植物单宁又称植物多酚,是植物用来自我保护的一类次生代谢产物,具有在植物界中分布广泛、分子结构复杂以及来源丰富三大特点[1]。乳酸菌广泛分布在食品、青贮饲料和动物的肠道中,其生长代谢对发酵产品的形成和品质起着决定性作用,并且能够抑制动物胃肠道内致病菌的生长繁殖及代谢产物的生成,维持肠道内的微生态平衡[2]。一直以来,植物单宁被认为是饲料中的抗营养因子,但是近年的研究结果表明植物单宁的多酚羟基化学结构使其具有较强的抑菌和抗病毒作用,并与乳酸菌有一定的相互协同作用,从而为人们将单宁在动物生产及饲草料加工中的应用提供了新的研究角度。
1 单宁的理化性质当植物处于逆境状态下,或受到胁迫后,调节自身代谢,产生单宁适应环境或抗胁迫[1]。根据化学性质分为水解单宁(hydrolyzable tannins,HTs)和缩合单宁(condensed tannins, CTs)。HTs易溶于水,是以碳水化合物为中心周围羟基与酚酸酯化的水溶性化合物,与弱酸加热后易水解,酚酸与单糖连接的化学键易发生断裂[3]。根据水解反应产生的多元酚羧酸的不同,大部分HTs又可细分为棓单宁和鞣花单宁。CTs又称原花色素,是由黄烷-3-醇单元通过碳-碳双键连接组成的低聚物和高聚物的复合体,分子质量较大,是豆科牧草、乔木和灌木中最常见的一种单宁类型。植物种类和生长期影响CTs含量,比较山野豌豆、胡枝子和柞树叶CTs含量发现,山野豌豆中CTs含量远高于胡枝子、柞树叶,且在生长季有先升后降的趋势[4]。由于黄烷醇单元的“A”和“B”环上的基团、数量、羟基的位置及“C”环的2,3和4位的立体化学结构不同,CTs在植物中存在形式也不同[5]。百脉根中的CTs主要为表儿茶素[6],红豆草CTs中主要为没食子儿茶素和表没食子儿茶素的混合物[7]。
单宁结合蛋白质形成复合物是其主要生物学特性[8],其中CTs结合蛋白质为可逆反应,在pH 3.5~7.5时,CTs与蛋白质形成稳定的复合物,复合物在瘤胃不易被降解,形成过瘤胃蛋白,蛋白质进入真胃(pH 2.5)和小肠(pH 8.0)时被胃蛋白酶和胰蛋白酶分解吸收[9]。在草食动物生产中,适量CTs不但能降低瘤胃蛋白质降解率,提高肠道中的蛋白质吸收,而且能够降低草食动物生产中温室气体甲烷排放[10-12]。
CTs结合蛋白质的性质对草食动物也有消极的影响。高浓度CTs能够结合唾液蛋白生成具有苦涩味的不溶物,减少家畜的采食量,导致瘤胃消化速率减缓,瘤胃挥发性脂肪酸浓度降低,瘤胃体积变大,不利于动物生产和健康[13-15]。Waghorn等[15]发现当饲粮CTs>50g/kg时,家畜采食量下降,瘤胃发酵受到抑制,显著降低了包括蛋白质在内的几乎所有养分的消化率。此外,CTs含量占牧草干物质量的6%~12%时,会严重降低牧草的营养价值和动物的采食量[16]。
2 植物单宁的抗菌特性进展CTs对革兰氏阴性菌及革兰氏阳性菌都表现出一定的抗菌特性。通过与细菌细胞膜蛋白、磷脂、多糖等聚合形成沉淀,同时氧化产生过氧化氢。CTs能干扰细菌吸收营养物质和代谢,降低细菌细胞膜的通透性[17]。刘秀丽[18]研究紫色达利菊和红豆草中CTs对大肠杆菌的抑制机理,发现随CTs浓度升高大肠杆菌细胞的聚集作用加强,证明了CTs可通过与大肠杆菌膜蛋白结合的方式使细胞膜通透性降低,使其细胞内环境稳态失衡,抑制大肠杆菌生长。据报道,茶单宁(大部分为CTs)对幽门螺旋菌的生长有抑制作用,也可阻止链球菌在家畜牙齿表面的吸附和生长[19];从腰果中提取的单宁(包括HTs和CTs)对金黄色葡萄球菌、铜绿假单胞菌和粪肠球菌均有抑性[20]。高分子质量单宁能够沉淀细菌酶形成无法溶解的复合物,并通过氢键和疏水键的相互作用结合胞外蛋白复合物,从而使细菌形态发生变化,减少可溶性植物蛋白吸收,并降低细菌酶的活性,从而减缓细菌的生长速度[21]。当绵羊饲草由无单宁的多年生黑麦草和白三叶草替换为含单宁的百脉根时,肠道内牛链球菌、丁酸弧菌属、真杆菌属的数量减少[22];红豆草CTs(<600 μg/L)能够降低丁酸弧菌属和牛链球菌属的生长速率,并且能够抑制瘤胃微生物的活动,增加瘤胃液的黏性,减少瘤胃中泡沫,降低臌胀病的发生[23-24]。Molan等[25]研究认为,CTs对细菌结合作用强于CTs对蛋白质的聚合作用,对细菌的抑制强度与CTs种类和来源密切相关。综合上述报道,植物单宁的抗菌特性对动物肠胃健康有积极的影响和作用,能够减少有害细菌数量,改善肠道微生物环境,利于动物个体健康生长。
3 单宁与乳酸菌相互作用 3.1 对青贮和食品中乳酸菌的影响青贮中的微生物主要包括乳酸菌、乙酸菌、梭菌、腐败菌、霉菌和酵母菌等,在青贮不同阶段呈现不同的活动状态和作用。其中乳酸菌是青贮中主要益生菌,在青贮中起关键作用,青贮饲料的发酵品质受植物附着的乳酸菌数量、活性和多样性影响[26]。青贮过程中乳酸菌快速增殖,产生大量乳酸,迅速降低青贮pH,一方面为乳酸菌本身生长繁殖创造了条件,另一方面产生的乳酸使其他微生物如腐败菌、酪酸菌等死亡,也能够抑制真菌毒素的产生[27]。但由于饲草表面本身附着的乳酸菌数量较少,种类复杂,适合于青贮发酵的乳酸菌种类和数量更少。据报道,饲草表面附着的乳酸杆菌数量极微,紫花苜蓿乳酸菌每克不足104个,禾本科牧草更低,且不良菌类所占比例大,如果使青贮中乳酸菌成为优势菌群,原料必须达到每克105个以上[28]。研究发现将绿茶渣(富含CTs)和苏丹草混合青贮,绿茶渣CTs能够加快青贮发酵,促进乳酸的快速生成,增加乳酸菌数量[29];Kamalak等[30]认为橡木CTs能够降低苜蓿青贮中乙酸、丁酸浓度,提高乳酸和丙酸浓度,改善苜蓿青贮的发酵品质;李成云等[31]发现榛子叶CTs迅速降低青贮pH,增加青贮乳酸含量,减少发酵过程中营养物质损失,提高青贮发酵的品质。苜蓿青贮中添加2.5%栗树HTs,与对照组相比乳酸浓度显著升高,乳酸菌数量增多,促进乳酸生成,抑制丁酸生成[32]。Tabacco等[33]研究表明栗树HTs在2%干物质含量下能够降低苜蓿的青贮pH和干物质损失率,提高乳酸含量,但4%和6%的HTs对苜蓿青贮乳酸含量影响不显著。这说明单宁来源和浓度的不同,对发酵效果有差异。尽管这些研究表明CTs和HTs都能使乳酸菌快速产酸,迅速降低pH,一定程度上提高青贮发酵品质,但青贮发酵过程复杂,单宁如何具体影响乳酸菌发酵的分子机理尚不清楚,且由于单宁浓度和种类的差异,单宁的作用效果仍需进一步评定。
目前大量的研究主要针对单宁对某一种乳酸菌的生长和存活力的影响,葡萄酒发酵的乳酸菌种居多,如酒球菌、希氏乳酸杆菌和短乳酸杆菌[34]。酒球菌是酿酒中苹果酸-乳酸发酵(在乳酸菌作用下将L-苹果酸脱羧基形成L-乳酸的过程)过程中主要参与发酵的一种乳酸菌,而单宁作为葡萄酒中重要的部分,潜在地影响着苹果酸-乳酸发酵过程。Vivas等[35]发现没食子酸(HTs)和游离的花青素能够抑制酒球菌细胞的生长,导致苹果酸的降解速率降低,而原儿茶酸(CTs)却没有影响。随后Vivas等[36]报道了橡木鞣花单宁(HTs)对酒球菌生长没有影响,但低聚原花青素(CTs)对乳酸菌生长的活力、苹果酸-乳酸发酵过程和存活力有强烈的抑制作用。单宁对酒球菌正负影响取决于单宁的类型和浓度[37],葡萄酒中50 mg/L的儿茶素(CTs)降低乳酸菌糖的消耗速率,增加柠檬酸的消耗量和发酵时乳酸的产量,对酒球菌的生长起到促进作用[38]。此外,在绿茶CTs的研究结果中,发现表儿茶素能够刺激酒球菌的生长,但是这种影响取决于其浓度,高浓度的表没食子儿茶素也能够抑制酒球菌的生长[39]。Tabasco等[40]研究了3类葡萄籽CTs对乳酸菌的影响,发现不同乳酸菌种之间生长情况不同。发酵乳杆菌、格氏乳杆菌和嗜酸乳杆菌对CTs十分敏感,最低浓度(0.25 mg/mL)下,3类CTs均能对上述乳酸菌产生强烈的抑制效果,然而植物乳杆菌IFPL935和干酪乳杆菌IFPL7190在黄烷醇单体为主的葡萄籽CTs浓度为0.25和0.50 mg/mL下生长速率达到最高,而植物乳杆菌IFPL724和干酪乳杆菌LC-01只能在0.25 mg/mL浓度下以原花青素低聚体为主的单宁中生长。由此可见,单宁的浓度和乳酸菌种也是影响单宁调控乳酸菌的两大因素。虽然单宁与乳杆菌细胞之间作用的机制尚未阐明,但通过蛋白质组学的方法发现单宁酸(HTs)对细胞蛋白表达有一定干扰。暴露在单宁酸中细胞提取的总蛋白质强度显著下降,通过串联质谱鉴定出大部分蛋白质是位于细胞质和膜中的不同途径的代谢酶,最后推断单宁酸对细胞的作用是通过单宁-蛋白质相互作用来影响代谢酶,从而抑制乳酸菌生长[41-42]。另外,希氏乳杆菌的发酵是葡萄酒变质的重要原因。研究者发现葡萄酒中HTs与CTs不仅提升了希氏乳杆菌生长速度,还导致在其生长阶段有更大的密度[41],希氏乳杆菌最初生长的几个小时中,没食子酸和儿茶素都能够提升希氏乳杆菌葡萄糖和果糖的利用效率,但只有儿茶素提高了苹果酸的降解速率[43]。这些结果表明,不同类型单宁对乳酸菌的作用阶段和方式不同,随着单宁类型和乳酸菌自身特性而改变。
3.2 对动物胃肠道中乳酸菌特性的影响乳酸菌能够调节小肠微生物环境,减少消化紊乱,抑制病原性肠道微生物,并改善动物健康[21]。这些细菌还可以诱导肠细胞壁结构发生生理变化,增加动物对肠病原菌的抵抗力[44]。Dolara等[45]通过在小鼠饲粮中添加葡萄CTs,提高了结肠内乳酸菌和双歧杆菌数量;Cecconi等[46]通过体外培养,发现CTs显著提高了1株从人唾液分离出来的乳酸菌(WCFS1)在固体培养基中的存活率;在蛋白质组学方面的研究发现,CTs能够上调乳酸菌中参与氧化应激防御及细胞壁生物转化蛋白质的合成,同时缓解了由于菌群数量增加带来的应激,从而提高了乳酸菌的活性[47],随后相似的研究结果也说明CTs能够提高乳酸菌(WCFS1)适应肠道环境的能力[48]。
3.3 乳酸菌降解单宁机制植物乳酸杆菌是乳酸菌属中能够通过鞣酸酶和没食子酸酯脱羧酶来降解单宁的一类细菌,鞣酸酶能催化HTs中的酯链,水解产物是葡萄糖和没食子酸[49],没食子酸随后脱羧形成联苯三酚[50]。食品工业产出的残渣废弃物因含高浓度的酚类化合物(主要为高分子质量CTs)难以被降解,有研究表明植物乳酸杆菌能够降低多酚化合物氧化还原电位差和调节pH[34, 51]。通常橄榄油生产会留下橄榄废渣和废液,废液中由于存在大量酚类化合物使其具有毒性并且抵抗生物降解,并在有氧条件下变黑,而植物乳杆菌的生长能够诱导高分子质量酚类化合物的解聚,从而导致新鲜废水的脱色[52]。Iwamoto等[50]鉴定出1个能编码细胞内鞣酸酶的基因tan B Lp,存在于所有目前被分析的植物乳酸菌内。随后Jiménez等[53]又在植物乳酸菌中发现一种新的鞣酸酶,并命名为tan A Lp,该酶在Ca2+存在下,30 ℃、pH为6时活性最高,能够用短链脂肪醇取代没食子酸酯,并能完全水解单宁酸,这使得某些植物乳酸菌在降解单宁时有一定的优势。
4 小结近年来通过动物试验、体外模拟消化试验以及微生物试验等对植物单宁生物学特性进行研究,发现植物单宁有显著抗菌性、益生功能,能够调节胃肠微生物菌群促进生物发酵,体现了其作为营养因子的潜在价值。理论上适宜种类和浓度单宁可用于酒类、青贮发酵中,达到调节营养价值、改善发酵品质、风味等作用。但单宁结构复杂,种类繁多,不同方法提取的单宁结构性质存在差异,试验的结果也不尽相同,无法得出统一的标准与规定,过量使用还会威胁到动物健康。且植物乳酸菌对单宁降解作用的研究处于理论研究阶段,尚未有规模化商品产生,其中最大的困难是不同乳酸菌对不同来源、种类的单宁耐受剂量难以确定。因此,研究单宁在反刍动物饲料中的应用还需要走很长的路,但前景广阔,需要更多科研工作者的共同努力。
[1] |
MANÉ C, SOMMERER N, YALCIN T, et al. Assessment of the molecular weight distribution of tannin fractions through MALDI-TOF MS analysis of protein-tannin complexes[J]. Analytical Chemistry, 2007, 79(6): 2239-2248. DOI:10.1021/ac061685+ |
[2] |
汪清美, 赵丽平. 乳酸菌胞外多糖的结构及益生功能研究进展[J]. 天津农业科学, 2015, 21(5): 19-22. DOI:10.3969/j.issn.1006-6500.2015.05.005 |
[3] |
MCMAHON L R, MCALLISTER T A, BERG B P, et al. A review of the effects of forage condensed tannins on ruminal fermentation and bloat in grazing cattle[J]. Canadian Journal of Plant Science, 2000, 80(3): 469-485. DOI:10.4141/P99-050 |
[4] |
马敏, 赵微, 李成云. 长白山地区5种可利用饲草营养成分及单宁含量动态分析[J]. 饲料工业, 2015, 36(21): 13-19. |
[5] |
MAKKAR H P S. Effects and fate of tannins in ruminant animals, adaptation to tannins, and strategies to overcome detrimental effects of feeding tannin-rich feeds[J]. Small Ruminant Research, 2003, 49(3): 241-256. DOI:10.1016/S0921-4488(03)00142-1 |
[6] |
COBLENTZ W K, GRABBER J H. In situ protein degradation of alfalfa and birdsfoot trefoil hays and silages as influenced by condensed tannin concentration[J]. Journal of Dairy Science, 2013, 96(5): 3120-3137. DOI:10.3168/jds.2012-6098 |
[7] |
WANG Y, BARBIERI L R, BERG B P, et al. Effects of mixing sainfoin with alfalfa on ensiling, ruminal fermentation and total tract digestion of silage[J]. Animal Feed Science and Technology, 2007, 135(3/4): 296-314. |
[8] |
王妍君, 谢开云, 赵祥, 等. 植物单宁及其对动物的作用研究进展[J]. 草原与草坪, 2011, 31(4): 82-86, 92. DOI:10.3969/j.issn.1009-5500.2011.04.020 |
[9] |
BARRY T N, MCNABB W C. The implications of condensed tannins on the nutritive value of temperate forages fed to ruminants[J]. British Journal of Nutrition, 1999, 81(4): 263-272. DOI:10.1017/S0007114599000501 |
[10] |
张晓庆, 李勇, 李发弟, 等. 红豆草单宁含量对绵羊养分消化率及氮利用的影响[J]. 畜牧兽医学报, 2009, 40(3): 356-362. DOI:10.3321/j.issn:0366-6964.2009.03.013 |
[11] |
AERTS R J, BARRY T N, MCNABB W C. Polyphenols and agriculture:beneficial effects of proanthocyanidins in forages[J]. Agriculture, Ecosystems & Environment, 1999, 75(1/2): 1-12. |
[12] |
NAUMANN H D, MUIR J P, LAMBERTET B D, et al. Condensed tannins in the ruminant environment:a perspective on biological activity[J]. Journal of Agricultural Sciences, 2013, 1(1): 8-20. |
[13] |
AMMAR H, LÓPEZ S, SALEM A Z M, et al. Effect of saliva from sheep that have ingested quebracho tannins on the in vitro rumen fermentation activity to digest tannin-containing shrubs[J]. Animal Feed Science and Technology, 2011, 163(2/3/4): 77-83. |
[14] |
BURGGRAAF V, WAGHORN G, WOODWARD S, et al. Effects of condensed tannins in white clover flowers on their digestion in vitro[J]. Animal Feed Science and Technology, 2008, 142(1/2): 44-58. |
[15] |
WAGHORN G C, SHELTON I D, MCNABB W C. Effects of condensed tannins in Lotus pedunculatus on its nutritive value for sheep.1.Non-nitrogenous aspects[J]. The Journal of Agricultural Science, 1994, 123(1): 99-107. |
[16] |
WAGHORN G C, MCNABB W C. Consequences of plant phenolic compounds for productivity and health of ruminants[J]. Proceedings of the Nutrition Society, 2003, 62(2): 383-392. DOI:10.1079/PNS2003245 |
[17] |
KRAUSE D O, SMITH W J M, BROOKER J D, et al. Tolerance mechanisms of streptococci to hydrolysable and condensed tannins[J]. Animal Feed Science and Technology, 2005, 121(1/2): 59-75. |
[18] |
刘秀丽.植物缩合单宁对大肠杆菌的抑制作用及抑菌机理的研究[D].博士学位论文.呼和浩特: 内蒙古农业大学, 2013.
|
[19] |
陈敏, 何敏. 茶多酚抗菌作用研究进展[J]. 饲料研究, 2015(22): 10-12. |
[20] |
FERREIRA P R B, MENDES C S O, RODRIGUES C G, et al. Antibacterial activity tannin-rich fraction from leaves of Anacardium humile[J]. Ciência Rural, 2012, 42(10): 1861-1864. DOI:10.1590/S0103-84782012005000080 |
[21] |
VANBELLE M, TELLER E, FOCANT M. Probiotics in animal nutrition:a review[J]. Archiv für Tierernaehrung, 1990, 40(7): 543-567. DOI:10.1080/17450399009428406 |
[22] |
MIN B R, ATTWOOD G T, REILLY K, et al. Lotus corniculatus condensed tannins decrease in vivo populations of proteolytic bacteria and affect nitrogen metabolism in the rumen of sheep[J]. Canadian Journal of Microbiology, 2002, 48(10): 911-921. DOI:10.1139/w02-087 |
[23] |
MIN B R, ATTWOOD G T, MCNABB W C, et al. The effect of condensed tannins from Lotus corniculatus on the proteolytic activities and growth of rumen bacteria[J]. Animal Feed Science and Technology, 2005, 121(1/2): 45-58. |
[24] |
PILUZZA G, SULAS L, BULLITTA S. Tannins in forage plants and their role in animal husbandry and environmental sustainability:a review[J]. Grass and Forage Science, 2014, 69(1): 32-48. DOI:10.1111/gfs.2014.69.issue-1 |
[25] |
MOLAN A L, MCNABB W C, HOSKIN S O, et al. Effect of condensed tannins extracted from four forages on the viability of the larvae of deer lungworms and gastrointestinal nematodes[J]. Veterinary Record, 2000, 147(2): 44-48. DOI:10.1136/vr.147.2.44 |
[26] |
TOHNO M, KOBAYASHI H, NOMURA M, et al. Genotypic and phenotypic characterization of lactic acid bacteria isolated from Italian ryegrass silage[J]. Animal Science Journal, 2012, 83(2): 111-120. DOI:10.1111/asj.2012.83.issue-2 |
[27] |
HASKARD C A, EL-NEZAMI H S, KANKAANPÄÄ P E, et al. Surface binding of aflatoxin B1 by lactic acid bacteria[J]. Applied and Environmental Microbiology, 2001, 67(7): 3086-3091. DOI:10.1128/AEM.67.7.3086-3091.2001 |
[28] |
王晓力, 张慧杰, 孙启忠, 等. 饲草青贮系统中乳酸菌及其添加剂研究进展[J]. 中兽医医药杂志, 2012, 31(6): 20-22. DOI:10.3969/j.issn.1000-6354.2012.06.006 |
[29] |
KONDO M, KITA K, YOKOTA H. Effects of tea leaf waste of green tea, oolong tea, and black tea addition on Sudangrass silage quality and in vitro gas production[J]. Journal of the Science of Food and Agriculture, 2004, 84(7): 721-727. DOI:10.1002/(ISSN)1097-0010 |
[30] |
KAMALAK A, CANBOLAT Ö, ŞAHIN M, et al.Effect of oak tannin extract (Artutan) on alfalfa silage composition[C]//Proceedings of the 5th International Balkan Animal Conference.Turkey: [s.n.], 2013.
|
[31] |
李成云, 袁英良, 朴光一. 缩合单宁对瘤胃挥发性脂肪酸及微生物生长的影响[J]. 饲料研究, 2010(11): 5-7. |
[32] |
CAVALLARIN L, ANTONIAZZI S, BORREANI G, et al.Effect of chestnut tannin on protein degradation in lucerne silages[C]//Proceedings of the 19th General meeting of the European Grassland Federation.La-Rochelle, France: EGF, 2002.
|
[33] |
TABACCO E, BORREANI G, CROVETTO G M, et al. Effect of chestnut tannin on fermentation quality, proteolysis, and protein rumen degradability of alfalfa silage[J]. Journal of Dairy Science, 2006, 89(12): 4736-4746. DOI:10.3168/jds.S0022-0302(06)72523-1 |
[34] |
RODRÍGUEZ H, CURIEL J A, LANDETE J M, et al. Food phenolics and lactic acid bacteria[J]. International Journal of Food Microbiology, 2009, 132(2/3): 79-90. |
[35] |
VIVAS N, LONVAUD-FUNEL A, GLORIES Y. Effect of phenolic acids and anthocyanins on growth, viability and malolactic activity of a lactic acid bacterium[J]. Food Microbiology, 1997, 14(3): 291-299. DOI:10.1006/fmic.1996.0086 |
[36] |
VIVAS N, AUGUSTIN M, LONVAUD-FUNEL A. Influence of oak wood and grape tannins on the lactic acid bacterium Oenococcus oeni (Leuconostoc oenos, 8413)[J]. Journal of the Science of Food and Agriculture, 2000, 80(11): 1675-1678. DOI:10.1002/(ISSN)1097-0010 |
[37] |
REGUANT C, BORDONS A, AROLA L, et al. Influence of phenolic compounds on the physiology of Oenococcus oeni from wine[J]. Journal of Applied Microbiology, 2000, 88(6): 1065-1071. DOI:10.1046/j.1365-2672.2000.01075.x |
[38] |
ROZōS N, AROLA L, BORDONS A. Effect of phenolic compounds on the co-metabolism of citric acid and sugars by Oenococcus oeni from wine[J]. Letters in Applied Microbiology, 2003, 36(5): 337-341. DOI:10.1046/j.1472-765X.2003.01323.x |
[39] |
THEOBALD S, PFEIFFER P, ZUBER U, et al. Influence of epigallocatechin gallate and phenolic compounds from green tea on the growth of Oenococcus oeni[J]. Journal of Applied Microbiology, 2008, 104(2): 566-572. |
[40] |
TABASCO R, SÁNCHEZ-PATÁN F, MONAGAS M, et al. Effect of grape polyphenols on lactic acid bacteria and bifidobacteria growth:resistance and metabolism[J]. Food Microbiology, 2011, 28(7): 1345-1352. DOI:10.1016/j.fm.2011.06.005 |
[41] |
ALBERTO M R, FARÍAS M E, MANCA DE NADRA M C. Effect of wine phenolic compounds on Lactobacillus hilgardii 5w viability[J]. Journal of Food Protection, 2002, 65(1): 211-213. DOI:10.4315/0362-028X-65.1.211 |
[42] |
BOSSI A, RINALDUCCI S, ZOLLA L, et al. Effect of tannic acid on Lactobacillus hilgardii analysed by a proteomic approach[J]. Journal of Applied Microbiology, 2007, 102(3): 787-795. |
[43] |
ALBERTO M R, ARENA M E, MANCA DE NADRA M C. Putrescine production from agmatine by Lactobacillus hilgardii:effect of phenolic compounds[J]. Food Control, 2007, 18(8): 898-903. DOI:10.1016/j.foodcont.2006.05.006 |
[44] |
BRASHEARS M M, JARONI D, TRIMBLE J. Isolation, selection, and characterization of lactic acid bacteria for a competitive exclusion product to reduce shedding of Escherichia coli O157:H7 in cattle[J]. Journal of Food Protection, 2003, 66(3): 355-363. DOI:10.4315/0362-028X-66.3.355 |
[45] |
DOLARA P, LUCERI C, DE FILIPPO C, et al. Red wine polyphenols influence carcinogenesis, intestinal microflora, oxidative damage and gene expression profiles of colonic mucosa in F344 rats[J]. Mutation Research/Fundamental and Molecular Mechanisms of Mutagenesis, 2005, 591(1/2): 237-246. |
[46] |
CECCONI D, CRISTOFOLETTI M, MILLI A, et al. Effect of tannic acid on Lactobacillus plantarum wine strain during starvation:a proteomic study[J]. Electrophoresis, 2009, 30(6): 957-965. DOI:10.1002/elps.v30:6 |
[47] |
CURIEL J A, RODRÍGUEZ H, DE LAS RIVAS B, et al. Response of a Lactobacillus plantarum human isolate to tannic acid challenge assessed by proteomic analyses[J]. Molecular Nutrition & Food Research, 2011, 55(10): 1454-1465. |
[48] |
REVERÓN I, RODRÍGUEZ H, CAMPOS G, et al. Tannic acid-dependent modulation of selected Lactobacillus plantarum traits linked to gastrointestinal survival[J]. PLoS One, 2012, 8(6): e66473. |
[49] |
REVERÓN I, JIMÉNEZ N, CURIEL J A, et al. Differential gene expression by Lactobacillus plantarum WCFS1 in response to phenolic compounds reveals new genes involved in tannin degradation[J]. Applied and Environmental Microbiology, 2017, 83(7): e03387-16. |
[50] |
IWAMOTO K, TSURUTA H, NISHITAINI Y, et al. Identification and cloning of a gene encoding tannase (tannin acylhydrolase) from Lactobacillus plantarum ATCC 14917T[J]. Systematic and Applied Microbiology, 2008, 31(4): 269-277. DOI:10.1016/j.syapm.2008.05.004 |
[51] |
AGALIAS A, MAGIATIS P, SKALTSOUNIS A L, et al. A new process for the management of olive oil mill waste water and recovery of natural antioxidants[J]. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 2007, 55(7): 2671-2676. DOI:10.1021/jf063091d |
[52] |
LAMIA A, MOKTAR H. Fermentative decolorization of olive mill wastewater by Lactobacillus plantarum[J]. Process Biochemistry, 2004, 39(1): 59-65. |
[53] |
JIMÉNEZ N, ESTEBAN-TORRES M, MANCHEÑO J M, et al. Tannin degradation by a novel tannase enzyme present in some Lactobacillus plantarum strains[J]. Applied and Environmental Microbiology, 2014, 80(10): 2991-2997. DOI:10.1128/AEM.00324-14 |