新生羔羊与母体脱离后，在生理、营养和心理上均面临着剧烈的转变，也会受到环境条件和微生物等多方面挑战，这些因素所形成的应激会对新生羔羊的健康和生长性能产生多方面影响。初乳是新生幼畜获得营养物质的唯一来源，也是羔羊被动免疫建立的重要保障，未摄入初乳或初乳摄入不足导致的新生羔羊被动免疫失败是导致新生羔羊患病与死亡的主要因素之一[1]。初乳中免疫球蛋白G(IgG)是免疫球蛋白的主要组成部分，羔羊对IgG的吸收效率是新生羔羊被动免疫建立的重要保证[2]，因此，提高IgG的吸收效率保障新生羔羊的被动免疫是降低新生羔羊患病率和死亡率的重要措施。
新生羔羊小肠对IgG的吸收主要通过FcRn受体介导的胞吞途径，新生羔羊刚出生时肠道内无微生物与病原菌定植，在肠道偏酸性环境(pH=6.0~6.5)中，分布于肠上皮的FcRn与IgG结合形成FcRn-IgG复合体，FcRn-IgG复合体进入肠上皮细胞，在细胞内形成囊泡，进而转运至肠上皮细胞基底端，在基底侧的中性环境(pH=7.0~7.5)中，FcRn与IgG解离，IgG被释放进入血液循环，从而完成IgG由肠腔到血液的跨细胞转运[3-4]。肠道内消化大分子的蛋白酶分泌量随着产后时间的延长逐渐增加，IgG被水解，从而直接影响IgG的吸收[5]。因此，在初乳中添加抗生素、甘露寡糖、甲酸、蛋白酶抑制剂或西沙必利，可能通过降低微生物或病原菌的数量、降低肠道pH、抑制蛋白酶活性与加快胃肠道蠕动速度这4个方面来提高IgG的吸收效率。然而，初乳添加剂对新生羔羊IgG吸收效率的影响尚不明确，对新生羔羊血清指标的影响还鲜有报道。
羔羊通常采用随母哺乳进行饲养，随母哺乳状态下新生羔羊IgG吸收效率的测定是难点。Yvon等[6]的研究表明，新生羔羊对牛初乳和羊初乳中的IgG具有相同的吸收效率，表明羔羊肠道吸收牛源IgG和羊源IgG具有相同的吸收动力学参数。在单虎等[7]的研究中，新生仔猪在饲喂牛初乳后约8 h发现血液中出现了较高水平的牛源IgG，表明新生幼畜在吸收不同物种来源的IgG后血液中仍保留其免疫原性[8-9]，目前人们基于IgG物种特异性进行了大量乳制品和肉制品的掺假鉴定：Ruiz-Valdepeñas等[10]报道了一种用于检测牛、绵羊和山羊的混合乳中来自牛、绵羊和山羊的IgG的方法；Myers等[11]对猪肉、鸡肉和牛肉中的IgG进行特异性检测，用于肉类的掺假鉴定。因此，可以利用牛、羊初乳中IgG吸收动力一致性和免疫原特异性，使用牛初乳作为标记物进行随母哺乳状态下新生羔羊IgG吸收效率的测定。
本试验通过给自然哺乳状态下的新生羔羊定量饲喂添加不同添加剂的牛初乳，将牛初乳作为标记物，利用牛源和羊源IgG的抗原特异性通过单向免疫扩散来测定新生羔羊血清中牛源IgG含量，从而准确计算出IgG吸收效率，研究初乳添加剂对新生羔羊血清指标和IgG吸收效率的影响，并通过分析血清指标间的相关性对各影响因素的作用机理进行初步探讨，为制定合理的新生羔羊饲养管理措施提供理论依据。
1 材料与方法 1.1 试验时间和地点试验场地及试验动物由河北省张家口市兰海畜牧养殖有限公司提供，试验时间为2020年11—12月。
1.2 试验设计及饲养管理本试验选取初生重[(3.52±0.31) kg]相近、母羊胎次为2~3胎且当次产双羔、健康状况良好的新生湖羊公羔羊60只，随机分为6组，每组10只，分别为对照组、抗生素组、甘露寡糖组、甲酸组、乙二胺四乙酸(EDTA)组和西沙必利组。羔羊出生后及时清除羔羊口腔及鼻腔内的黏液，使其呼吸顺畅，用碘伏在脐带处消毒，使用干毛巾将羔羊身上粘液擦拭干净后打上耳号，做好生产记录(包括产羔时间、母羊胎次、产羔数、羔羊初生重等)，在产后1 h内引导羔羊接近乳房并辅助其采食母乳，羔羊均随母哺乳。
牛初乳粉购自南京德居生物科技有限公司，其营养成分含量见表 1。牛初乳粉与温水(40 ℃)按照1 ∶ 7的比例进行配制，搅拌均匀至充分溶解。对照组、抗生素组、甘露寡糖组、甲酸组、EDTA组和西沙必利组分别于牛初乳溶液中添加5 mL生理盐水、抗生素溶液[12](8 g氨苄青霉素、8 g硫酸新霉素、4 g万古霉素和4 g甲硝唑混合后溶于1 L生理盐水中)、甘露寡糖溶液[13](0.5 g/kg BW)、甲酸溶液[14](将85%食品级甲酸与生理盐水按1 ∶ 9的比例混合均匀制成)、EDTA溶液[15](0.5 g/kg BW)和西沙必利溶液[16](0.5 mg/kg BW)，配制好的牛初乳溶液中IgG含量为5.13 mg/mL，于羔羊出生后1 h使用100 mL注射器通过口腔插管饲喂羔羊[17]，饲喂量为100 mL。
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表 1 牛初乳粉营养成分含量 Table 1 Nutrient contents of bovine colostrum powder |
羔羊于出生后24 h时颈静脉采血，使用5 mL促凝采血管收集血液，在室温下静置2 h，待血清析出后，在室温下用离心机以3 500×g离心15 min收集血清，血清置于-20 ℃保存。
1.4 测定指标与方法血清中总蛋白(TP)、白蛋白(ALB)、球蛋白(GLB)和葡萄糖(GLU)含量采用全自动生化分析仪测定；血清中超氧化物歧化酶(SOD)、谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px)、二胺氧化酶(DAO)活性，总抗氧化能力(T-AOC)以及丙二醛(MDA)、肿瘤坏死因子-α(TNF-α)、白细胞介素-1β(IL-1β)、白细胞介素-6(IL-6)、γ-干扰素(IFN-γ)、内毒素(LPS)、免疫球蛋白M(IgM)和免疫球蛋白A(IgA)含量采用酶联免疫吸附测定法测定；血清中牛源和羊源IgG含量采用单向免疫扩散法[18]测定。
参考McGovern等[19]的方法进行IgG吸收效率的计算：
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数据采用Excel 2007进行初步整理，利用SPSS 22.0软件进行单因素方差分析，通过Duncan氏法进行多重比较。试验结果均以平均值±标准误表示，P＜0.05表示差异显著；利用R软件(3.6.3)的GGally程序包进行相关性分析，P＜0.05表示相关性显著。
2 结果与分析 2.1 不同初乳添加剂对新生羔羊血清TP、ALB、GLB和GLU含量的影响由表 2可知，抗生素组和甘露寡糖组羔羊血清GLU含量均显著高于对照组和甲酸组(P＜0.05)；各组间羔羊血清TP、ALB和GLB含量差异不显著(P＞0.05)。
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表 2 不同初乳添加剂对新生羔羊血清TP、ALB、GLB和GLU含量的影响 Table 2 Effects of different colostrum additives on serum TP, ALB, GLB and GLU contents of newborn lambs |
由表 3可知，抗生素组、甘露寡糖组、甲酸组、EDTA组和西沙必利组羔羊血清MDA含量均显著高于对照组(P＜0.05)，而SOD与GSH-Px活性、T-AOC均显著低于对照组(P＜0.05)。
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表 3 不同初乳添加剂对新生羔羊血清抗氧化指标的影响 Table 3 Effects of different colostrum additives on serum antioxidant indexes of newborn lambs |
由表 4可知，抗生素组、甘露寡糖组、甲酸组、EDTA组和西沙必利组羔羊血清IFN-γ、TNF-α、IL-1β、IL-6含量均显著高于对照组(P＜0.05)。
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表 4 不同初乳添加剂对新生羔羊血清炎症细胞因子含量的影响 Table 4 Effects of different colostrum additives on serum inflammatory cytokine contents of newborn lambs |
由表 5可知，抗生素组、甘露寡糖组、甲酸组、EDTA组和西沙必利组羔羊血清LPS含量和DAO活性均显著高于对照组(P＜0.05)。
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表 5 不同初乳添加剂对新生羔羊血清LPS含量和DAO活性的影响 Table 5 Effects of different colostrum additives on serum LPS content and DAO activity of newborn lambs |
由表 6可知，甲酸组、甘露寡糖组、西沙必利组羔羊血清牛源IgG含量和IgG吸收效率均显著低于对照组(P＜0.05)，抗生素组、EDTA组羔羊血清牛源IgG含量和IgG吸收效率与对照组差异不显著(P＞0.05)；血清羊源IgG、IgM和IgA含量在各组间差异不显著(P＞0.05)。
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表 6 不同初乳添加剂对新生羔羊血清免疫指标和IgG吸收效率的影响 Table 6 Effects of different colostrum additives on serum immune indexes and IgG absorption efficiency of newborn lambs |
由图 1可知，新生羔羊的IgG吸收效率与血清SOD活性、T-AOC和IgA含量呈显著正相关(P＜0.05)，而与血清MDA、IL-1β和IL-6含量呈显著负相关(P＜0.05)；肠道通透性指标(LPS含量和DAO活性)与血清抗氧化指标(SOD、GSH-Px活性及T-AOC)呈显著负相关(P＜0.05)，与血清MDA和炎症因子(IL-1β、TNF-α、IFN-γ、IL-6)含量呈显著正相关(P＜0.05)；血清炎症因子(IL-1β、TNF-α、IFN-γ、IL-6)含量与血清抗氧化指标(SOD、GSH-Px活性及T-AOC)呈显著正相关(P＜0.05)，与血清MDA含量呈显著负相关(P＜0.05)。
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BW：初生重birth weight；TP：总蛋白total protein；ALB：白蛋白albumin；GLB：球蛋白globulin；GLU：葡萄糖glucose；SOD：超氧化物歧化酶superoxide dismutase；T-AOC：总抗氧化能力total antioxidant capacity；MDA：丙二醛malondialdehyde；GSH-Px：谷胱甘肽过氧化物酶glutathione peroxidase；LPS：内毒素lipopolysaccharide；DAO：二胺氧化酶diamine oxidase；IL-1β：白细胞介素-1β interleukin-1β；TNF-α：肿瘤坏死因子-α tumor necrosis factor-α；IFN-γ：γ-干扰素interferon-γ；IL-6：白细胞介素-6 interleukin-6；IgG：免疫球蛋白G immunoglobulin G；IgM：免疫球蛋白M immunoglobulin M；IgA：免疫球蛋白A immunoglobulin A；AEA：IgG吸收效率IgG absorption efficiency；Corr：相关系数correlation coefficient。 “* * *”：P＜0.001；“* *”：P＜0.01；“*”：P＜0.05。 图 1 羔羊血清指标和IgG吸收效率的相关性分析 Fig. 1 Correlation analysis of lamb serum indexes and IgG apparent absorption efficiency |
羔羊出生前肠道内无微生物，羔羊在出生后有大量微生物在肠道黏膜表面迅速定植，而初乳中的微生物是肠道微生物的主要来源[20]。Gelsinger等[20]通过对犊牛进行研究发现，初乳中微生物的含量可显著影响IgG吸收效率，饲喂低微生物含量初乳的犊牛IgG吸收效率显著高于饲喂高微生物含量初乳的犊牛。这说明可以通过在初乳中添加抗生素来减少微生物含量，从而提高IgG吸收效率。在本研究中，抗生素组新生羔羊的IgG吸收效率虽然高于对照组，但是差异不显著，并且血清中DAO活性以及LPS、IFN-γ、TNF-α、IL-1β和IL-6含量均显著高于对照组。血清LPS含量和DAO活性可以反映新生羔羊的肠道通透性和肠道黏膜屏障的损伤程度，而血清IFN-γ、TNF-α、IL-1β和IL-6含量则可反映新生羔羊的炎症反应程度[21]，由此推测可能是由于抗生素在杀灭致病菌的同时导致革兰氏阴性菌裂解死亡释放出LPS，LPS的大量产生使肠道屏障受损并进入血液，引起炎症反应[21]，提示通过在初乳中添加抗生素来提高IgG吸收效率的作用效果有限。
3.2 初乳中添加甘露寡糖对新生羔羊血清指标和IgG吸收效率的影响甘露寡糖是一种肠道活性低聚糖，已被证实能够在吸附病原体的同时通过竞争受体位点来阻止病原体的附着，从而降低其在肠道的定植能力[22]。在单胃动物的研究中，平伟强等[23]和武威等[24]的研究均表明在饲粮中添加甘露寡糖可显著提高机体免疫力和抗氧化能力，改善肠道健康；金亚东等[25]在对成年反刍动物的研究中得到了相同的结论。但前人对于新生反刍动物的研究结果具有较大差异：Lazarevic等[26]研究表明，在牛初乳中添加甘露寡糖可以提高犊牛对初乳中免疫球蛋白的吸收，提高犊牛血清中IgG含量，而Villettaz等[27]和Brady等[28]的研究则均表明在代乳品中添加甘露寡糖不能提高IgG的吸收效率。本研究结果显示甘露寡糖组新生羔羊IgG吸收效率显著低于对照组，同时血清中LPS、MDA和炎症细胞因子含量均显著提高，而血清中SOD、GSH-Px活性及T-AOC显著降低。血清MDA含量可反映由氧自由基引起的机体氧化损伤程度，而SOD、GSH-Px等抗氧化酶能够清除机体产生的活性氧自由基，是衡量新生羔羊抗氧化能力的重要指标[21]。上述结果说明在初乳中添加甘露寡糖对新生羔羊的免疫力和抗氧化能力均产生了不利的影响，其机制尚不明确。
3.3 初乳中添加甲酸对新生羔羊血清指标和IgG吸收效率的影响甲酸作为一种酸化剂被广泛的应用于仔猪与犊牛的饲养中，在调节乳pH的同时还能够有效杀灭部分病原菌[29-30]。殷术鑫等[30]研究中以甲酸作为酸化剂制备的酸化乳并饲喂犊牛，发现饲喂酸化乳犊牛在第60天时血清中IgG和IgM含量均显著提高，而血清中TNF-α、IL-1β和IL-6含量均显著降低，说明初乳中添加甲酸能够提高犊牛的免疫力，降低炎症反应。本试验中甲酸组羔羊血清中SOD、GSH-Px活性及T-AOC显著低于对照组，血清炎症细胞因子含量和肠道通透性显著高于对照组，血清免疫指标与对照组无显著差异，而血清中牛源IgG含量为0 mg/mL，表明在牛初乳中添加甲酸后新生羔羊将无法吸收初乳中的牛源IgG，原因可能是本研究中的酸化乳pH过低，引起IgG分子空间构象发生改变，造成IgG变性失活[31]，从而导致新生羔羊无法吸收酸化乳中的IgG。
3.4 初乳中添加EDTA对新生羔羊血清指标和IgG吸收效率的影响随着新生羔羊胃肠道的发育，胃肠道内的蛋白酶开始大量分泌，导致IgG被水解，IgG的吸收效率降低[32]。Koleckar等[15]研究表明，EDTA在蛋白酶水解肌红蛋白的过程中表现出明显的抑制效果，但目前还没有将EDTA作为蛋白酶抑制剂来提高IgG吸收效率的报道。本研究结果显示，EDTA组羔羊血清中SOD、GSH-Px活性及T-AOC显著低于对照组，血清炎症细胞因子含量与肠道通透性均显著高于对照组，血清免疫指标与对照组无显著差异，这可能是由于EDTA具有金属螯合作用，主要抑制金属蛋白水解酶，对胰蛋白酶和糜蛋白酶的抑制能力较弱[15]，并且EDTA具有较强的稳定性，在体内难以被降解，游离态的EDTA及其金属螯合物能够破坏革兰氏阴性菌的外膜释放出LPS，导致肠道屏障受损，引发炎症反应[33]。
3.5 初乳中添加西沙必利对新生羔羊血清指标和IgG吸收效率的影响Mokhber-Dezfooli等[34]在皱胃排空速率对犊牛初乳IgG吸收效率的研究中发现，皱胃的排空速率可以影响初乳中IgG运送到小肠吸收部位的速度。由于皱胃排空速率的增加，使初乳IgG到达小肠吸收部位的时间缩短，从而使肠腔内IgG含量升高，最终提高IgG的吸收效率。Dowling[16]报道了西沙必利能增加猫、犬和马的胃肠道运动速率，加快肠胃蠕动，但目前还没有关于通过促进新生羔羊肠胃蠕动来提升IgG吸收效率的报道。本研究结果显示，西沙必利组羔羊血清中炎症细胞因子含量和肠道通透性均显著高于对照组，抗氧化能力和牛源IgG含量均显著低于对照组，原因可能是西沙必利的药理作用时间开始于服用后30 min[16]，而本试验中将西沙必利与初乳混合均匀后进行饲喂，导致新生羔羊进食初乳时药物还未发挥作用，并且西沙必利可以导致一定程度肝损伤[35]，引起炎症反应。
3.6 羔羊血清指标和IgG吸收效率的相关性前人研究表明，血清抗氧化能力与炎症细胞因子含量呈显著负相关[36]；炎症细胞因子含量与肠道通透性呈显著正相关[20]；血清免疫指标与抗氧化能力呈显著正相关[36]，与本研究结果一致，本研究同时发现新生羔羊IgG吸收效率与血清SOD活性、T-AOC和IgA含量呈显著正相关，与血清MDA、IL-1β和IL-6含量呈显著负相关，说明提高新生羔羊血清抗氧化能力、降低细胞炎症因子含量可能有利于提高IgG吸收效率。
4 结论初乳中添加抗生素、甘露寡糖、甲酸、EDTA和西沙必利均无法提高新生羔羊的IgG吸收效率。新生羔羊IgG吸收效率与血清抗氧化能力呈显著正相关，与血清炎症细胞因子含量呈显著负相关，提示提高新生羔羊血清抗氧化能力、降低炎症细胞因子含量可能是提高其IgG吸收效率的有效措施。
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