标准误(mean±SE)”表示。
2 结果与分析 2.1 低蛋白质饲料中添加血根碱对草鱼生长性能的影响由表 2可知，各组草鱼终末体重、增重率、饲料系数、成活率、蛋白质效率、摄食率、肝体比和脏体比之间均无显著差异(P>0.05)；与Sa0组相比，Sa800组草鱼肥满度显著降低(P < 0.05)，其他各组草鱼肥满度之间均无显著差异(P>0.05)。
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表 2 低蛋白质饲料中添加血根碱对草鱼生长性能的影响 Table 2 Effects of adding sanguinarine in low protein diet on growth performance of Ctenopharyngodon idella |
由表 3可知，与CON组相比，Sa0组、Sa200组和Sa400组草鱼血清葡萄糖、甘油三酯和总胆固醇含量有所降低(P>0.05)，且3组间上述指标无显著差异(P>0.05)；Sa800组血清葡萄糖、甘油三酯和总胆固醇含量有所提高(P>0.05)。此外，Sa800组草鱼血清葡萄糖和甘油三酯含量显著高于Sa0组、Sa200组和Sa400组(P < 0.05)，血清总胆固醇含量显著高于Sa400组(P < 0.05)。各组草鱼血清总蛋白和尿素氮含量之间无显著差异(P>0.05)。
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表 3 低蛋白质饲料中添加血根碱对草鱼血清生化指标的影响 Table 3 Effects of adding sanguinarine in low protein diet on serum biochemical indices of Ctenopharyngodon idella |
由表 4可知，与CON组相比，Sa0组草鱼肠道脂肪酶和淀粉酶活性显著降低(P < 0.05)；Sa200组、Sa400组和Sa800组肠道脂肪酶活性显著高于Sa0组(P < 0.05)，且Sa800组肠道脂肪酶活性显著高于Sa200组和Sa400组(P < 0.05)；Sa800组肠道淀粉酶活性有高于Sa0组、Sa200组和Sa400组的趋势(P>0.05)；与CON组相比，Sa800组肠道钠钾ATP酶活性显著提高(P < 0.05)，且有高于Sa0组、Sa200组和Sa400组的趋势(P>0.05)；与Sa0组相比，Sa800组肠道肌酸激酶活性显著提高(P < 0.05)，且有高于CON组的趋势(P>0.05)。
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表 4 低蛋白质饲料中添加血根碱对草鱼肠道消化酶活性的影响 Table 4 Effects of adding sanguinarine in low protein diet on intestinal digestion enzyme activity of Ctenopharyngodon idella |
由表 5可知，与CON组相比，Sa0组草鱼肠道超氧化物歧化酶活性和还原型谷胱甘肽含量显著降低(P < 0.05)，肠道谷胱甘肽过氧化物酶活性有降低趋势(P>0.05)；与Sa0组相比，Sa200组、Sa400组和Sa800组肠道超氧化物歧化酶活性显著提高(P < 0.05)，且与CON组相比均无显著差异(P>0.05)，3组之间亦无显著差异(P>0.05)；与Sa0组相比，Sa200组、Sa400组和Sa800组肠道还原型谷胱甘肽含量和谷胱甘肽过氧化物酶活性显著提高(P < 0.05)，且以Sa800组最高；各组之间肠道丙二醛含量无显著差异(P>0.05)。
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表 5 低蛋白饲料中添加血根碱对草鱼肠道抗氧化能力的影响 Table 5 Effects of adding sanguinarine in low protein diet on intestinal antioxidant capacity of Ctenopharyngodon idella |
由图 1可知，与CON组(图 1-a)相比，Sa0组草鱼肠道绒毛稀疏且绒毛出现断裂损伤(图 1-b)。饲料中添加血根碱后，Sa200组(图 1-c)和Sa400组(图 1-d)肠道绒毛损伤现象得到改善，但排列不整齐；Sa800组(图 1-e)肠道绒毛排列整齐度及密集度均有改善，并且绒毛轮廓清晰。总体而言，Sa0组、Sa200组、Sa400组和Sa800肠道肌层厚度均优于CON组。
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a：CON组CON group；b：Sa0组Sa0 group；c：Sa200组Sa200 group；d：Sa400组Sa400 group；e：Sa800组Sa800 group。方框表示肠道绒毛断裂损伤。The box indicated fractured and damaged of intestinal villus. 图 1 低蛋白质饲料中添加血根碱对草鱼肠道组织形态结构的影响 Fig. 1 Effects of adding sanguinarine in low protein diet on intestinal tissue morphology and structure of Ctenopharyngodon idella (100×) |
蛋白质是细胞、组织的重要组成部分，能为水产动物提供必需氨基酸和能量，对水产动物的生长和发育有着重要作用[18]。本研究中，与30.00%蛋白质组(CON组)相比，28%低蛋白质组(Sa0组)草鱼增重率有所降低，这与黄颡鱼(Pelteobagrus fulvidraco)幼鱼[19]、断奶仔猪[20]等的研究结果类似，生长性能降低可能是由于饲料中蛋白质水平不能满足动物营养所需，导致动物生长受阻[12]；此外，本试验差异不显著的原因可能是养殖周期较短且2个蛋白质水平相差较小，未能使草鱼生长性能出现显著性差异。血根碱可作为促生长类饲料添加剂[8]，在草鱼[21]、锦鲤[14]等的研究中已证实，其可以促进动物对营养物质的消化吸收，提高动物生长性能及机体免疫力。这与本试验结果一致，饲料中添加800 mg/kg血根碱可以提高草鱼增重率和蛋白质效率。
鱼类生理机能及健康状况可从血清生化和免疫指标上反映[22]。其中，血清总蛋白含量反映了机体对蛋白质的吸收与代谢情况，血清尿素氮含量反映机体蛋白质代谢和氨基酸平衡[23]。本试验中，低蛋白质饲料对草鱼血清总蛋白和尿素氮含量无显著影响，这与车彦卓等[24]的研究结果类似，说明低蛋白质饲料对机体蛋白质代谢影响不大，而饲粮中添加800 mg/kg血根碱使草鱼血清总蛋白和尿素氮含量升高，可能是因为在血根碱的作用下，机体新陈代谢得到提高，使得血清尿素氮含量较高，但具体原因还有待于进一步研究。血清总胆固醇和甘油三酯是机体重要的脂类物质，其含量反映了机体脂质代谢状况[25]。本试验结果显示，低蛋白质饲料使草鱼血清总胆固醇和甘油三酯含量降低，可能是由于鱼粉是一种脂肪含量相对较高的蛋白质源，饲料中鱼粉水平降低后，机体脂肪代谢水平受到影响，而低蛋白质饲料中添加血根碱后，血清总胆固醇和甘油三酯含量升高，可能是血根碱促进了肝脏对脂质的吸收，提升了鱼体脂肪代谢。血液中的葡萄糖是细胞代谢活动的能量来源[26]。本试验中，与30.00%蛋白质组相比，低蛋白质饲料使草鱼血清葡萄糖含量降低，说明低蛋白质饲料会降低机体能量代谢水平，而当在低蛋白质饲料中添加800 mg/kg血根碱时，草鱼血清葡萄糖含量显著提高，这说明血根碱能通过促进鱼体对糖的吸收和转运，减少蛋白质的消耗，从而发挥节约蛋白质的作用。以上结果说明，饲料中添加血根碱提高了草鱼对蛋白质、脂肪和能量的代谢能力。
3.2 低蛋白质饲料中添加血根碱对草鱼肠道消化酶活性和组织形态结构的影响肠道是鱼类进行消化吸收的主要场所，肠道消化酶能将饲料中的大分子营养物质降解为氨基酸、葡萄糖等小分子营养物质供鱼体吸收，肠道组织形态结构的完整性以及消化酶活性对鱼体消化功能有着重要作用[25]。本试验结果显示，低蛋白质饲料使草鱼胰蛋白酶、脂肪酶、淀粉酶及肌酸激酶活性均有所降低，可能的原因是消化酶由消化腺所分泌[27]，当饲料中蛋白质水平降低后，能被消化吸收的营养物质减少，导致消化酶的分泌量及活性下降；而在低蛋白质饲料中添加血根碱后，草鱼肠道消化酶活性有所升高，这与肠道组织形态结构的结果相对应，草鱼肠道绒毛排列整齐度、密集度及绒毛宽度在800 mg/kg血根碱添加组均有改善，且肠道绒毛无断裂损伤现象。这与Liu等[21]的研究结果类似，说明血根碱可以通过提高草鱼肠道消化酶活性，改善肠道组织形态结构，增大消化吸收面积，加强鱼体对营养物质的消化吸收，这也与生长性能的结果一致。
3.3 低蛋白质饲料中添加血根碱对草鱼肠道抗氧化能力的影响鱼类免疫系统平衡可由体内多种抗氧化酶维持，当机体内氧自由基过多时，抗氧化酶活性升高，使氧化应激水平降低，从而维持机体健康[28]。超氧化物歧化酶和谷胱甘肽过氧化物酶是机体内重要的抗氧化酶[29]；丙二醛主要是活性氧对多不饱和脂质降解的过氧化产物，其含量越高，机体内氧化应激水平越高[19]。有研究表明，饲料中蛋白质水平较低时会使鲤(Cyprinus carpio)及鳙(Aristichthys nobilis)肝脏超氧化物歧化酶和过氧化氢酶活性降低，肝脏总抗氧化能力下降[30-31]。本试验结果显示，低蛋白质饲料使草鱼肠道超氧化物歧化酶和谷胱甘肽过氧化物酶活性降低；杨贺舒等[19]在黄颡鱼中也得到类似结果，说明低蛋白质饲料会破坏鱼体氧化还原平衡，使抗氧化酶活性降低。血根碱是一种免疫增强剂，其可以提高动物抗氧化能力，有研究已证实，血根碱可提高蛋鸡抗氧化能力及免疫功能[32]；锦鲤饲料中添加血根碱可提高鱼体生长性能及免疫应答，改善肠道健康[14]。本试验结果显示，低蛋白质饲料中添加血根碱后，草鱼肠道抗氧化酶活性有所升高，且在添加800 mg/kg血根碱时，草鱼肠道超氧化物歧化酶和谷胱甘肽过氧化物酶活性均显著高于未添加低蛋白质组，肠道丙二醛含量则保持较低水平；同时，该组草鱼肠道绒毛无断裂损伤现象，绒毛排列整齐度、密集度及绒毛宽度均有改善。这说明血根碱可提高鱼体抗氧化能力，改善肠道组织形态结构，维持机体健康。推测可能是因为血根碱能够抑制佛波醇肉豆蔻酸酯诱导的氧化裂解和还原型烟酰胺腺嘌呤二核苷酸磷酸氧化酶复合物活性[33]，及时清除机体内的氧自由基，降低机体氧化应激水平，改善肠道组织结构，完善机体防御体系及提升机体免疫力，但具体作用机制有待进一步研究。
4 结论低蛋白质饲料有使草鱼生长性能下降的趋势，而在低蛋白质饲料中添加血根碱后能够促进草鱼脂肪代谢及对糖类的吸收，提高肠道消化酶活性和抗氧化能力，改善肠道组织形态结构，且以800 mg/kg添加水平效果较佳。
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