锰是人和动物所必需的微量元素之一，具有重要的生理功能。作为相关功能酶的必需组成成分或重要激活成分，锰参与动物的生长发育、糖与脂肪代谢、凝血、神经及内分泌活动^[1]。锰缺乏可导致家禽骨骼发育不良和滑肌症、胚胎软骨和营养障碍^[2]。锰在维持动物的生殖机能也有着重要的作用^[3]。缺锰时，雌性动物可发生排卵障碍、雄性动物睾丸退化以及子代死亡^[3]；过量锰也对动物生殖造成严重的损伤。哺乳动物发生锰缺乏症的情况较少见，但由于肉鸡等家禽对锰的需要量高、饲粮中锰水平较低，且锰在肠道的吸收率较低，锰缺乏在家禽生产中较为常见，缺锰对产蛋鸡的产蛋率和孵化率产生负面影响^{[2, 4]}。通过饲粮添加锰可以显著地提高蛋禽产蛋率、改善蛋品质和繁殖性能^[5]。母禽的繁殖性能对蛋鸡生产以及整个肉鸡产业链均有着非常重要的影响力。因此，本文从母禽繁殖性能的神经内分泌调控途径、锰调控母禽繁殖性能的机制以及不同锰源生物学活性差异入手，综述了锰对母禽的营养作用。

与哺乳动物相似，禽类繁殖能力的获得和维持都受神经内分泌系统的繁殖轴(下丘脑-垂体-性腺轴)控制。下丘脑促性腺激素释放激素(gonadotropin-releasing hormone，GnRH)神经元合成和分泌GnRH的经正中隆起释放于垂体门脉系统后并与其受体结合，促进和调节垂体前叶的促性腺激素细胞分泌卵泡刺激素(follicle-stimulatinghormone，FSH)和黄体生成素(luteinizing hormone，LH)。垂体分泌的促性腺激素FSH和LH经血液循环作用于性腺，促进性腺的发育、成熟及生殖激素的产生。因此，下丘脑作为神经内分泌的整合中枢是繁殖调节的核心，而垂体是下丘脑整合功能的中继核心。哺乳动物的FSH和LH是由同一垂体前叶细胞分泌的，而家禽的促性腺激素FSH和LH则是由不同的垂体前叶细胞分泌的^{[6, 7]}，因此家禽的FSH和LH的合成和分泌的调控机制可能更为复杂。

与机体其他机能一样，动物繁殖性能取决于基因型和环境。产蛋家禽(肉种母鸡与蛋鸡)存在着明显的品种差异。现代肉鸡生长速度快、饲料转化率高、产肉率高，但由于长期对于肌肉生长的选育，对肉种鸡繁殖性能造成了严重的负面影响^[8]。与蛋鸡相比，肉种母鸡的产蛋序列长度较短，易发生超数排卵的情况。超数排卵破坏了正常的产蛋行为，而造成肉种母鸡产蛋总量较低^[9]、多产生破蛋和软壳蛋以及种蛋蛋壳钙化不足、种蛋的受精率显著下降^[10]。肉种母鸡繁殖性能下降的重要原因是，肉种母鸡黄卵泡(8~10 mm)对促性腺激素更敏感，易发生过多地募集黄卵泡而超数排卵的现象^[11]。进一步试验发现超数排卵可能是由LH诱导产生的；而FSH则可以通过降低卵泡对LH的敏感性，进而抑制超数排卵^[12]，提示FSH和LH的互相作用对肉种母鸡的繁殖，特别是卵泡募集，有着重要的作用。

对于一些复杂的生理功能，环境因素起很重要的作用，其中营养是重要的环境因素之一。环境可以通过神经内分泌系统(以下丘脑-垂体-靶器官的形式)，与基因型进行整合调节机体功能。因此，通过营养调控繁殖轴活动，特别是下丘脑GnRH及垂体LH和FSH的分泌，在改善肉种母鸡的繁殖性能中起着重要作用。在肉种鸡生产中，改变营养环境，例如限制性饲喂，显著地减少了肉种母鸡正中隆起GnRH的储存和垂体LH和FSH的水平，推迟了LH、FSH的分泌高峰和开产时间^{[13, 14]}，显著地降低了超数排卵的发生，从而提高了产蛋率^{[14, 15, 16, 17]}。

性激素生物合成的前体是胆固醇，通过侧链缩短、A环芳香化，依次生成21碳的孕酮、19碳的雄激素和18碳的雌激素。胆固醇生物合成受阻会导致性激素的缺乏^[18]。胆固醇的生物合成是个多酶促反应过程，主要包括4个阶段：乙酰辅酶A合成甲羟基戊酸、甲羟基戊酸生成异戊烯焦磷酸、鲨烯的合成及鲨烯转换为胆固醇。锰是胆固醇合成途径第2阶段和第3阶段催化酶的甲羟戊酸激酶和法尼基焦磷酸合成酶的辅因子，因此影响胆固醇合成可能是锰调节性激素水平的途径之一。尽管大鼠的研究结果表明，暴露过量锰可以显著地改变肝脏和大脑中胆固醇和脂质代谢^[19]，但是非过量的饲粮锰水平对动物的胆固醇代谢的影响并不显著，饲粮添加锰(0~150 mg/kg)并不影响5~16周龄的鹅^[20]、蛋雏鸭^[21]和3~5周龄肉鸡^[22]血清中总胆固醇的水平，产蛋鸡(肉种母鸡、产蛋蛋鸡)总胆固醇代谢也不受到饲粮锰的影响^{[23, 24, 25]}。因此，调节性激素前体胆固醇的合成可能不是锰调控家禽繁殖性能的主要途径。

产蛋期母鸡缺锰时，产蛋率下降，血液中孕酮、雌激素、LH和FSH的水平下调^{[26, 27]}。通过饲粮添加锰(200 mg/kg)可以显著提高产蛋高峰期肉种母鸡垂体中FSH的表达，但对LH无显著影响^[23]。由此可见，垂体LH和FSH合成和分泌，特别是FSH，很可能是锰调控家禽繁殖性能的重要靶点。影响垂体促性腺激素的分泌可能有3个主要途径。

途径一是锰直接作用于垂体前叶调节促性腺激素细胞的活动。垂体前叶对锰有相当大的亲和性^[28]，摄入的锰在小脑、下丘脑和垂体可较快地吸收和沉积^[29]，因此锰可直接作用于这些组织的细胞。目前仅有少数的试验显示，锰离子(Mn²⁺)可以作为钙离子(Ca²⁺)的拮抗剂参与调控催乳素(prolactin，PRL)的分泌^[30]，Mn²⁺能否直接影响LH和FSH的分泌仍需进一步的试验验证。

途径二是通过改变GnRH的合成和分泌从而改变其对垂体促性腺激素细胞的刺激作用。研究表明，饲粮添加200 mg/kg锰，产蛋高峰期肉种母鸡下丘脑中GnRH-1表达水平是对照组的2倍^[23]。用SD大鼠作为动物模型，脑室直接注射氯化锰(MnCl₂)浓度依赖性地诱导LH分泌，但这个诱导作用可以被GnRH受体抑制剂完全阻断掉，提示锰对LH分泌的诱导要通过GnRH来介导^{[31, 32]}。体外试验证实，锰是通过激活鸟苷酸环化酶(GC)/蛋白激酶G(PKG)途径来促进GnRH分泌^{[32, 33]}。

途径三是通过调节多巴胺和PRL合成和分泌来改变对垂体促性腺激素细胞的分泌作用。多巴胺是垂体前叶PRL分泌的重要调节因子^[34]，它还与PRL协同作用调节促性腺激素分泌^{[35, 36]}。已有大量的研究表明，大量锰通过血脑屏障蓄积在大脑中，可引起多巴胺神经元的退行性变化，显著地降低多巴胺的合成和分泌^{[37, 38]}。对锰矿工人的跟踪和调查发现，过量锰干扰了内分泌系统的活动，改变了血液中PRL、FSH、LH的水平^[39]。但我们的研究结果表明，饲粮锰(0~240 mg/kg)对肉种母鸡垂体PRL和多巴胺的合成酶未产生显著影响。因此，在非毒性的条件下，锰对多巴胺和PRL的影响十分有限，锰能否通过多巴胺和PRL影响禽类的繁殖性能与饲粮中锰水平密切相关。

种蛋品质是母禽繁殖性能的重要体现，蛋壳质量显著影响种蛋的孵化率。以肉鸡种蛋为例，厚壳的种蛋(蛋密度>1.080)孵化率、受精率显著高于薄壳的种蛋，而中期和后期的胚胎死亡率较低^[40]。孙从佼等^[41]认为，种蛋哈氏单位、蛋白高度、蛋重与受精率和孵化率呈正相关，而蛋壳强度与受精蛋孵化率呈负相关。研究表明，长期饲喂缺锰饲粮显著降低了蛋壳强度，种蛋破损、软壳和异形增加^{[23, 42, 43]}，对种蛋的受精率和孵化率均产生显著的负面影响^{[42, 44]}。种蛋蛋壳品质的变化可能是由于显微结构的改变引起的。缺锰饲粮，蛋壳的乳头突起大而不规则，蛋壳中己糖胺和己糖醛酸的水平显著下降^{[45, 46]}。饲粮添加锰，蛋壳乳头锥减小，蛋壳中黏多糖和糖醛酸水平提高，蛋壳腺中Gal β1-3葡萄糖基转移酶的表达上调^[47]。锰是糖基转移酶特异性辅因子，因此，饲粮锰可以通过调节蛋壳中黏多糖的糖基化而影响蛋壳品质以及种蛋的受精率和孵化率。

饲粮锰添加形式可大致分为2种：无机锰和有机锰。有机锰是通过特定的化学反应体系，把有机物(氨基酸、小肽、蛋白质)与锰元素发生络合或螯合。通过比斜率法^{[48, 49, 50]}，以硫酸锰(MnSO₄)生物学利用率为100%，可以计算出有机锰的相对生物学利用率。杨斌等^[48]报道了2种氨基酸螯合锰在肉鸡的相对生物学利用率分别为136%和143%(以胫骨无脂干重锰含量为指标)或114%和144%(以胫骨灰分锰含量为指标)，因此有机锰的相对生物学利用率计算与敏感指标密切相关。由于饲粮锰可以从转录和翻译水平影响含锰超氧化物歧化酶(MnSOD)的表达^[51]，Luo等^[52]认为心脏MnSOD的基因表达可以更为敏感地反映不同来源锰的生物学利用率，更优于用胫骨强度和灰分等作为生物学指标来估测有机锰的生物学利用率。

有机锰的相对生物学利用率与其络合强度有密切联系。通过极谱法可以估测有机锰的络合强度，将不同有机锰分为高、中、低络合强度的有机锰^[53]。有机锰的络合强度可以很好地反映肉鸡对有机锰的利用率，其中中等络合强度的有机锰的相对生物学利用率最高，高络合强度的有机锰次之，而低络合强度的有机锰与无机锰相仿^[53]。不同络合强度的有机锰的生物学利用率不同可能与锰在肠道的转运以及在靶组织的释放密切相关^{[54, 55, 56]}。不同来源锰的相对生物学利用率也受到养殖环境的影响。在适温和高温环境中，Smith等^[49]发现肉鸡蛋白锰的生物学利用率分别为125%和145%。不同来源锰的生物学利用率的生物学研究主要集中在肉仔鸡上，产蛋母鸡的研究还比较缺乏。但相关研究也表明，有机锰在罗曼产蛋母鸡的相对生物学利用率也高于MnSO₄^[57]。中等络合强度有机锰能够显著缓解高温热应激对肉种母鸡产蛋性能的不良影响，而无机锰的效应不明显^[58]。

尽管有机锰的相对生物学利用率高于无机锰，但是饲粮添加有机锰和无机锰在改善母禽繁殖性能，如产蛋率、孵化率、受精率等方面，并未体现出明显差异^{[5, 23, 57, 59]}。Xie等^[23]通过饲喂肉种母鸡不同形式的锰源，发现中等强度的有机锰有增加血锰水平的趋势，但有机锰组丘脑中GnRH-1的表达水平显著低于无机锰。这一研究发现与有机锰(特别是中等络合强度有机锰)的高生物学利用率相冲突。中枢神经系统与其他组织器官不同，受到血脑屏障的保护，因此锰对中枢GnRH-1的调控作用的前提是通过血脑屏障。尽管螯合/络合态的有机锰可以协助锰在消化道的吸收和转运^{[55, 56]}，但由于螯合/络合状态改变了锰元素的理化性质(分子质量、极性)等^[53]，有机锰不易通过血脑屏障。因此，有机锰的中枢靶组织利用可能与其他靶器官的有着很大的不同。

锰对蛋壳的显微结构和蛋品质至关重要。通过指数模型，Xiao等^[60]认为，氨基酸锰在产蛋鸡的相对生物学利用率高达357%(蛋壳厚度)、406%(蛋壳强度)、458%(弹性模量)，由此可见氨基酸锰可以显著改善鸡蛋的蛋壳质量。但有机锰和无机锰对蛋壳品质的形成的影响结论并不一致。饲喂肉种母鸡16周的有机和无机锰，并未发现种蛋在蛋壳厚度、强度等存在显著差异^[23]。但相关添加混合有机微量元素(锰、铜、锌)在改善蛋品质效果的相关研究也不一致。Gheisari等^[61]认为，添加50%~75%的有机微量元素就足以维持蛋品质，而Mabe等^[62]和Stefanello等^[59]的研究表明添加有机和无机微量元素对蛋品质的影响并无显著差异。这些研究结果的不一致与动物模型、试验时间以及有机微量元素的性质(络合强度)等有着密切的关系。

锰作为家禽营养中重要的必需微量元素，在肉仔鸡上已经开展了很充分的研究，涵盖了锰需要量、吸收利用机制以及不同锰源的生物学利用率评价等多个方面，为锰营养在肉鸡健康生长和骨骼发育以及微量元素减排方面提供了充分的科学依据。尽管早期的研究以及人类和模式动物研究均已经表明，锰在维持动物的繁殖性能方面也至关重要，但与肉仔鸡相比，锰在调控家禽繁殖性能方面还缺乏系统的研究。产蛋期的母禽处于生理的特殊时期，饲粮锰不仅要供给骨骼等的代谢需求，还会影响蛋壳形成以及繁殖激素等合成与分泌，NRC建议营养需要量能否满足产蛋期母禽锰的营养需求还需科学试验数据支持。此外，由于家禽与哺乳动物有着明显的生理差别，且人类和模式动物研究大多为锰中毒模型，因此，饲粮添加适量锰在调节家禽繁殖性能的内分泌机制还需进一步研究。