家禽消化道栖息着复杂而多样的微生物区系，这些微生物区系对家禽的生长和健康意义重大。肉鸡通过采食为肠道微生物提供营养物质，微生物在降解这些物质的过程中所分泌功能性物质又可为宿主提供部分必需的营养，二者逐渐形成共进化、共代谢的互利关系。微生物主要寄居在肉鸡的嗉囊、十二指肠、空肠、回肠和盲肠等消化道中，行使不同的生物学功能并形成相对独立的“生态系统”[1]，但又共同受到来自宿主和外部环境的影响。品种和个体差异是导致肉鸡消化道微生物组成差异的主要遗传性因素[1-2]。此外，日龄、饲养环境和饲粮结构的改变，均会干预微生物区系的构成和稳态，进而影响肉鸡的营养代谢、免疫机能和生长性能。明确肉鸡消化道微生物区系分布特征及其关键影响因素，可为肉鸡生产中开展肠道健康调控技术提供理论参考。为此，本文介绍了微生物在肉鸡消化道的分布和定植规律，并重点阐述了遗传、日龄、饲养环境和饲粮等关键因素对肉鸡消化道微生物区系的影响及其作用效果，以期为深入开展肉鸡肠道健康调控技术提供理论基础。
1 肉鸡消化道微生物区系分布特征肉鸡的消化道是一个与外界相通的开放的生态系统，自开食起到出栏为止接触饲料、空气等含有大量微生物的载体，这就为环境微生物在消化道内壁附着和增殖提供了机会。肉鸡的消化道可分为嗉囊、腺胃、肌胃、小肠(十二指肠、空肠、回肠)和大肠(盲肠、结直肠)5个部分，每个部分受含氧量、附着点、pH以及养分供给量等因素的影响，所附着的微生物数量和种类有很大差异。目前已知的肉鸡消化道稳定的微生物群落共有15个菌门、288个菌属，在菌门水平上主要分布有厚壁菌门(Firmicutes)、拟杆菌门(Bacteroidetes)、变形菌门(Proteobacteria)、放线菌门(Actinobacteria)和酸杆菌门(Acidobacteria)；在菌属水平上则以厚壁菌门的乳杆菌属(Lactobacillus)和肠球菌属(Enterococcus)、拟杆菌门的拟杆菌属(Bacteroides)及放线菌门的棒状杆菌属(Corynebacterium)最为丰富[3]。有研究者利用16S rRNA基因扩增及焦磷酸测序技术分析了肉鸡整个消化道微生物分布情况，发现消化道前段与后段的菌群结构有很大差异，前段主要定植有变形菌门和放线菌门，后段则多为拟杆菌门[4]。
嗉囊位于禽类食道下部的膨大部，用来积存饲料并分泌黏液软化食物，同时也为微生物提供定植环境，可对食物进行初步发酵。乳杆菌属是嗉囊的主要微生物，其数量为108~109 CFU/g[5]。此外，一些变形菌门如大肠杆菌(Escherichia coli)、费格森埃希氏菌(Escherichia fergusonii)、臭鼻克雷白氏杆菌(Klebsiella ozaenae)、产气肠杆菌(Enterobacter aerogenes)和绿脓假单胞菌(Pseudomonas aeruginosa)，厚壁菌门的慢葡萄球菌(Staphylococcus lentus)，放线菌门的滕黄微球菌(Micrococcus luteus)等也可从嗉囊内容物和黏膜分离得到[6]。Han等[7]研究发现嗉囊内壁定植的优势菌还包括蓝藻门(Cyanobacteria)，另外厚壁菌门的芽孢杆菌属(Bacillus)也是嗉囊的优势菌属。
肌胃与腺胃相连，肌胃壁的收缩带动沙砾将食物磨碎，坚硬的角质膜耐受由腺胃分泌的蛋白酶、胃酸等物质，因此肌胃中的微生物种类较为有限，一般数量少于108 CFU/g[8]，且多具耐酸特性，如乳杆菌属、梭菌属(Clostridium)和肠球菌属等[9-10]。
肉鸡小肠分为十二指肠、空肠和回肠3个部分。十二指肠附有胰腺，终端有胰管和胆管开口，小肠内壁黏膜有小肠腺，能分泌多种酶类，对食物进行全面消化。小肠中环境较为极端，对微生物的选择也更加严格。厚壁菌门在十二指肠、空肠和回肠的占比最高，利用16S rRNA技术分析发现该类群RNA序列长度的占比达60%以上；在菌属水平上，棒状杆菌属和乳杆菌属在小肠的丰度最高，它们的RNA序列占比在35%以上[3]。在回肠中，厚壁菌门中芽孢杆菌纲(Bacilli)和变形菌门中β-变形菌纲(Betaproteobacteria)占比相对更高[11]。
肉鸡的大肠包括2条盲肠和1条结直肠，其微生物群落最为丰富。梭菌纲(Clostridia)和拟杆菌纲(Bacteroidia)在大肠中的丰度最高[11]。Han等[7]采用16S rRNA基因扩增分析技术对肉鸡盲肠内容物的菌群结构进行了研究，发现梭菌纲中粪杆菌属(Faecalibacterium)和瘤胃球菌属(Ruminococcus)以及疣微菌纲(Verrucomicrobiae)的艾克曼氏菌属(Akkermansia)表达量最高，相比之下，芽孢杆菌纲中乳杆菌属和链球菌属(Streptococcus)的表达量最低。在肉鸡的直肠中也是乳杆菌属数量最多，约占所有菌属的40.39%，肠球菌属数量次之，约占23.32%[12]。通过上述分析可知，肉鸡消化道微生物在消化道不同部位呈现出了一定的“区室化”分布特征。
2 影响肉鸡消化道微生物区系的关键因素微生物在肉鸡消化道定植与繁衍的过程，本质上是在宿主与外界共同影响下完成的。遗传选择和个体差异是导致肉鸡消化道中微生物群落不同的先决条件，饲养环境与饲粮组成可进一步影响微生物群落的定植与稳态。
2.1 遗传因素肉鸡不同品系的培育和良种扩繁影响其消化道微生物的遗传选择。研究发现，爱拔益加(AA)肉鸡比北京油鸡的盲肠微生物类群更丰富，并随日龄的增加，丰度差异逐渐扩大[13]。Hou等[14]通过选育15代“高脂系”和“低脂系”2个品系的肉鸡，发现微生物区系与其腹脂率具有一定的相关性，厚壁菌门、拟杆菌门、变形菌门和放线菌门在高脂系肉鸡肠道中的相对比例分别为71.36%、23.40%、3.43%和0.98%，而在低脂系中则分别为53.44%、41.09%、3.22%和1.33%。Meng等[15]研究表明，对于平均体重差异显著的2个肉鸡品系，其排泄物中微生物类群存在一定的遗传漂变效应，厚壁菌门中类芽孢杆菌科(Paenibacillaceae)和链球菌科(Streptococcaceae)以及变形菌门中螺杆菌科(Helicobacteraceae)和伯克氏菌科(Burkholderiaceae)在2个品系肉鸡的选育过程中均具有中等遗传力。区别于体重较大的肉鸡，芽孢杆菌科(Bacillaceae)、黄杆菌科(Flavobacteriaceae)、螺杆菌科、丛毛单胞菌科(Comamonadaceae)、肠球菌科(Enterococcaceae)和链球菌科仅能在体重较轻的肉鸡排泄物中检测到，并且保持中等遗传力[15]。此外，异常球菌科(Deinococcaceae)与56日龄肉鸡的体重呈现较强正相关性，类芽孢杆菌科、芽孢杆菌科、肠球菌科和醋酸杆菌科(Acetobacteraceae)则呈现一定的负相关性；而某些种类的菌群与肉鸡体重的遗传相关性并不一致，如伯克氏菌科与较重肉鸡的遗传相关系数为-0.722，与较轻肉鸡的遗传相关系数则为0.583；类芽孢杆菌科与较重肉鸡的遗传相关系数为0.543，与较轻肉鸡的遗传相关系数则为-0.747[15]。菌群结构改变表明菌群功能的变化，在体重较大的肉鸡肠道中菌群能合成更多的吡哆醛，从而实现腹脂的积累[16]，在体重较轻的肉鸡肠道中则合成更多的赖氨酸和异亮氨酸，并作为丁酸盐的前体物质可参与机体的氧化供能[17]。
肉鸡肠道微生物类群不仅与基因型有关，同时也受性别的影响，并且二者存在交互作用。利用16S rRNA技术分析肉鸡排泄物中190个微生物类群，发现受基因型、性别以及二者交互影响的类群数分别为29个、48个和12个，其中高脂系公鸡排泄物中有30个微生物类群不同于高脂系母鸡，而低脂系公鸡排泄物中仅有17个类群不同于低脂系母鸡[18]。此外，高脂系母鸡排泄物中有20个微生物类群不同于低脂系母鸡，其中以乳杆菌属居多，这可能是由于此类微生物能够产生更多的乳酸以满足低脂母鸡能量代谢和产蛋需要[18]。
对比研究不同饲料转化率的肉鸡品系，同样可发现盲肠微生物类群的变化具有一定遗传选择性。高饲料转化率的肉鸡其盲肠微生物以梭菌纲为主，此外这一品系盲肠中乳杆菌属、唾液乳杆菌(Lactobacillus salivarius)和大肠杆菌的丰度相较于低饲料转化率肉鸡分别高出24.6%、58.4%和50.7%[19]。有趣的是，乳杆菌属的数量与肉鸡对淀粉、粗蛋白质的代谢率之间具有负遗传相关性，大肠杆菌的数量与肉鸡对干物质、脂质代谢率之间也具有一定的负遗传相关性[19]。肉鸡对养分的代谢率与消化道生理机能、菌群结构密切相关，菌群可利用食糜中的糖类以及内源代谢产物尿酸合成脂肪酸、氨基酸等营养素，调节肉鸡的消化和代谢，并通过遗传选择产生持续的影响[20]。
2.2 日龄因素一般认为，肉雏鸡孵化后肠道菌群才逐渐开始建立，且由于胚胎期与母体分离，鸡胚内的微生物受母体遗传的影响减小，导致这一时期微生物的数量和种类都极为有限[21]。近来，有研究发现肉鸡胚蛋中存在28个菌门、162个菌属和76个菌种，其中变形菌门在该时期属于优势菌门，占所有门类的86%；盐单胞菌属(Halomonas)和苍白杆菌属(Ochrobactrum)分别占该菌门的79%和5%；其余优势菌门分别有厚壁菌门、拟杆菌门和放线菌门，各占所有门类的5%、4%和3%。尽管鸡胚4~19胚龄间微生物种类变化差异不大，但仍然可以观察到变形菌门的数量随胚龄的增加相对减少，而其余3个门类的优势菌属数量则显著增加[22]。
出壳后，肉仔鸡肌胃中变形菌门的数量随日龄增长而显著减少，同时放线菌门数量显著增加，成为优势菌[23]。在菌属水平上，肌胃厚壁菌门中罗斯氏菌属(Roseburia)和瘤胃球菌属也是优势菌，但随着日龄的增加，丰度持续降低，同时梭菌属、葡萄球菌属(Staphylococcus)、不动杆菌属(Acinetobacter)和棒状杆菌属的占比持续提高[23]。随着肉仔鸡消化道的发育，小肠内的微生物大约需要2周才能建立稳定的群落，而大肠成熟微生物群落的建立则需要6~8周的时间[24]。厚壁菌门是肉鸡育雏期回肠和盲肠中的优势菌门，其变化呈现递增的趋势，7日龄时厚壁菌门在回肠的丰度为66%，21日龄增长至73%；其在盲肠的丰度和增长趋势与回肠不同，由7日龄的69%增长至14日龄的76%，而后21日龄降至62%[25]。厚壁菌门中梭菌纲在育雏期和育成期均为回肠的最大优势菌，在42日龄占到总菌数的83%，而在育雏期则有下降的趋势，这一时期其他菌群数量变化也比较剧烈，γ-变形菌纲(Gammaproteobacteria)、拟杆菌纲和芽孢杆菌纲分别占到7、14、21日龄回肠总菌数的32%、22%和30%，并成为各时期的第2大优势菌[25]。回肠中的变形菌门在育雏期初期的相对比例仅次于厚壁菌门，但其数量随日龄的增加逐渐减少，至21日龄时，放线菌门替代成为第2大菌群[23]。此外，回肠中肠球菌属变化较为剧烈，8日龄时占比为25%，而21日龄时降为2.2%，并持续降低；与此同时，梭菌属和链球菌属从8日龄的1.5%和1.2%持续升高，到36日龄时分别达到18.1%和4.7%[23]。盲肠情况则不同，拟杆菌门和厚壁菌门是这一肠段的主要菌门，其中拟杆菌门的另枝菌属(Alistipes)占比由最初的1.8%快速增长至21日龄时的23.6%，并在育成期保持动态平衡；厚壁菌门的不同菌属数量变化并不相同，罗斯氏菌属和布劳特氏菌属(Blautia)占比随肉鸡日龄增加而不断降低，粪杆菌属和梭菌属占比则不断提高[23]。日龄的增加伴随诸多因素对消化道微生物的共同作用，微生物区系变化有助于肉鸡发育过程中的养分吸收利用和免疫机能调节，并通过竞争机制维持消化道微生物群落的稳态。
2.3 环境因素与哺乳动物不同，肉仔鸡胚胎期脱离母体而在相对封闭的胚蛋中发育。在自然孵化状态下，母鸡能为胚蛋提供发育所需的热量和湿度，并通过转蛋来保证光照和通气，母鸡所携带的微生物也在这一过程中传递给了胚蛋[26]。此外，巢穴、土壤和空气等环境中的微生物在一定程度上影响着胚蛋以及蛋壳表面的微生物组成[27]。然而，现代化商业肉鸡苗孵育场有严格的卫生要求，胚蛋须经过洗涤和熏蒸以去除蛋壳表面的微生物，因此胚蛋在现代孵化方式下接触微生物的途径与原始的孵化状态有诸多不同，同时雏鸡孵化后肠道微生物的不确定性也增加了[28]。Pedroso等[21]运用变性梯度凝胶电泳(DGGE)和PCR技术分析1日龄雏鸡肠道微生物，得到了48个不同基因型的扩增子，推测这些微生物是在孵化场或运输过程中附着和定植的。
雏鸡出壳后，饲养模式和福利状况对肠道菌群的影响尤为重要。与传统养殖的肉鸡相比，动物福利较好的牧场散养的肉鸡，其盲肠类大肠菌(coliform)的数量极少，并且基本检测不到弯曲杆菌属(Campylobacter)和沙门氏菌属(Salmonella)[29]。添加垫料则可通过肉鸡的啄食行为影响肉鸡肠道菌群的构成。Wang等[30]对比了新垫料和旧垫料中菌群结构，发现新旧垫料中菌属个数为11个，如棒状杆菌属等，而新垫料中有8个菌属区别于旧垫料，其中鞘脂杆菌属(Sphingobacterium)最为丰富，小类杆菌属(Dialister)和海洋杆菌属(Oceanobacillus)则只存在于旧垫料。肉鸡肠道厚壁菌门中布替利西柯普利卡柯伦菌(Butyricicoccus pullicaecorum)、普氏粪杆菌(Faecalibacterium prausnitzii)、唾液乳杆菌、阴道乳杆菌(Lactobacillus vaginalis)、马胃葡萄球菌(Staphylococcus equorum)和拟杆菌门中脆弱拟杆菌(Bacteroides fragilis)的数量受到垫料的影响，并且该影响具有时间依赖性[30]。旧垫料环境下饲养的肉鸡生长至10日龄时回肠肠球菌属数量显著增加，35日龄时回肠乳杆菌属数量显著下降，此外盲肠菌群的丰度在10日龄时受旧垫料影响更大[30]。重复使用旧垫料容易积累环境中的微生物，增加肉鸡肠道中空肠弯曲杆菌(Campylobacter jejuni)和结肠弯曲杆菌(Campylobacter coli)等潜在病原菌的数量，并通过增加肉鸡的免疫能耗降低生产性能[31]。
环境温湿度的变化伴随肉鸡的生长，与其肠道微生物多样性密切相关。季节交替是温度变化的主要因素，夏季出雏的肉鸡盲肠微生物多样性较冬季更丰富[32]。将环境温度由21 ℃提高至31 ℃可显著增加42日龄肉鸡回肠微生物的丰度，其中梭菌属ⅩⅣb(Clostridium ⅩⅣb)、粪杆菌属、颤杆菌克属(Oscillibacter)等厚壁菌门菌属和罗氏菌属(Rothia)、另枝菌属、固氮螺菌属(Azospirillum)等其他菌门菌属，以及真核生物中木霉菌属(Streptophyta)的数量均显著增加[33]。也有研究发现，育雏期肉鸡盲肠微生物的多样性指数与环境温度具有负相关性，31 ℃环境下厚壁菌门中粪瘤胃球菌(Ruminococcus faecis)和普氏粪杆菌等有益菌的数量显著降低[34]，这可能与早期盲肠优势菌尚未完全建立且受温度影响波动大有关。此外，饲养密度的大小也可影响禽舍温度。Guardia等[35]研究了12与17只/m2 2种饲养密度下3周龄肉鸡的消化道微生物差异，发现高密度饲养环境下盲肠微生物绝对数量降低38%，其中大肠杆菌和拟杆菌属的数量分别下降76%和37%，此时球形梭菌(Clostridium coccoides)成为主要优势菌。另有研究结果显示，饲养密度为每0.64 m2 10只较每0.64 m2 6只能显著提高肉鸡盲肠菌群丰度和多样性[36]，且适度提高饲养密度和环境温度有利于盲肠菌群的定植和多样性的表达[37]。但由于饲养密度增大引起空气中氨浓度的上升和拥挤环境下产生的应激行为也可能导致生产性能下降，因此通过改变环境条件来调节消化道功能性微生物有待进一步研究。
2.4 饲粮因素 2.4.1 能源结构肉鸡在饲养过程中，肠道中的微生物区系受到环境因素的影响以外，也受到饲粮因素的影响，且饲粮组成对固有菌群的影响更大[38]。饲粮能量主要由碳水化合物提供，其中低聚糖、非淀粉多糖以及抗性淀粉的比例影响饲粮能源结构和肉鸡代谢能的大小，并对消化道微生物的组成及其代谢产物产生影响[39]。Walugembe等[40]对比饲喂不同比例纤维的肉鸡肠道菌群，发现高纤维饲粮的摄入显著提高盲肠变形菌门中肠杆菌目(Enterobacteriales)和弯曲杆菌目(Campylobacterales)以及厚壁菌门中硒单胞菌目(Selenomonadales)的占比，研究还发现弯曲杆菌目中幽门螺杆菌(Helicobacter pullorum)和硒单胞菌目中趋巨巨单胞菌(Megamonas hypermegale)的数量与盲肠短链脂肪酸含量呈正相关性，推测二者可为肉鸡提供能源底物。采食含较多非淀粉多糖的小麦饲粮后，肉鸡肠道中乳杆菌属和类大肠菌的数量显著减少[41]；而饲养后期，这些难溶性非淀粉多糖又能促进盲肠中类大肠菌的增殖[42]。此外，在肉鸡饲粮中按2 : 1比例添加果胶和纤维素也可显著减少14日龄肉鸡回肠中乳酸菌的数量，并能显著增加肠杆菌科(Enterobacteriaceae)的数量[43]。提高饲粮中非淀粉多糖比例不仅增加肠道食糜的黏稠度，也促使部分肠杆菌科等潜在病原菌增殖，这可能是降低生产性能的主要原因。
饲粮中脂质的构成也会影响菌群分布。中长链脂肪酸(0.3%癸酸和2.7%月桂酸)替代小麦饲粮中的豆油饲喂肉鸡后，可显著降低肉鸡回肠乳杆菌科(Lactobacillaceae)的乳杆菌属以及细球菌科(Micrococcaceae)和肠球菌科的一些菌属的数量，并使得肠杆菌科数量显著升高[44]，同时显著降低回肠食糜pH，这可能与菌群分泌短链脂肪酸等酸性终产物有关。与采食含动物油脂的饲粮相比，采食植物油脂能显著增加盲肠乳杆菌属的数量[45]，并显著减少产气荚膜梭菌(Clostridium perfringens)的数量[46]，其可能原因是饲粮中不同来源的油脂营养成分差异较大，可改变消化道内容物的黏稠度和排空速度，导致菌群对养分的利用度发生改变[47]。由于肉仔鸡肠道菌群建立不完善，对脂质的利用度有限，通过向饲粮添加一定比例的脂肪酶可显著增加乳杆菌属数量，并显著减少大肠杆菌数量[48]，从而改善肠道生态环境。
2.4.2 粗蛋白质水平及来源饲粮作为肉鸡消化道微生物的重要营养来源，其粗蛋白质水平对氨基酸依赖性微生物的生长繁殖显得尤为重要，这类微生物酵解氨基酸后产生的氨、胺、吲哚和酚类物质以及同时生成的乳酸、琥珀酸和支链氨基酸等次级代谢物又可被肠上皮细胞吸收，影响机体代谢和免疫机能[49]。在肉鸡小肠中，乳杆菌属对外源氨基酸的需求较复杂，产气荚膜梭菌对外源氨基酸的依赖性相对较低，大肠杆菌由于能够合成自身必需的氨基酸而表现为非外源氨基酸依赖性[50]。将肉鸡前期(1~10日龄)和中期(11~28日龄)饲粮粗蛋白质水平在NRC(1994)基础上均下调1.8百分点，发现28日龄肉鸡的回肠大肠杆菌的数量有降低的趋势，这可能是由于乳杆菌属等通过分泌乳酸降低肠腔pH，有效抑制了大肠杆菌等病原菌的繁殖[51]，从而提高了菌群稳定性，促进了机体对养分的摄取。另有研究表明，前期(1~21日龄)和后期(22~35日龄)饲粮中粗蛋白质水平分别降低1百分点则对35日龄的肉鸡粪便中乳杆菌属和大肠杆菌的数量无显著影响[52]，这在一定程度上反映了2个菌属的数量变化对饲粮粗蛋白质水平具有剂量依赖性。
饲粮中蛋白质来源是影响消化道微生物组成的另一因素。在肉鸡饲粮中添加2%酶解扇贝内脏蛋白可显著减少小肠中大肠杆菌和沙门氏菌属的附植，并增加盲肠中乳杆菌属和双歧杆菌属(Bifidobacterium)的数量[53]。采食含有动物性蛋白质的饲粮会使肉仔鸡盲肠中双歧杆菌属数量显著增加[54]。采食含25%鱼粉蛋白饲粮至35日龄，可显著减少肉鸡盲肠中约氏乳杆菌(Lactobacillus johnsonii)和嗜酸乳杆菌(Lactobacillus acidophilus)数量，并增加罗伊氏乳杆菌(Lactobacillus reuteri)和动物乳杆菌(Lactobacillus animalis)数量，但不会影响乳杆菌属总数[55]。另有研究显示，28日龄肉鸡回肠及盲肠中产气荚膜梭菌的数量随饲粮所含低温干燥鱼粉蛋白比例的上升而显著增加，而大豆浓缩蛋白则不会对其数量产生显著影响，通过分析2种饲粮氨基酸配比发现，前者所含的甘氨酸、蛋氨酸、组氨酸和丙氨酸占比更高[56]，食糜中过剩的营养组分和失衡的菌群结构为产气荚膜梭菌的快速增殖提供了有利条件，从而增加了肉鸡患坏死性肠炎的风险。
2.4.3 益生元与益生菌添加剂益生元一般难以直接被宿主消化，却可以被少数微生物利用并产生功能性代谢物，从而抑制病原菌的繁殖，促进机体健康。目前已广泛应用于家禽养殖业的益生元有低聚果糖、低聚木糖、甘露寡糖、低聚半乳糖和β-葡聚糖等。肉鸡采食含低聚果糖的饲粮后，其肠道中丁酸弧菌属(Butyricimonas)和罗斯氏菌属数量在35日龄时显著增加[57]。饲粮中添加低聚木糖可显著增加肉鸡肠道厚壁菌门中乳杆菌科数量，并降低毛螺菌科(Lachnospiraceae)和瘤胃球菌科(Ruminococcaceae)的数量[58]。此外，不同日龄肉鸡的肠道菌群对益生元的反应也不同。21日龄肉鸡回肠和盲肠中大肠杆菌的数量受饲粮添加甘露寡糖的影响而显著下降，乳杆菌属的数量显著增加[59]；28~42日龄肉鸡采食含有低聚果糖的饲粮后，肠道芽孢杆菌纲中链球菌属、葡萄球菌属和芽孢杆菌属以及梭菌纲中消化球菌科(Peptococcaceae)的数量显著减少，双歧杆菌属和真细菌(Eubacteria)的数量则显著增加[60]，这些有益微生物可在一定程度上抑制病原菌的增殖，保障肠道健康。
益生菌作为对宿主有益的肠源性活菌，能够通过外源添加提高肠道中有益菌的数量，进而竞争性抑制病原菌的生长，同时产生多种代谢物供肉鸡吸收。家禽饲粮中常见的益生菌添加剂包括芽孢杆菌属、双歧杆菌属、肠球菌属、乳杆菌属、乳球菌属(Lactococcus)和链球菌属等[24]。饲粮中添加5×108 CFU/kg罗伊氏乳杆菌，显著增加42日龄肉鸡回肠及盲肠中乳杆菌属和双歧杆菌属的数量，同时显著增加回肠中好氧菌及厌氧菌的总数[61]。采食含不同浓度复合益生菌制剂的饲粮，对肉鸡盲肠食糜中乳杆菌属的数量无显著影响，但可显著增加肠球菌属和总好氧菌的数量，并降低大肠杆菌的数量[62]。然而，在育成期肉鸡饮用水中添加0.06 g/L复合益生菌制剂则可显著增加回肠中乳杆菌属的数量[63]，这可能是饲喂方式不同导致益生菌制剂在肠道中的穿过速率和定植情况存在差异造成的。在35~42日龄肉鸡饲粮中添加4种不同类型复合益生菌制剂显著增加肉鸡肠道拟杆菌属、双歧杆菌属、丁酸梭菌属(Butyricicoccus)和苏黎世杆菌属(Turicibacter)等非致病性微生物的数量[64]。此外，添加不同浓度复合益生菌制剂还可显著减少21~35日龄肉鸡盲肠梭菌属和类大肠菌的数量[65]。有益菌群数量的增加不仅抑制有害菌群的增殖，平衡肠道菌群，同时在增加肠道功能、提高机体免疫力和促进肉鸡生长发育等方面发挥重要作用。
3 小结肉鸡消化道微生物在消化道不同部位呈现“区室化”分布特征。消化道前段环境较后段更为严苛，因此消化道后段的微生物的类群更为丰富。不同部位微生物群落的建立受到多重因素的影响，肉鸡品系对消化道微生物具有一定的遗传选择作用。一般认为鸡胚内的微生物受母体遗传的影响减小，但已有研究表明仍有一些特定微生物可随母体遗传给胚蛋并在孵化过程中在不同消化道部位附植与演替，但这一过程受现代孵化条件和养殖环境的影响会随日龄增加逐渐趋于稳定。此外，饲粮能源结构、粗蛋白质水平及来源、益生元与益生菌添加剂等饲粮因素也会对肉鸡消化道微生物群落及其代谢物产生巨大影响。当前的研究主要集中在如何通过改变饲粮营养结构或添加微生态制剂以促进消化道有益菌定植和肉鸡生长，但关于消化道微生物与机体营养交换、免疫调节和采食行为的关系及其互作机制尚不明确，还需要进一步的深入研究。
| [1] |
WIELEN P W J J, KEUZENKAMP D A, LIPMAN L J A, et al. Spatial and temporal variation of the intestinal bacterial community in commercially raised broiler chickens during growth[J]. Microbial Ecology, 2002, 44(3): 286-293. DOI:10.1007/s00248-002-2015-y |
| [2] |
WEI S, MORRISON M, YU Z. Bacterial census of poultry intestinal microbiome[J]. Poultry Science, 2013, 92(3): 671-683. DOI:10.3382/ps.2012-02822 |
| [3] |
XIAO Y, XIANG Y, ZHOU W, et al. Microbial community mapping in intestinal tract of broiler chicken[J]. Poultry Science, 2016, 96(5): 1387-1393. |
| [4] |
CHOI J H, KIM G B, CHA C J. Spatial heterogeneity and stability of bacterial community in the gastrointestinal tracts of broiler chickens[J]. Poultry Science, 2014, 93(8): 1942-1950. DOI:10.3382/ps.2014-03974 |
| [5] |
DUGGETT N.High-throughput sequencing of the chicken-gut microbiome[D]. Ph.D. Thesis.Birmingham: University of Birmingham, 2016.
|
| [6] |
REHMAN H U, VAHJEN W, AWAD W A, et al. Indigenous bacteria and bacterial metabolic products in the gastrointestinal tract of broiler chickens[J]. Archives of Animal Nutrition, 2007, 61(5): 319-335. DOI:10.1080/17450390701556817 |
| [7] |
HAN G G, KIM E B, LEE J, et al. Relationship between the microbiota in different sections of the gastrointestinal tract, and the body weight of broiler chickens[J]. Springerplus, 2016, 5: 911. DOI:10.1186/s40064-016-2604-8 |
| [8] |
OAKLEY B B, LILLEHOJ H S, KOGUT M H, et al. The chicken gastrointestinal microbiome[J]. FEMS Microbiology Letters, 2014, 360(2): 100-112. DOI:10.1111/fml.2014.360.issue-2 |
| [9] |
STANLEY D, HUGHES R J, MOORE R J. Microbiota of the chicken gastrointestinal tract:influence on health, productivity and disease[J]. Applied Microbiology and Biotechnology, 2014, 98(10): 4301-4310. DOI:10.1007/s00253-014-5646-2 |
| [10] |
SEKELJA M, RUD I, KNUTSEN S H, et al. Abrupt temporal fluctuations in the chicken fecal microbiota are explained by its gastrointestinal origin[J]. Applied and Environmental Microbiology, 2012, 78(8): 2941-2948. DOI:10.1128/AEM.05391-11 |
| [11] |
VIDEVALL E, STRANDH M, ENGELBRECHT A, et al. Measuring the gut microbiome in birds:comparison of faecal and cloacal sampling[J]. Molecular Ecology Resources, 2018, 18(3): 424-434. DOI:10.1111/men.2018.18.issue-3 |
| [12] |
DONALDSON E E, STANLEY D, HUGHES R J, et al. The time-course of broiler intestinal microbiota development after administration of cecal contents to incubating eggs[J]. PeerJ, 2017, 5: e3587. DOI:10.7717/peerj.3587 |
| [13] |
周小娟, 张日俊, 郭宝林. 不同品种、日龄和饲养方式对肉鸡肠道菌群的影响[J]. 中国微生态学杂志, 2012, 24(7): 577-581, 587. |
| [14] |
HOU Q C, KWOK L Y, ZHENG Y, et al. Differential fecal microbiota are retained in broiler chicken lines divergently selected for fatness traits[J]. Scientific Reports, 2016, 6: 37376. DOI:10.1038/srep37376 |
| [15] |
MENG H, ZHANG Y, ZHAO L L, et al. Body weight selection affects quantitative genetic correlated responses in gut microbiota[J]. PLoS One, 2014, 9(3): e89862. DOI:10.1371/journal.pone.0089862 |
| [16] |
MORENO-NAVARRETE J M, JOVE M, ORTEGA F, et al. Metabolomics uncovers the role of adipose tissue PDXK in adipogenesis and systemic insulin sensitivity[J]. Diabetologia, 2016, 59(4): 822-832. DOI:10.1007/s00125-016-3863-1 |
| [17] |
NEIS E P J G, DEJONG C H C, RENSEN S S. The role of microbial amino acid metabolism in host metabolism[J]. Nutrients, 2015, 7(4): 2930-2946. DOI:10.3390/nu7042930 |
| [18] |
ZHAO L L, WANG G, SIEGEL P, et al. Quantitative genetic background of the host influences gut microbiomes in chickens[J]. Scientific Reports, 2013, 3: 1163. DOI:10.1038/srep01163 |
| [19] |
MIGNON-GRASTEAU S, NARCY A, RIDEAU N, et al. Impact of selection for digestive efficiency on microbiota composition in the chicken[J]. PLoS One, 2015, 10(8): e0135488. DOI:10.1371/journal.pone.0135488 |
| [20] |
KOHL K D. Diversity and function of the avian gut microbiota[J]. Journal of Comparative Physiology B, 2012, 182(5): 591-602. DOI:10.1007/s00360-012-0645-z |
| [21] |
PEDROSO A A, MENTEN JFM, LAMBAIS M R. The structure of bacterial community in the intestines of newly hatched chicks[J]. The Journal of Applied Poultry Research, 2005, 14(2): 232-237. DOI:10.1093/japr/14.2.232 |
| [22] |
DING J M, DAI R H, YANG L Y, et al. Inheritance and establishment of gut microbiota in chickens[J]. Frontiers in Microbiology, 2017, 8: 1967. DOI:10.3389/fmicb.2017.01967 |
| [23] |
RANJITKAR S, LAWLEY B, TANNOCK G, et al. Bacterial successions in the gastrointestinal tract of broilers[J]. Applied and Environmental Microbiology, 2016, 82(8): 2399-2410. DOI:10.1128/AEM.02549-15 |
| [24] |
CISEK A A, BINEK M. Chicken intestinal microbiota function with a special emphasis on the role of probiotic bacteria[J]. Polish Journal of Veterinary Sciences, 2014, 17(2): 385-394. DOI:10.2478/pjvs-2014-0057 |
| [25] |
SHAUFI M A M, SIEO C C, CHONG C W, et al. Deciphering chicken gut microbial dynamics based on high-throughput 16S rRNA metagenomics analyses[J]. Gut Pathogens, 2015, 7: 4. DOI:10.1186/s13099-015-0051-7 |
| [26] |
PEDROSO A A, BATAL A B, LEE M D. Effect of in ovo administration of an adult-derived microbiota on establishment of the intestinal microbiome in chickens[J]. American Journal of Veterinary Research, 2016, 77(5): 514-526. DOI:10.2460/ajvr.77.5.514 |
| [27] |
VAN VEELEN H P J, SALLES J F, TIELEMAN B I. Microbiome assembly of avian eggshells and their potential as transgenerational carriers of maternal microbiota[J]. The ISME Journal, 2018, 12(5): 1375-1388. DOI:10.1038/s41396-018-0067-3 |
| [28] |
STANLEY D, GEIER M S, HUGHES R J, et al. Highly variable microbiota development in the chicken gastrointestinal tract[J]. PLoS One, 2013, 8(12): e84290. DOI:10.1371/journal.pone.0084290 |
| [29] |
ČERMÁK L, SKŘIVANOVÁ E. Influence of pasture rearing on the cecal bacterial microbiota in broiler chickens[J]. Scientia Agriculturae Bohemica, 2016, 47(3): 124-128. DOI:10.1515/sab-2016-0018 |
| [30] |
WANG L L, LILBURN M, YU Z T. Intestinal microbiota of broiler chickens as affected by litter management regimens[J]. Frontiers in Microbiology, 2016, 7: 593. |
| [31] |
KASSEM I I, SANAD Y, GANGAIAH D, et al. Use of bioluminescence imaging to monitor Campylobacter survival in chicken litter[J]. Journal of Applied Microbiology, 2010, 109(6): 1988-1997. DOI:10.1111/jam.2010.109.issue-6 |
| [32] |
OAKLEY B B, VASCONCELOS E J R, DINIZ P P V P, et al. The cecal microbiome of commercial broiler chickens varies significantly by season[J]. Poultry Science, 2018, 97(10): 3635-3644. DOI:10.3382/ps/pey214 |
| [33] |
WANG X J, FENG J H, ZHANG M H, et al. Effects of high ambient temperature on the community structure and composition of ileal microbiome of broilers[J]. Poultry Science, 2018, 97(6): 2153-2158. DOI:10.3382/ps/pey032 |
| [34] |
彭骞骞, 王雪敏, 张敏红, 等. 持续偏热环境对肉鸡盲肠菌群多样性的影响[J]. 中国农业科学, 2016, 49(1): 186-194. |
| [35] |
GUARDIA S, KONSAK B, COMBES S, et al. Effects of stocking density on the growth performance and digestive microbiota of broiler chickens[J]. Poultry Science, 2011, 90(9): 1878-1889. DOI:10.3382/ps.2010-01311 |
| [36] |
常双双, 柳青秀, 张敏红, 等. 饲养密度对肉鸡盲肠菌群多样性、挥发性脂肪酸和血清脑肠肽的影响[J]. 动物营养学报, 2018, 30(3): 938-946. |
| [37] |
常双双, 石玉祥, 厉秀梅, 等. 持续偏热环境对肉鸡血清和下丘脑脑肠肽含量、盲肠挥发性脂肪酸含量和菌群多样性的影响[J]. 动物营养学报, 2018, 30(2): 560-569. |
| [38] |
LUDVIGSEN J, SVIHUS B, RUDI K. Rearing room affects the non-dominant chicken cecum microbiota, while diet affects the dominant microbiota[J]. Frontiers in Veterinary Science, 2016, 3: 16. |
| [39] |
SCOTT K P, GRATZ S W, SHERIDAN P O, et al. The influence of diet on the gut microbiota[J]. Pharmacological Research, 2013, 69(1): 52-60. |
| [40] |
WALUGEMBE M, HSIEH J C F, KOSZEWSKI N J, et al. Effects of dietary fiber on cecal short-chain fatty acid and cecal microbiota of broiler and laying-hen chicks[J]. Poultry Science, 2015, 94(10): 2351-2359. DOI:10.3382/ps/pev242 |
| [41] |
STEF L, DUMITRESCU G, DRINCEANU D, et al. Impact of wheat non-starch polysaccharides on the intestinal wall and microflora in broilers[J]. Scientific Papers:Animal Science and Biotechnologies, 2010, 43(1): 111-116. |
| [42] |
STEF L, DRINCEANU D, CORCIONIVOSCHI N, et al. The effect of dietary non-starch polysaccharides on the intestinal viscosity and on the cecal microflora of broiler fed with various protein sources[J]. Archiva Zootechnica, 2009, 12(3): 22-29. |
| [43] |
SAKI A A, MATIN H R H, TABATABAI M M, et al. Microflora population, intestinal condition and performance of broilers in response to various rates of pectin and cellulose in the diet[J]. Archiv fur Geflugelkunde, 2010, 74(3): 183-188. |
| [44] |
VAN DER HOEVEN-HANGOOR E, VAN DER VOSSEN J M B M, SCHUREN F H J, et al. Ileal microbiota composition of broilers fed various commercial diet compositions[J]. Poultry Science, 2013, 92(10): 2713-2723. DOI:10.3382/ps.2013-03017 |
| [45] |
TANCHAROENRAT P, RAVINDRAN V, MOLAN A L, et al. Influence of fat source and xylanase supplementation on performance, utilisation of energy and fat, and caecal microbiota counts in broiler starters fed wheat-based diets[J]. The Journal of Poultry Science, 2014, 51(2): 172-179. |
| [46] |
KNARREBORG A, SIMON M A, ENGBERG R M, et al. Effects of dietary fat source and subtherapeutic levels of antibiotic on the bacterial community in the ileum of broiler chickens at various ages[J]. Applied and Environmental Microbiology, 2002, 68(12): 5918-5924. DOI:10.1128/AEM.68.12.5918-5924.2002 |
| [47] |
DANICKE S, VAHJEN W, SIMON O, et al. Effects of dietary fat type and xylanase supplementation to rye-based broiler diets on selected bacterial groups adhering to the intestinal epithelium.on transit time of feed, and on nutrient digestibility[J]. Poultry Science, 1999, 78(9): 1292-1299. DOI:10.1093/ps/78.9.1292 |
| [48] |
胡虹, 范国歌, 张秀江, 等. 脂肪酶对肉鸡生产性能和肠道菌群的影响研究[J]. 河南科学, 2013, 31(9): 1380-1382. |
| [49] |
QAISRANI S N, VAN KRIMPEN M M, KWAKKEL R P, et al. Dietary factors affecting hindgut protein fermentation in broilers:a review[J]. World's Poultry Science Journal, 2015, 71(1): 139-160. DOI:10.1017/S0043933915000124 |
| [50] |
APAJALAHTI J, VIENOLA K. Interaction between chicken intestinal microbiota and protein digestion[J]. Animal Feed Science and Technology, 2016, 221: 323-330. DOI:10.1016/j.anifeedsci.2016.05.004 |
| [51] |
GHIYASI M, REZAEI M, SAYYAHZADEH H, et al. Effects of prebiotic (Fermacto) in low protein diet on some blood parameters and intestinal microbiota of broiler chicks[J]. Italian Journal of Animal Science, 2010, 7(3): 313-320. |
| [52] |
MOHAMMADIGHEISAR M, KIM I H. Addition of a protease to low crude protein density diets of broiler chickens[J]. Journal of Applied Animal Research, 2018, 46(1): 1377-1381. DOI:10.1080/09712119.2018.1512862 |
| [53] |
XING R E, YANG H Y, WANG X Q, et al. Effect of enzymatically hydrolyzed scallop visceral protein powder used as a replacement of fish meal on the growth performance, immune responses, intestinal microbiota and intestinal morphology of broiler chickens[J]. Livestock Science, 2018, 207: 15-24. DOI:10.1016/j.livsci.2017.10.004 |
| [54] |
WISE M G, SIRAGUSA G R. Quantitative analysis of the intestinal bacterial community in one- to three-week-old commercially reared broiler chickens fed conventional or antibiotic-free vegetable-based diets[J]. Journal of Applied Microbiology, 2007, 102(4): 1138-1149. |
| [55] |
WU S B, STANLEY D, RODGERS N, et al. Two necrotic enteritis predisposing factors, dietary fishmeal and Eimeria infection, induce large changes in the caecal microbiota of broiler chickens[J]. Veterinary Microbiology, 2014, 169(3/4): 188-197. |
| [56] |
DREW M D, SYED N A, GOLDADE B G, et al. Effects of dietary protein source and level on intestinal populations of Clostridium perfringens in broiler chickens[J]. Poultry Science, 2004, 83(3): 414-420. DOI:10.1093/ps/83.3.414 |
| [57] |
MESA D, LAMMEL D R, BALSANELLI E, et al. Cecal microbiota in broilers fed with prebiotics[J]. Frontiers in Genetics, 2017, 8: 153. DOI:10.3389/fgene.2017.00153 |
| [58] |
HUGHES R A, ALI R A, MENDOZA M A, et al. Impact of dietary galacto-oligosaccharide (GOS) on chicken's gut microbiota, mucosal gene expression, and Salmonella colonization[J]. Frontiers in Veterinary Science, 2017, 4: 192. DOI:10.3389/fvets.2017.00192 |
| [59] |
OZDUVEN M L, SAMLI H E, OKUR A A, et al. Effects of mannanoligosaccharide and/or organic acid mixture on performance, blood parameters and intestinal microbiota of broiler chicks[J]. Italian Journal of Animal Science, 2010, 8(4): 595-602. |
| [60] |
CAO B H, KARASAWA Y, GUO Y M. Effects of green tea polyphenols and fructo-oligosaccharides in semi-purified diets on broilers' performance and caecal microflora and their metabolites[J]. Asian-Australasian Journal of Animal Sciences, 2005, 18(1): 85-89. DOI:10.5713/ajas.2005.85 |
| [61] |
GIANNENAS I, PAPADOPOULOS E, TSALIE E, et al. Assessment of dietary supplementation with probiotics on performance, intestinal morphology and microflora of chickens infected with Eimeria tenella[J]. Veterinary Parasitology, 2012, 188(1/2): 31-40. |
| [62] |
POURAKBARI M, SEIDAVI A, ASADPOUR L, et al. Probiotic level effects on growth performance, carcass traits, blood parameters, cecal microbiota, and immune response of broilers[J]. Anais da Academia Brasileira de Ciências, 2016, 88(2): 1011-1021. DOI:10.1590/0001-3765201620150071 |
| [63] |
NOSRATI M, JAVANDEL F, CAMACHO L M, et al. The effects of antibiotic, probiotic, organic acid, vitamin C, and Echinacea purpurea extract on performance, carcass characteristics, blood chemistry, microbiota, and immunity of broiler chickens[J]. Journal of Applied Poultry Research, 2017, 26(2): 295-306. |
| [64] |
STEF L, JULEAN C, CEAN A, et al. Influence of additional level of probiotics on intestinal microbiota in broiler chickens[J]. Scientific Papers:Animal Science and Biotechnologies, 2017, 50(2): 34-40. |
| [65] |
KIM J S, INGALE S L, KIM Y W, et al. Effect of supplementation of multi-microbe probiotic product on growth performance, apparent digestibility, cecal microbiota and small intestinal morphology of broilers[J]. Journal of Animal Physiology and Animal Nutrition, 2012, 96(4): 618-626. DOI:10.1111/j.1439-0396.2011.01187.x |