2. 北京生泰尔生物科技有限公司, 北京 102600
2. Beijing Centre Biology Co., Ltd., Beijing 102600, China
在我国，由于生产者对动物福利，特别是对生长育肥猪动物福利的重视程度不够，导致其在简陋的饲养环境、粗放的饲养管理、随意的用药与免疫的影响下遭受着多种应激[1-2]，这一方面降低其生产性能[3]，另一方面降低其免疫防御和调节能力，影响动物健康[4]。为了提高其生长性能、促进其健康，在生长育肥猪饲粮中添加复合益生菌制剂以及黄芪多糖(Astragalus polysaccharide，APS)等动物保健类饲料添加剂成为饲料抗生素禁用后的研究热点。有研究指出，益生菌可促进中草药的吸收利用[5-8]，中草药可促进益生菌的增殖代谢[9-10]，这奠定了复合益生菌与APS混合使用的理论基础。在国内，李树鹏[11]首次开展将APS与益生菌结合用于家养动物生产的研究，并发现APS和益生菌组成的合生元显著提高了雏鸡的生长性能，但并不比单一添加效果好；APS和益生菌在体内外均具有抑制有害菌的效果，APS在体外试验中对乳酸菌、芽孢杆菌也具有抑制效果；合生元对有害菌的抑制效果比单一添加更为显著。刘明生等[12]通过研究证实了APS与益生菌组成的合生元在鸡上的应用效果。吕鑫[13]和李亚杰[14]在鸡上的研究则验证了APS和益生菌组成的合生元在生产性能、免疫等方面较单一添加的优势。岑路等[15]报道，索比亚益生菌具有显著的防治口蹄疫和提高口蹄疫疫苗保护的作用，同时还可促进仔猪的生长，且添加APS有明显的协同作用。学者们在以鸡为主的家养动物上的研究证实了复合益生菌与APS混合使用时具有较好的应用效果，但目前在生长育肥猪上少有相关研究，且二者互作效应尚未得到证实。弄清二者在动物上的互作效应，是合理使用的前提。笔者前期研究发现，饲粮添加复合益生菌对生长后期的生长育肥猪平均日采食量和料重比有所提高，并降低粪便微生物中厚壁菌门与拟杆菌门的比值和粪中短链脂肪酸含量；饲粮添加APS显著降低生长育肥猪粪便微生物多样性；复合益生菌和APS对生长育肥猪粪便微生物中乳杆菌属和毛螺菌科XPB1014群属相对丰度的互作效应表现为拮抗作用[16]。复合益生菌与APS对于生长育肥猪的生长性能未见互作效应，在粪便微生物上的互作效应也不具有协同作用，那么二者对于免疫和抗氧化功能的影响又是如何？本研究将着重考察复合益生菌与APS对生长育肥猪免疫和抗氧化功能的影响，为复合益生菌和APS的应用提供依据。
1 材料与方法 1.1 试验材料复合益生菌制剂购于某公司，有效成分为枯草芽孢杆菌、嗜乳酸杆菌和屎肠球菌，活菌数>5×108 CFU/g。APS来源于某公司，有效成分及含量为：黄芪多糖200 mg/g，黄芩苷22 mg/g，绿原酸2.2 mg/g。
1.2 试验设计试验采用2×2双因素试验设计，选取80头健康状况、体重[(33.5±0.8) kg]相近的“杜×长×大”生长猪，随机分为4组(每组5个重复，每个重复4头猪)，分别饲喂基础饲粮(对照组)、基础饲粮+5×108 CFU/kg复合益生菌(复合益生菌组)、基础饲粮+0.1%APS(APS组)、基础饲粮+5×108 CFU/kg复合益生菌+0.1%APS(复合益生菌+APS组)。试验期为84 d。
1.3 基础饲粮试验用基础饲粮为参照NRC(2012)25~110 kg营养需要配制的粉状配合饲料，其组成及营养水平同文献[16]。
1.4 饲养管理试验在四川农业大学动物营养研究所动物试验农场进行。圈舍消毒后转入试验猪只，分组分重复关好，同一重复猪只关在同一个圈中。每天饲喂3次(08：00、14：00和20：00)，使猪只全期自由采食，充足饮水，给予猪只适宜的生长环境，猪舍定期消毒。
1.5 样品采集于试验第29天、第57天和第85天清晨每个重复随机选取1头健康的猪，空腹采血5 mL于普通采血管中，采血2 mL于含肝素钠的抗凝管中。普通采血管中血样静置2 h后于3 000 r/min离心10 min，取血清分装于1.5 mL离心管中，于-20 ℃保存待测；含肝素钠的抗凝采血管中血样送检作T淋巴细胞亚群分析。
1.6 指标测定 1.6.1 免疫指标采用南京建成生物工程研究所生产的试剂盒，结合酶标仪测定第29天、第57天和第85天血清样品中溶菌酶(lysozyme，LZM)的活性。
试验第29天、第57天和第85天清晨采血后，立即将装于肝素钠抗凝管中的血样送至四川农业大学动物营养研究所实验室进行T淋巴细胞亚群(CD3+、CD4+和CD8+)分析。
采用江苏晶美科技有限公司生产的酶联免疫吸附试验(ELISA)试剂盒，结合酶标仪测定血清中白细胞介素-2(interleukin-2, IL-2)、白细胞介素-6(interleukin-6, IL-6)、肿瘤坏死因子-α(tumor necrosis factor-α, TNF-α)、干扰素-γ(interferon-γ, IFN-γ)的含量。
1.6.2 抗氧化指标采用南京建成生物工程研究所生产的试剂盒，结合酶标仪测定血清中脂质过氧化产物丙二醛(malondialdehyde, MDA)的含量以及超氧化物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)和谷胱甘肽过氧化物酶(glutathione peroxidase, GSH-Px)、谷丙转氨酶(alanine aminotransferase, ALT)和谷草转氨酶(aspartate aminotransferase, AST)的活性。
1.7 数据统计与分析使用Excel 2010对数据进行初步整理，采用SAS 9.2中的MIXED模型对数据进行双因素方差分析，包括复合益生菌效应、APS效应及二者互作效应。正态性和方差同质性分别通过Shapiro-Wilk检验和Levene检验进行评估。如果2个因素之间不存在互作效应，进行主效应分析；如果2个因素之间存在互作效应则进行简单主效应分析。结果以平均值(mean)和集合标准误(SEM)的形式表示。以P < 0.01作为极显著性差异，P < 0.05作为显著性差异，0.05≤P < 0.10作为趋势性判断标准。
2 结果与分析 2.1 复合益生菌与APS对生长育肥猪血清LZM活性的影响由表 1可知，饲粮添加复合益生菌显著提高第57天和第85天生长育肥猪血清LZM活性(P < 0.05)，有提高第29天血清LZM活性的趋势(P=0.068)；饲粮添加APS有提高第29天血清LZM活性的趋势(P=0.090)；复合益生菌与APS对血清LZM活性不存在互作效应(P>0.05)。
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表 1 复合益生菌与APS对生长育肥猪血清LZM活性的影响 Table 1 Effects of compound probiotics and APS on serum LZM activity of growing-finishing pigs |
由表 2可知，复合益生菌与APS对第29天和第57天生长育肥猪外周血CD4+ T淋巴细胞/CD4+ T淋巴细胞(CD4+/CD8+)值、第29天CD3+ T淋巴细胞比例以及第57天CD4+ T淋巴细胞比例存在互作效应(P < 0.01)，对第29天CD4+ T淋巴细胞比例存在互作趋势(P=0.075)。第29天，与对照组相比，APS组外周血CD4+ T淋巴细胞比例、CD3+ T淋巴细胞比例以及CD4+/CD8+值显著降低(P < 0.05)；与复合益生菌组相比，复合益生菌+APS组外周血CD3+ T淋巴细胞比例、CD4+ T淋巴细胞比例以及CD4+/CD8+值无显著差异(P>0.05)。第57天，与对照组相比，APS组外周血CD4+ T淋巴细胞比例和CD4+/CD8+值极显著提高(P < 0.01)；与复合益生菌组相比，复合益生菌+APS组外周血CD4+ T淋巴细胞比例和CD4+/CD8+值无显著差异(P>0.05)。由此可以看出，APS通过影响CD4+ T淋巴细胞比例调节CD4+/CD8+值维持在一定范围，而复合益生菌的添加对APS的调节存在一定的抑制作用。
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表 2 复合益生菌与APS对生长育肥猪外周血T淋巴细胞亚群的影响 Table 2 Effects of compound probiotics and APS on T lymphocyte subsets in peripheral blood of growing-finishing pigs |
由表 3可知，饲粮添加复合益生菌极显著提高第85天生长育肥猪血清TNF-α含量(P < 0.01)，显著提高第85天血清IFN-γ含量(P < 0.05)；饲粮添加APS有提高第85天血清IFN-γ(P=0.067)和IL-2含量(P=0.093)的趋势。复合益生菌与APS对第85天血清IL-6含量存在互作趋势(P=0.055)，与对照组相比，APS组第85天血清IL-6含量有降低的趋势(P=0.055)；与复合益生菌组相比，复合益生菌+APS组第85天血清IL-6含量无显著差异(P>0.05)。
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表 3 复合益生菌与APS对生长育肥猪血清细胞因子含量的影响 Table 3 Effects of compound probiotics and APS on serum cytokine contents of growing-finishing pigs |
由表 4可知，复合益生菌与APS对第57天生长育肥猪血清GSH-Px活性存在互作效应(P < 0.05)。与对照组相比，复合益生菌组第57天血清GSH-Px活性极显著提高(P < 0.01)；与APS组相比，复合益生菌+APS组第57天血清GSH-Px活性无显著差异(P>0.05)。
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表 4 复合益生菌与APS对生长育肥猪血清抗氧化指标的影响 Table 4 Effects of compound probiotics and APS on serum antioxidant indices of growing-finishing pigs |
由表 5可知，饲粮添加复合益生菌极显著提高第85天生长育肥猪血清AST活性(P < 0.01)。复合益生菌与APS对第29天血清ALT活性存在互作效应(P < 0.05)，与对照组相比，复合益生菌组第29天血清ALT活性显著提高(P < 0.05)；与APS组相比，复合益生菌+APS组第29天血清ALT活性则无显著差异(P>0.05)。
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表 5 复合益生菌与APS对生长育肥猪血清ALT和AST活性的影响 Table 5 Effects of compound probiotics and APS on activities of ALT and AST in serum of growing-finishing pigs |
LZM是一种专门作用于微生物细胞壁的水解酶，具有溶菌和增强免疫力等作用，血清中LZM活性的提高可增强猪只抗肠道大肠杆菌和轮状病毒的能力，对猪只健康生长具有重要意义[17]。朱博[18]研究发现，饲粮添加0.2%解淀粉芽孢杆菌有提高仔猪血清LZM活性和免疫球蛋白G含量的趋势，分别比空白对照组提高了24.14%和16.12%，比阳性对照组提高了43.99%和13.77%。赵素华等[19]在雏鸡上的研究发现，中高剂量的APS口服液显著提高了21日龄雏鸡血清LZM活性，增强了雏鸡的非特异性免疫力。本研究结果显示，饲粮添加复合益生菌对3个时间点生长育肥猪血清LZM活性均有提高的作用或趋势；饲粮添加APS对第29天血清LZM活性也有提高的趋势；复合益生菌与APS对血清LZM活性不存在互作效应。本试验单独添加的结果与前人研究一致，说明饲粮添加复合益生菌和APS均可提高生长育肥猪的免疫防御能力；而复合益生菌与APS混合添加对生长育肥猪血清LZM活性未发现互作效应的原因暂时不得而知，有待进一步研究。
3.1.2 复合益生菌与APS对生长育肥猪细胞免疫的影响外周血T淋巴细胞亚群分CD4+辅助/诱导性T淋巴细胞和CD8+抑制性/细胞毒T淋巴细胞。CD4+ T淋巴细胞可协助B淋巴细胞分泌抗体和调节其他T淋巴细胞的免疫应答，CD8+ T淋巴细胞常表现细胞毒活性，是主要的细胞毒效应细胞[20-21]。CD4+ T淋巴细胞和CD8+ T淋巴细胞能够相互作用来维持机体内的免疫平衡，肿瘤、艾滋病等免疫抑制型疾病和类风湿性关节炎等自身免疫性疾病会引起CD4+/CD8+平衡打乱，导致机体免疫反应紊乱[22-23]。猪外周血淋巴细胞的组成和比例与其他动物有所不同，CD8+ T淋巴细胞比例大于CD4+ T淋巴细胞，在分析了多篇文献[24-28]后，笔者认为猪正常CD4+/CD8+值为0.6~1.0；但也有少量文献报道，猪正常CD4+/CD8+值为1~2[29-30]，这可能与测定方法和试验猪只间的差异有关。本研究结果显示，APS通过影响CD4+ T淋巴细胞比例调节CD4+/CD8+值维持在一定范围，从而起到对机体细胞免疫的调节作用，而复合益生菌的添加对APS的调节存在一定的抑制作用。
3.1.3 复合益生菌与APS对生长育肥猪细胞因子的影响IL-2能增强T淋巴细胞的杀伤活性，并可诱导T淋巴细胞分泌IFN-γ、肿瘤坏死因子和集落刺激因子等细胞因子[31]；IL-6作为一种促炎因子，通常与TNF-α一起产生，并在病毒感染中扮演重要角色[32-33]；IFN-γ由活化的T淋巴细胞和自然杀伤细胞产生，具有免疫调节、抗病毒和抗肿瘤等生物学作用[34]；TNF-α作为促炎因子，既可以参与机体炎症反应，又可通过促进B淋巴细胞的增殖分化，产生肿瘤的特异性抗体，发挥体液免疫协助抗肿瘤的作用[35]。本研究中，饲粮添加复合益生菌显著提高第85天生长育肥猪血清中TNF-α和IFN-γ的含量；饲粮添加APS有提高第85天血清IFN-γ和IL-2含量的趋势；复合益生菌与APS对第85天血清IL-6含量存在互作趋势，单独添加APS时，血清IL-6含量有降低趋势。以上结果表明，饲粮添加复合益生菌可以提高生长育肥猪血清中促炎因子的含量，从而实现免疫增强的调节作用，这与前人的研究结果[36-37]一致；饲粮添加APS可降低促炎因子、提高相关抗炎因子IL-2的含量，从而在细胞因子的调节中发挥抗炎作用，与前人研究取得一致结果[38-39]；复合益生菌与APS对生长育肥猪细胞因子的调节存在一定的拮抗作用。
3.2 复合益生菌与APS对生长育肥猪抗氧化功能的影响抗氧化酶系统具有清除活性氧自由基的功能，是维持动物健康的重要防线。SOD能催化动物机体内的自由基歧化反应，使得自由基与膜蛋白和膜脂质物质发生二次反应而破坏细胞的稳定性；GSH-Px是一种重要的抗氧化酶类物质，可与SOD协同作用大幅度降低机体活性氧自由基的产生；MDA是脂质过氧化反映的稳定产物，具有很强的生物毒性，能破坏细胞膜的结构，使细胞肿胀、坏死[40]，MDA含量越高说明体内过氧化反映越强烈，细胞受到的氧化损伤越强。呼红梅等[41]报道，绿原菌和自制的益生菌(芽孢杆菌、酵母菌)使商品猪血清中抗氧化酶的活性显著提高，明显改善了商品猪的抗氧化功能。国外的相关研究也证实，益生菌可提高抗氧化酶的活性，降低活性氧自由基代谢物进而调节氧化应激[42]。自由基大量累积时，会导致细胞炎症、脂肪浸润，畜禽体内发生氧化应激会导致肝脏损伤，引起肝炎、脂肪肝等多种肝脏疾病[43]。ALT和AST是体内重要的转氨酶，通常将二者在血液中的含量变化作为判断肝脏和心脏健康状况的依据[44-45]。韩乾杰[46]研究表明，APS和人参多糖能够显著缓解脂多糖刺激引起的仔猪肝脏ALT、AST活性和促炎因子含量的升高，并提高机体的抗氧化功能，对肝脏起到保护增益的作用。孟祥宇[47]和白雅绮[48]的研究均表明，复合益生菌制剂对猪血清ALT和AST活性无显著影响。
本研究结果显示，复合益生菌与APS对第57天生长育肥猪血清GSH-Px活性存在互作效应，复合益生菌单独添加时，血清GSH-Px活性显著提高。但反映肝脏功能的指标显示，饲粮添加复合益生菌极显著提高第85天血清AST活性；复合益生菌与APS对第29天血清ALT活性存在互作效应，复合益生菌单独添加时，血清ALT活性显著提高。饲粮添加复合益生菌使第85天血清AST活性以及第29天血清AST活性提高的原因我们不得而知，但可以看出，APS对血清ALT和GSH-Px活性的升高存在一定程度上的抑制，表明APS对于生长育肥猪抗氧化功能的调节也存在一定的维稳作用，而复合益生菌对于生长育肥猪抗氧化功能的影响则存在不稳定性，既可能提高其抗氧化功能，也可能会有所降低，其原因可能是复合益生菌中益生菌定植效果不稳定以及菌群调节影响因素过多导致。益生菌在生产、加工、贮存和运输等过程中易受外界因素的影响而失活[49]，而活菌剂进入畜禽体内后，还可能因易受胃中低pH和高胆盐环境影响而失活，真正到达肠道的菌群数量较少且定植能力不稳定[50]。
4 结论① 饲粮添加复合益生菌可提高生长育肥猪的免疫功能，并在细胞因子的调节中发挥免疫增强作用，但对于抗氧化功能的影响则不稳定。
② 饲粮添加APS对生长育肥猪的免疫功能具有一定的提高作用，在细胞因子的调节中主要发挥抗炎作用，在细胞免疫中主要发挥免疫自稳作用，并促进其氧化平衡状态的保持。
③ 复合益生菌与APS在生长育肥猪细胞免疫、细胞因子调节、抗氧化等方面均存在一定互作效应，复合益生菌的添加容易引起血液指标大幅度的变化，而APS对于这种大幅度的变化具有抑制作用。
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