动物营养学报 >

2025 , Vol. 37 >Issue 3: 1771 - 1783

DOI: https://doi.org/10.12418/CJAN2025.150

研究论文

白头翁口服液对脂多糖攻毒无特定病原体白来航鸡肠道炎症以及氧化应激的影响

  • 张朝生 , 1 ,
  • 陈志敏 , 1, * ,
  • 王少龙 1 ,
  • 王琰 2 ,
  • 刘国华 1
展开
  • 1 中国农业科学院饲料研究所,农业农村部生物饲料重点实验室,北京 100081
  • 2 武汉轻工大学动物科技学院,武汉 430023
*陈志敏,副研究员,硕士生导师,E-mail:

张朝生(1998—),女,河北邯郸人,硕士研究生,从事动物营养与饲料科学研究。E-mail:

Copy editor: 陈鑫

收稿日期: 2024-07-24

  网络出版日期: 2025-03-13

基金资助

科技创新2023-重大项目(2023ZD0406307)

收起

Effects of Baitouweng Oral Liquid on Intestinal Inflammation and Oxidative Stress of Lipopolysaccharide Challenge Specific Pathogen Free White Leghorn Chickens

  • ZHANG Chaosheng , 1 ,
  • CHEN Zhimin , 1, * ,
  • WANG Shaolong 1 ,
  • WANG Yan 2 ,
  • LIU Guohua 1
Expand
  • 1 Key Laboratory for Feed Biotechnology of the Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Institute of Feed Research, Chinese Academy of Agriculture Sciences, Beijing 100081, China
  • 2 College of Animal Science and Technology, Wuhan Polytechnic University, Wuhan 430023, China
*associate professor, E-mail:

Received date: 2024-07-24

  Online published: 2025-03-13

Fold

摘要

本研究旨在通过构建氧化应激动物模式,评估白头翁口服液(BTW)对肉鸡免疫和抗氧化能力的影响。本试验选用21日龄无特定病原体(SPF)雄性白来航鸡30只,随机分到3个组,分别为对照组(CON组)、脂多糖(LPS)组(LPS组)和BTW+LPS组(B-L组),每组10个重复,每个重复1只鸡。CON组在31、33和35日龄腹腔注射2 mL生理盐水;LPS组在31、33和35日龄腹腔注射LPS (0.5 mg/kg BW);B-L组在21~35日龄每天对每只鸡灌服4 mL BTW,并在31、33和35日龄腹腔注射LPS (0.5 mg/kg BW),试验期为14 d。结果表明: 与CON组相比,LPS组鸡出现明显腹泻症状,血清活性氧(ROS)和丙二醛(MDA)的含量显著升高(P<0.05),血清总抗氧化能力(T-AOC)显著降低(P<0.05),表明LPS诱导的SPF鸡氧化应激模型建立成功。免疫指标结果显示,与LPS组相比,摄入BTW显著升高了模型鸡血液血红蛋白(HGB)水平和红细胞数量(RBC)(P<0.05),显著降低了模型鸡血清肿瘤坏死因子-α(TNF-α)、白细胞介素-1β(IL-1β)、白细胞介素-6(IL-6)的含量(P<0.05),显著升高了血清白细胞介素-4(IL-4)和白细胞介素-10(IL-10)的含量(P<0.05),并维持在与CON组近似水平(P>0.05)。抗氧化指标结果显示,与LPS组相比,摄入BTW显著升高了模型鸡血清抗氧化酶中谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px)、过氧化氢酶(CAT)、超氧化物歧化酶(SOD)活性(P<0.05);与此同时,BTW还维持了模型鸡回肠黏膜形态、肝脏和免疫器官指数的正常。综上所述,本研究证实BTW可以通过调节家禽体内炎症细胞因子含量和抗氧化酶活性,以及影响组织器官的发育,从而改善了模型鸡免疫和抗氧化能力,进而缓解了模型鸡肠道炎症和氧化应激反应。

关键词： SPF白来航鸡; 氧化应激; 免疫; 抗氧化; 白头翁口服液

本文引用格式

张朝生 , 陈志敏 , 王少龙 , 王琰 , 刘国华 . 白头翁口服液对脂多糖攻毒无特定病原体白来航鸡肠道炎症以及氧化应激的影响[J]. 动物营养学报, 2025 , 37(3) : 1771 -1783 . DOI: 10.12418/CJAN2025.150

Abstract

The aim of this study was to construct oxidative stress model animals by attacking specific pathogen free (SPF) white Leghorn chickens, and then evaluate the effects of Baitouweng oral liquid (BTW) on the immune and antioxidant capacity of broilers in poultry production. Thirty 21-day-old SPF male white Leghorn chickens were randomly assigned to 3 groups: control group (CON group), lipopolysaccharide (LPS) group (LPS group) and BTW+LPS group (B-L group) with 10 replicates per group and 1 chicken per replicate. In CON group, 2 mL normal saline was injected intraperitoneally at 31, 33 and 35 days of age. The LPS groups were intraperitoneally injected with LPS (0.5 mg/kg of BW) at 31, 33 and 35 days of age. Chickens in the B-L group were given 4 mL BTW per day at 21 to 35 days of age, and LPS (0.5 mg/kg of BW) was intraperitoneally injected at 31, 33 and 35 days of age. The experiment lasted for 14 days. The results showed that compared with CON group, LPS group showed obvious diarrhea symptoms, serum reactive oxygen species (ROS) and malondialdehyde (MDA) contents were significantly increased (P<0.05), and total antioxidant capacity (T-AOC) was significantly decreased (P<0.05), indicating that the oxidative stress model of SPF chickens induced by LPS was successfully established. Immune index results showed that compared with LPS group, BTW intake significantly increased blood hemoglobin (HGB) level and red blood cell count (RBC) of model chickens (P<0.05). The contents of tumor necrosis factor-α (TNF-α), interleukin-1β (IL-1β) and interleukin-6 (IL-6) in serum of model chickens were significantly decreased (P<0.05). The contents of interleukin-4 (IL-4) and interleukin-10 (IL-10) in serum were significantly increased (P<0.05), and were maintained at similar levels to those in CON group (P>0.05). The results of antioxidant indexes showed that compared with LPS group, the activities of glutathione peroxidase (GSH-Px), catalase (CAT) and superoxide dismutase (SOD) in serum of model chickens were significantly increased by BTW intake (P<0.05). At the same time, BTW also maintained the normal morphology of ileum mucosa, liver and immune organ index of model chickens. In summary, this study confirms that BTW can improve the immune and antioxidant capacity of model chickens by regulating the contents of inflammatory cytokines and the activities of antioxidant enzymes in poultry, as well as affecting the development of tissues and organs, so as to alleviate intestinal inflammation and oxidative stress of model chickens.

Key words： SPF white Leghorn chicken; oxidative stress; immunity; antioxidant; Baitouweng oral liquid

氧化应激是由机体自由基生成和清除的动态平衡破坏导致的,可以影响基因转录,酶和生物大分子活性,以及细胞的增殖、分化、凋亡等许多生理和病理过程,成为疾病发生和发展的重要原因[1-2]。当代集约化的家禽生产模式下,热应激[3]、霉菌毒素超标[4]、饲养环境恶劣等[5]因素都可以诱导家禽体内自由基增多,产生氧化应激,造成家禽肠道、肝脏等器官损伤,干扰盲肠微生物群落,降低机体免疫力,严重威胁家禽健康[6]。脂多糖(LPS)是革兰氏阴性菌细胞壁的主要成分,又称内毒素,LPS可在细菌周围形成一层保护屏障和破坏肠道上皮细胞间的紧密连接,损坏肠道的完整性而引发疾病[7]。为了抵御氧化应激对家禽养殖健康带来的损害,除了供应家禽营养充足且均衡的饲粮外,添加可靠的外源抗氧化添加剂是一种很好的选择。中草药作为一类药食同源特性的天然饲用植物,安全可靠且能够预防和治疗疾病[8],具有良好的植物性添加剂开发潜力。研究报道部分中草药具有抗菌活性和免疫刺激活性[9],具备改善动物肉质、减缓动物应激的功效[10],其复方制剂的功效更是独具特色。
白头翁、黄连、黄柏、秦皮在中国医学上都有着数千年的应用历史,其能够清热解毒(可通过促进机体排除体内积聚的热能和毒素,从而缓解慢性炎症),同时也可凉血止痢(维持体内血液正常流动、改善肠道微生物菌群)。研究报道,白头翁的主要活性成分是白头翁皂苷(PS),能够诱导癌细胞凋亡,通过发挥抗炎和抗氧化活性保护器官正常[11]。黄连的最主要活性成分是黄连素,又称小檗碱[12],黄柏的主要活性成分为黄酮类和生物碱类[13]。研究表明,香豆素类化合物是秦皮的主要活性成分,其中秦皮甲素和秦皮乙素最具代表性,具有抗菌[14]、抗炎[15]、抗肿瘤[16]、抗氧化活性[17]。白头翁皂苷B4通过在Toll样受体4(TLR4)/核因子-κB(NF-κB)信号级联中诱导TLR4蛋白表达上调以及NF-κB p65蛋白磷酸化来调节免疫器官的生长和成熟,并增强相关免疫分子的分泌和细胞活性[18]。黄连可能是通过肠道菌群的调节下调了白细胞介素-17(IL-17)、白细胞介素-17-受体A(IL-17RA)、NF-κB激活剂-1(Act-1)和NF-κB基因的表达,从而降低了血清中IL-17、白细胞介素-6(IL-6)、肿瘤坏死因子-α(TNF-α)、白细胞介素-1β(IL-1β)、肿瘤抑制蛋白p53和环氧化酶-2(COX-2)的含量[19]。黄连多糖通过胰岛素信号转导通路的应激,活化蛋白激酶(JNK)/胰岛素受体底物1(IRS1)/磷脂酰肌醇3激酶(PI3K)通路,增加GSH-Px、SOD和CAT等活性,进而产生抗糖尿病活性[20]。黄柏碱通过调控环磷酸腺苷(cAMP)和TNF信号通路来治疗炎症的相关疾病[21]。综上所述,白头翁、黄连、黄柏、秦皮可以激活抗炎和抗氧化的信号通路,从而缓解机体的慢性炎症。
本研究的白头翁口服液(BTW)是由白头翁、黄连、黄柏、秦皮复合提取制成的复方制剂,白头翁300 g、黄连150 g、秦皮300 g和黄柏225 g浸泡30 min后加水煎煮3次,合并煎液,滤过使之浓缩至每1 mL口服液相当于1 g生药材[22]。研究表明,BTW具有治疗肠道炎症的功效[23],但是其在家禽养殖中的研究应用十分稀少。因此,本研究首先通过对无特定病原体(SPF)白来航鸡腹膜内注射LPS观察其腹泻症状来建立氧化应激模型鸡,后通过分析BTW对机体免疫和抗氧化能力的影响,来探究BTW在家禽生产中的应用价值,为其在生产上的应用提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料

21日龄SPF雄性白来航鸡购买于北京勃林格殷格翰生物技术有限公司;大肠杆菌血清型O55:B5的LPS购买于西格玛奥德里奇(上海)贸易有限公司。

1.2 BTW的提取液成分和含量

BTW提取液使用0.45 μm微孔滤膜过滤,使用超高效液相色谱-光电二极管阵列UPLC-PDA方法,采用岛津IL-20A高效液相色谱(HPLC)仪和ACE C18-AR色谱柱,用流动相乙腈-0.05 mol/L磷酸二氢钾溶液梯度洗脱,在柱温30 ℃,波长347 nm,流速1.0 mL/min,进样量20 μL的条件下进样检测。每1 mL的BTW有效成分盐酸小檗碱(C20H17NO4·HCl)含量为0.55 mg,盐酸巴马汀(C21H21NO4·HCl)含量为0.28 mg,盐酸黄连碱(C19H14ClNO4)含量为0.05 mg,白头翁皂苷B4(C59H96O26)含量为0.12 mg。

1.3 试验设计

本试验在中国农业科学院南口实验基地进行。本研究报告了遵循ARRIVAL[24]的指导方针,动物伦理批准编号为IFR-CAAS20231205,审批机构为中国农业科学院饲料研究所。
本试验选取30只出雏时间和饲养管理相同的,并且体质健壮的21日龄雄性SPF白来航鸡,随机分为3组,每组10个重复,每个重复1只鸡,试验期为14 d。具体分组如表1所示。试验饲粮满足或者超过NRC(1994)和《鸡饲养标准》(NY/T 33—2004),饲粮组成及营养水平见表2。饲粮中干物质含量的测定参考GB/T 6435—2014的方法,粗蛋白质含量的测定参考GB/T 6432—2018的方法,钙含量的测定参考NY/T 3318—2018的方法。光照方案是16 h光照与8 h黑暗循环,环境温度是24 ℃,相对湿度控制在55%左右。
表1 试验处理与安排

Table 1 Experimental treatment and arrangement

组别
Groups		 21~30日龄
21 to 30 days of age		 31日龄
31 days of age		 32日龄
32 days of age		 33日龄
33 days of age		 34日龄
34 days of age		 35日龄
35 days of age
CON 正常饲喂 注射生理盐水 正常饲喂 注射生理盐水 正常饲喂 注射生理盐水
LPS 正常饲喂 注射LPS 正常饲喂 注射LPS 正常饲喂 注射LPS
B-L 正常饲喂+
灌服4 mL BTW		 注射LPS 正常饲喂+
灌服4 mL BTW		 注射LPS 正常饲喂+
灌服4 mL BTW		 注射LPS

LPS:脂多糖 lipopolysaccharide;BTW: 白头翁口服液 Baitouweng oral liquid。

鸡只按0.5 mg/kg BW腹膜内注射LPS[25];4 mL BTW是根据BTW说明书推荐剂量添加,生理盐水腹腔注射2 mL。

Chickens were injected with LPS intraperitoneally at 0.5 mg/kg BW[25]; 4 mL BTW was added according to the recommended dosage of BTW, 2 mL of normal saline was injected intraperitoneally.

表2 饲粮组成及营养水平(风干基础)

Table 2 Composition and nutrient levels of the diet (air-dry basis)

项目Items 含量Content
原料Ingredients/(g/kg)
玉米Corn 610.62
豆粕Soybean meal 336.00
石粉Limestone 18.00
磷酸盐Phosphate 12.00
植物油Vegetable oil 9.00
食盐Salt 4.00
预混料Premix1) 2.50
DL-蛋氨酸DL-methionine 3.70
L-赖氨酸L-lysine 3.50
L-苏氨酸L-threonine 0.68
合计Total 1 000.00
营养水平Nutrient levels/%2)
干物质Dry matter 88.300
粗蛋白质Crude protein 21.000
代谢能Metabolizable energy/(MJ/kg) 12.916
钙Calcium 1.050
有效磷Available phosphorus 0.500

1)预混料为每千克饲粮提供 Premix provided the following per kg of the diet : VA 10 000 IU,VD3 2 000 IU,VE 10 IU,VK3 2.5 mg,VB1 1 mg,VB2 6 mg,VB3 10 mg,VB5 40 mg,VB6 3 mg,VB11 0.3 mg,VB12 0.01 mg,生物素 biotin 0.12 mg,Cu(as copper sulfate)8 mg,Fe(as ferrous sulfate)80 mg,Mn(as manganese sulfate)60 mg,Zn(as zinc sulfate)40 mg,Se(as sodium selenite)0.15 mg,I(as potassium iodide)0.35 mg。

2)代谢能和有效磷为计算值,其他指标为测定值。代谢能和有效磷参考中国原料数据库(https://www.chinafeeddata.org.cn/admin/Login/index.html)计算。ME and AP were calculated values, while the others were measured values. ME and AP were calculated by referring to China Raw Material Database (https://www. chinafeeddata.org.cn/admin/Login/index.html).

1.4 腹泻指标

35日龄开始禁食之前,分别收集各试验组鸡的新鲜粪便,记录鲜重。置于65 ℃烘箱中烘干至恒重,记录风干重,计算鸡的粪便含水量。
粪便含水量=(鲜重-风干重)/鲜重。
根据腹泻等级评分表,在35日龄观察各组鸡腹泻情况,每只都根据表3进行评分。粪便含水量越高、腹泻等级评分越高,表示鸡只腹泻症状越严重[26]。
表3 腹泻等级评分表

Table 3 Grade scale of diarrhea

项目Item 0分0 point 1分1 point 2分2 point 3分3 point
粪便状态
Fecal state		 正常大便 发生轻度腹泻
且大便湿软		 发生中度腹泻且大便
稀塘,肛周有污迹		 发生严重腹泻且大便
呈水样,肛周污迹严重

1.5 样品分离

在35日龄时各组鸡禁食12 h后进行样品收集。首先,使用乙二胺四乙酸(EDTA)真空试管和无抗凝剂真空试管从鸡的翅静脉采集血液样本,后立即置于冰上。无抗凝剂真空试管收集到的血液样本进行25 ℃、3 000×g离心5 min后收集血清,并在-20 ℃保存。然后,鸡翅静脉采血后电晕,使肉鸡失去知觉,进行静脉注射氯化钾安乐死。最后,在中国农科院试验基地的无菌试验台进行人工屠宰。
对于鸡只器官(肝脏、脾脏、胸腺和法氏囊)的分离,使用手术剪小心摘除后剪去其表面的脂肪和系膜,使用滤纸吸去其表面血液,后使用电子天平称重,按照《家禽生产性能名词术语和计量统计方法》(NY/T 823—2004)的方法测定免疫器官指数[27]。
免疫器官指数(%)=(屠宰新鲜免疫器官重量/活鸡体重)×100。
对于回肠组织的分离,使用0.9%生理盐水轻柔冲洗回肠段,后剪切完好的回肠段2份,其中一份在液氮中速冻,随后保存于-80 ℃冰箱中,进行组织样生化指标分析;另一份使用pH 7.4的10%缓冲中性甲醛固定,进行组织形态学分析。

1.6 血常规和血清生化指标分析

使用全自动血细胞分析仪(Sysme XT-1800i,希森美康,中国)检测血液中红细胞数量(RBC)、白细胞数量(WBC)、中性粒细胞数量(GRA)、淋巴细胞数量(LYM)及血细胞比容(HCT)和血红蛋白(HGB)水平。使用全自动血液生化分析仪(AU640,奥林巴斯,日本)测定血清中丙氨酸氨基转移酶(ALT)和天冬氨酸氨基转移酶(AST)活性。使用上海酶联免疫生物技术有限公司的商用试剂盒和酶标仪(Multiskan SkyHigh,赛默飞世尔科技公司,美国)检测血清抗氧化和免疫指标。血清抗氧化指标包括丙二醛(MDA)、活性氧(ROS)、谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px)、一氧化氮(NO)、过氧化氢酶(CAT)、超氧化物歧化酶(SOD)含量或活性以及总抗氧化能力(T-AOC);血清免疫指标包括TNF-α、IL-1β、IL-4、IL-6和IL-10含量。

1.7 回肠组织样免疫指标分析

回肠组织样本首先使用磷酸盐缓冲溶液制作10%的肠道组织匀浆,后在温度为4 ℃、转速为1 843×g、时间为10 min条件下离心,制备组织匀浆上清液。使用上海酶联免疫生物技术有限公司的商用试剂盒和酶标仪(Multiskan SkyHigh,赛默飞世尔科技公司,美国)检测回肠组织TNF-α、IL-1β、IL-4、IL-6和IL-10的含量。

1.8 回肠组织形态学分析

回肠样本用75%、85%、95%和100%浓度递增的无水乙醇进行脱水,二甲苯(AR级)混合,石蜡包埋,用轮转式切片机制备5 μm厚的切片,然后对切片脱蜡清洗。处理好的回肠切片采用常规苏木精-伊红(H&E)染色,后用数码三目摄像显微镜进行40×放大倍率的图像采集,并测量绒毛高度和隐窝深度,然后计算绒毛高度/隐窝深度(V/C)。

1.9 统计分析

试验数据使用SPSS 26.0统计软件的one-way ANOVA程序进行单因素方差分析,当差异显著时,采用Duncan氏法进行多重比较,数据用平均值和均值标准误(SEM)表示,P<0.05表示差异显著。使用Orgin 2021软件对数据进行图表编辑处理。

2 结果与分析

2.1 LPS诱导SPF鸡氧化应激模型的建立

本研究将腹泻等级、粪便含水量、血清T-AOC、MDA和ROS含量作为LPS诱导SPF鸡氧化应激模型建立成功的评判指标。由表4可知,腹腔注射LPS导致LPS组鸡的腹泻等级评分、粪便含水量、血清MDA和ROS含量显著高于CON组(P<0.05),而血清T-AOC显著低于CON组(P<0.05)。这表明腹腔注射LPS降低了鸡机体抗氧化水平,机体出现显著的氧化应激反应,同时诱导鸡出现明显腹泻,鸡肠道健康可能受到侵扰。综上所述,本试验由LPS诱导的SPF鸡氧化应激模型建立成功。
表4 BTW对鸡腹泻等级评分、粪便状态和血清抗氧化活性的影响

Table 4 Effects of BTW on diarrhea grade score, fecal status and serum antioxidant activities of chicken (n=10)

项目
Items		 组别Groups SEM P值
P-value
CON LPS B-L
腹泻等级评分Diarrhea grade score 1.33a 3.33c 1.42a 0.251 <0.001
粪便含水量Fecal moisture content/% 19.66b 26.73c 16.66a 1.493 <0.001
总抗氧化能力T-AOC/(mmol Trolox/L) 0.09b 0.06a 0.08b 0.004 <0.001
丙二醛MDA/(nmol/mL) 6.34a 8.35b 6.53a 0.303 0.001
活性氧ROS/(pg/mL) 192.98a 255.57b 208.97a 9.553 0.003

同行数据肩标不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。下表同。

In the same row, values with different small letter superscripts mean significant difference (P<0.05). The same as below.

表4结果还展示了长期灌服BTW的B-L组鸡在LPS刺激后的指标变化,B-L组鸡腹泻等级评分、粪便含水量、血清MDA和ROS含量显著低于LPS组(P<0.05),而血清T-AOC显著高于LPS组(P<0.05)。B-L组鸡腹泻等级评分及血清抗氧化指标水平都保持在与CON组近似水平(P>0.05),且B-L组鸡粪便含水量显著低于CON组(P<0.05)。

2.2 BTW对氧化应激模型鸡回肠组织形态的影响

由表5可知,LPS组模型鸡回肠隐窝深度显著高于CON组和B-L组(P<0.05),V/C值显著低于CON组和B-L组(P<0.05)。B-L组与CON组之间的各项指标都无显著差异(P>0.05)。各组间的回肠绒毛高度都不存在显著差异(P>0.05)。各组模型鸡回肠黏膜组织切片如图1所示。
表5 BTW对鸡回肠组织形态的影响

Table 5 Effects of BTW on ileum morphology of chicken (n=10)

项目
Items		 组别Groups SEM P值
P-value
CON LPS B-L
绒毛高度Villus height/μm 770.80 681.94 699.48 19.729 0.185
隐窝深度Crypt depth/μm 116.66a 145.80b 111.13a 5.711 0.008
绒毛高度/隐窝深度V/C 6.78b 4.72a 6.36b 0.341 0.014
图1 鸡回肠黏膜组织切片

绒毛高度(黑色箭头)和隐窝深度(白色箭头)。比例尺=100 μm。

Fig.1 Ileum mucosa tissue slice of chicken

Villus height (black arrow) and crypt depth (white arrow). Bar=100 μm.

2.3 BTW对氧化应激模型鸡血常规指标的影响

由表6可知,与CON组对比,LPS的刺激显著升高了模型鸡血液WBC和GRA(P<0.05),显著降低了模型鸡血液LYM(P<0.05),对HGB水平、RBC、HCT无显著影响(P>0.05)。与LPS组对比,B-L组模型鸡血液HGB水平和RBC显著升高(P<0.05),而其余指标都无显著变化(P>0.05)。与CON组对比,B-L组模型鸡血液WBC、GRA、RBC及HCT显著升高(P<0.05),LYM显著降低(P<0.05),HGB水平无显著差异(P>0.05)。
表6 BTW对鸡血常规指标的影响

Table 6 Effects of BTW on routine blood indexes of chicken (n=10)

项目
Items		 组别Groups SEM P值
P-value
CON LPS B-L
白细胞数量WBC/(×109个/L) 104.43a 114.43b 113.50b 1.478 0.010
中性粒细胞数量GRA/(×109个/L) 32.43a 41.17b 41.53b 1.584 0.049
淋巴细胞数量LYM/(×109个/L) 60.70b 56.45a 56.31a 0.545 <0.001
血红蛋白HGB/(g/L) 127.33ab 119.00a 132.33b 2.317 0.037
红细胞数量RBC/(×109个/L) 220.33a 219.23a 245.67b 0.038 0.002
血细胞比容HCT/(L/L) 0.19a 0.21ab 0.23b 0.005 0.047

2.4 BTW对氧化应激模型鸡肝脏功能指标的影响

由表7可知,与CON组和B-L组对比,LPS刺激显著升高了LPS组模型鸡血清ALT、AST活性以及肝脏指数(P<0.05)。与CON组对比,B-L组模型的鸡血清ALT活性显著升高(P<0.05),血清AST活性和肝脏指数无显著差异(P>0.05)。
表7 BTW对鸡肝脏功能指标的影响

Table 7 Effects of BTW on liver function indexes of chicken (n=10)

项目
Items		 组别Groups SEM P值
P-value
CON LPS B-L
丙氨酸氨基转移酶ALT/(U/L) 61.80a 77.02c 72.42b 1.967 <0.001
天冬氨酸氨基转移酶AST/(U/L) 253.59a 409.35b 325.50a 20.975 <0.001
肝脏指数Liver index/% 2.28a 2.73b 2.48ab 0.076 0.028

2.5 BTW对氧化应激模型鸡免疫器官指数的影响

由表8可知,各组间胸腺指数差异不显著(P>0.05)。与CON组对比,LPS组的脾脏指数和法氏囊指数都显著升高(P<0.05)。与LPS组对比,B-L组模型鸡脾脏指数显著降低(P<0.05),法氏囊指数无显著变化(P>0.05)。B-L组模型鸡3个免疫器官指数与CON组相比略高,但不具有统计学意义(P>0.05)。
表8 BTW对鸡免疫器官指数的影响

Table 8 Effects of BTW on immune organ indexes of chicken (n=10) %

项目
Items		 组别Groups SEM P值
P-value
CON LPS B-L
脾脏指数Spleen index 0.21a 0.36b 0.27a 0.020 <0.001
胸腺指数Thymus index 0.82 0.90 0.83 0.033 0.547
法氏囊指数Bursa of Fabricius index 0.48a 0.72b 0.57ab 0.038 0.007

2.6 BTW对氧化应激模型鸡血清免疫指标的影响

由表9可知,与CON组对比,LPS组模型鸡血清促炎因子TNF-α、IL-1β和IL-6含量显著升高(P<0.05),血清抗炎因子IL-4和IL-10含量显著降低(P<0.05)。与LPS组对比,B-L组模型鸡血清促炎因子TNF-α、IL-1β和IL-6含量显著降低(P<0.05),血清抗炎因子IL-4和IL-10含量显著升高(P<0.05)。B-L组模型鸡血清细胞因子水平与CON组间无显著差异(P>0.05)。
表9 BTW对鸡血清免疫指标的影响

Table 9 Effects of BTW on serum immune indexes of chickens (n=10) pg/mL

项目
Items		 组别Groups SEM P值
P-value
CON LPS B-L
肿瘤坏死因-α TNF-α 41.89a 57.99b 47.08a 2.344 0.001
白细胞介素-1β IL-1β 405.93a 532.18b 427.17a 20.576 0.004
白细胞介素-6 IL-6 16.23a 22.36b 17.42a 0.850 <0.001
白细胞介素-4 IL-4 130.50b 86.01a 110.43b 6.281 0.001
白细胞介素-10 IL-10 68.73b 48.55a 63.03b 2.543 <0.001

2.7 BTW对氧化应激模型鸡回肠组织免疫指标的影响

由表10可知,与CON组对比,LPS组模型鸡回肠组织促炎因子TNF-α、IL-1β和IL-6含量显著升高(P<0.05),回肠组织抗炎因子IL-4和IL-10含量显著降低(P<0.05)。与LPS组对比,B-L组模型鸡回肠组织促炎因子TNF-α和IL-1β含量显著降低(P<0.05),回肠组织抗炎因子IL-4和IL-10含量显著升高(P<0.05)。然而B-L组与CON组对比,只有回肠组织促炎因子IL-1β含量仍显著高于CON组(P<0.05),其余指标之间均无统计学差异(P>0.05)。
表10 BTW对鸡回肠组织免疫指标的影响

Table 10 Effects of BTW on ileum immune indexes of chicken (n=10) pg/mL

项目
Items		 组别Groups SEM P值
P-value
CON LPS B-L
肿瘤坏死因-α TNF-α 34.53a 50.60b 39.97a 2.368 0.001
白细胞介素-1β IL-1β 348.07a 494.21c 401.21b 19.727 <0.001
白细胞介素-6 IL-6 12.12a 15.74b 13.29ab 0.610 0.013
白细胞介素-4 IL-4 113.54b 78.33a 103.17b 4.904 <0.001
白细胞介素-10 IL-10 61.53b 39.23a 53.64b 2.703 <0.001

2.8 BTW对氧化应激模型鸡血清抗氧化指标的影响

由表11可知,与CON组对比,LPS的刺激显著降低了LPS组模型鸡血清各项抗氧化指标水平(P<0.05)。灌服BTW后的B-L组鸡各项血清抗氧化指标水平都显著高于LPS组(P<0.05),并且将血清GSH-Px、SOD活性及NO含量维持在与CON组近似水平(P>0.05)。
表11 BTW对鸡血清抗氧化指标的影响

Table 11 Effects of BTW on serum antioxidant indexes of chicken (n=10)

项目
Items		 组别Groups SEM P值
P-value
CON LPS B-L
谷胱甘肽过氧化物酶GSH-Px/(U/mL) 124.28b 87.29a 112.02b 4.827 <0.001
过氧化氢酶CAT/(U/mL) 60.37c 39.79a 48.39b 2.567 <0.001
超氧化物歧化酶SOD/(U/mL) 348.19b 262.04a 313.39b 11.449 <0.001
一氧化氮NO/(nmoL/mL) 231.00b 149.46a 240.35b 11.084 <0.001

3 讨论

3.1 LPS诱导SPF鸡氧化应激模型的建立

LPS是引起机体炎症反应和氧化应激主要物质[28],可诱导家禽免疫系统和肠道结构损伤,同时也伴随着抗氧化稳态的破坏[29],导致家禽生产性能下降[30⇓-32]。Sun等[33]研究报道,LPS刺激引起了肉鸡机体氧化应激反应,显著升高了肉鸡血清ROS、MDA含量,影响了鸡肠道绒毛发育。Han等[34]和Zhao等[35]也报道指出,腹腔注射LPS可以诱导肉鸡机体出现氧化应激及炎症反应。王佳妮等[36]利用LPS诱导建立小鼠氧化应激模型,用来探究蛹虫草的功能特性。黄匀[37]也曾利用LPS刺激成功建立巨噬细胞氧化应激模型,因此结合以上研究案例,本试验设计利用腹腔注射LPS建立SPF鸡氧化应激模型,且本研究选用抗氧化活性的重要指标T-AOC及ROS、MDA含量以及粪便指标作为氧化应激模型建立成功的判定标准。龚番文等[38]报道指出利用LPS建立氧化应激模型会引起鸡体内抗氧化酶活性显著下降,血清MDA含量极显著升高,影响了鸡的肠道健康。本研究结果显示,与CON组对比,LPS组鸡群出现了水样粪便,鸡的腹泻等级评分、粪便含水量、血清ROS和MDA含量显著增加,而血清T-AOC显著降低。因此,本试验LPS诱导的SPF鸡氧化应激损伤模型建立成功。在此基础上给模型鸡口服BTW后,与LPS组对比,B-L组鸡腹泻等级评分、粪便含水量、血清中的ROS和MDA含量都显著降低,血清T-AOC显著升高。这些表明BTW有效抑制了模型鸡体内的氧化应激反应,提高了机体抗氧化能力,并且显著缓解了鸡群的腹泻症状。除此之外,本试验没有考虑过量的BTW对肉鸡的副作用,后续可继续研究BTW在肉鸡上的耐受性。

3.2 BTW对氧化应激模型鸡回肠组织形态的影响

肠道是家禽关键的营养消化和吸收场所,肠道健康是现代家禽生产中重要的控制因素。迄今为止,研究人员已尝试多种有效方案,以改善肠道健康[39]。肠道绒毛高度、隐窝深度和V/C值是重要的肠道组织形态学指标,常用来评估肠道组织结构发育状态。当机体受到病原体侵扰,肠道组织结构损伤时,肠道绒毛高度和V/C值将降低,隐窝深度会升高,最终导致肠道消化吸收功能降低[40]。本研究结果显示,LPS刺激显著升高了鸡的回肠隐窝深度,显著降低了V/C值,表明模型鸡在受到LPS刺激时肠道形态发育受到影响,功能性降低。而口服BTW的B-L组鸡V/C值显著高于LPS组,回肠隐窝深度显著低于LPS组,并与CON组鸡的回肠形态学指标保持近似水平。Xiao等[41]也有类似报道,在猪饲粮中添加300~500 mg/kg的白头翁复方制剂,结肠隐窝深度显著降低,绒毛高度显著升高,改善了断奶仔猪肠道微生物菌群结构和肠道形态,降低了断奶仔猪的腹泻率。因此,本研究证实了BTW在肉鸡生产中,有效抵御了LPS对肉鸡肠道的刺激,维护了模型鸡肠道黏膜的正常发育,这一结论似乎与BTW缓解了鸡的腹泻症状有关。Miao等[23]研究报道,BTW改善了由葡聚糖硫酸钠(DSS)诱导的小鼠结肠炎症状,恢复了小鼠肠道上皮屏障,可能与调节T细胞(Treg)与辅助性T细胞Th17(Th17)平衡有关。大胆猜测,本研究中BTW改善肉鸡肠道形态和腹泻症状的作用机制可能与肠道菌群和肠道组织细胞水平变化有关,值得后续去探究。

3.3 BTW对氧化应激模型鸡血常规指标的影响

血液是机体新陈代谢的基础,血液各组分含量的变化可以反映机体新陈代谢、组织器官机能和机体健康状态的变化[42-43]。本研究结果显示,LPS刺激导致LPS组模型鸡血液WBC、GRA显著升高,LYM显著降低,而服用BTW显著提高了模型鸡血液HGB水平和RBC,改善了模型鸡的血液组分。Zhong等[44]研究报道了类似的结果,LPS刺激会显著增加大鼠脾脏指数、血液WBC的数量和GRA占比,但LYM百分比、HGB水平显著下降。Liu等[45]研究报道,将白头翁水溶性多糖饲喂给肿瘤模型小鼠后,有效抑制了小鼠肿瘤的生长,缓解了小鼠外周血异常和贫血症状,改善了小鼠细胞和体液免疫,这与本研究结果是近似的,表明白头翁具有维持体内血液循环的作用,可能原因是LPS作为革兰氏阳性菌的抗原物质,激活了机体的免疫系统,BTW通过促进体内血液流动和提高机体运输氧气的能力,从而改善机体代谢能力。

3.4 BTW对氧化应激模型鸡肝脏功能指标和免疫器官发育的影响

血清ALT和AST活性是评估肝脏损伤的重要指标,其水平升高表明肝脏出现损伤。Wang等[46]使用LPS诱导小鼠肝炎模型,小鼠血清ALT和AST活性显著升高,小鼠肝脏损伤模型建立成功。本研究肝脏功能指标结果显示,LPS组模型鸡血清ALT、AST活性和肝脏指数显著高于CON组,而BTW的干预显著降低了模型鸡血清ALT和AST活性,并将模型鸡血清AST活性和肝脏指数维持在与CON组近似。这表明BTW抵御了LPS对肉鸡的肝脏损伤,并维持了肝脏的正常发育。免疫器官的发育状态与机体免疫力密切相关,家禽的免疫器官主要有胸腺、法氏囊、脾脏和其他外周淋巴组织。Shen等[18]报道了白头翁皂苷B4具有提升机体特异性免疫的作用,可以调节机体免疫器官发育和成熟,增强相关免疫分子的分泌和细胞活性。本研究模型鸡免疫器官指数结果与之相近,LPS刺激了机体免疫器官的发育,甚至水肿,导致LPS组模型鸡脾脏指数和法氏囊指数显著升高,而口服BTW的模型鸡脾脏指数显著降低,并且与CON组保持在近似水平,表明BTW维持了模型鸡免疫器官正常发育,抵御了LPS对免疫器官的侵扰。

3.5 BTW对氧化应激模型鸡免疫指标的影响

家禽受到LPS刺激损伤时,体内的炎症细胞会被激活,炎症细胞因子被释放,导致体内炎症细胞因子水平变化,促炎细胞因子水平升高[47]。Wei等[48]研究报道,摄入6.83 g/kg BTW显著改善了结肠炎模型小鼠的肠道组织损伤和临床症状,减少了促炎细胞因子IL-6、IL-1β和TNF-α的释放。这与本研究结果类似,LPS刺激显著升高了LPS组模型鸡血清和回肠组织中的促炎细胞因子TNF-α、IL-1β、IL-6含量,并显著降低了抗炎细胞因子IL-4和IL-10含量,然而口服BTW的B-L组模型鸡血清细胞炎症因子水平则完全逆转了这一现象。与此同时,B-L组模型鸡回肠组织中促炎细胞因子TNF-α、IL-1β含量也显著降低,抗炎细胞因子IL-4和IL-10含量显著提高。Kang等[49]研究报道了白头翁皂苷B4在小鼠体内发挥抗炎和免疫调节活性的机制,12.5~50 mg/kg白头翁皂苷B4通过抑制小鼠NF-κB通路的促炎反应,改善LPS诱导的小鼠肾脏和肺部炎症损伤。综上所述,本研究结果表明BTW可能通过激活TLR4/NF-κB信号通路,从而促进体内细胞炎症因子的释放,抵御LPS刺激引起的肉鸡肠道炎症反应,这与BTW可以促进机体排除体内积聚的热能和毒素,从而缓解慢性炎症这一作用类似。

3.6 BTW对氧化应激模型鸡血清抗氧化指标的影响

白头翁是BTW中一个主要成分,研究报道其药理活性包括抗菌、抗炎、抗氧化、抗肿瘤以及改善心血管的功效[50]。本研究结果显示,LPS刺激后导致机体氧化应激产生,血清中GSH-Px、CAT、SOD活性和NO的含量都显著降低,然而饲喂BTW后的B-L组血清抗氧化指标数据完全逆转了这一现象,并将血清GSH-Px、SOD活性和NO含量维持在与CON组相同水平,显著改善了模型鸡的抗氧化能力。由此可见,BTW的确具有良好的抗氧化活性,并且能在肉鸡生产中抵御LPS诱导的氧化应激反应,稳定机体氧化还原平衡。Bai等[51]研究报道了类似的结果,在饲粮中添加白头翁混合提取物可以提高麻鸭血清IgA、IgG含量和GSH-Px活性,改善了麻鸭机体免疫力和抗氧化活性。但BTW提高机体的抗氧化能力的机制不明确,目前研究太少,推测可能是通过调节胰岛素信号转导通路的应激活化JNK/IRS1/PI3K通路和Kelech样环氧氯丙烷相关蛋白1-核因子E2相关因子2-抗氧化反应元件(Keap1-Nrf2-ARE)信号通路[52]来调节肠道抗氧化酶及相关基因的表达,最终抵抗机体的氧化应激。

4 结论

本研究利用LPS成功建立了SPF鸡氧化应激模型,导致鸡群出现肠道炎症和机体氧化应激反应,后通过口服BTW,缓解LPS诱导的腹泻症状,改善其抗氧化活性和抗炎作用。BTW还抵抗了LPS对鸡回肠黏膜、肝脏和免疫器官的侵袭和损伤,维持回肠黏膜、肝脏和免疫器官的正常发育。综上所述,BTW作为一种中草药复方制剂,通过调节机体抗炎、抗氧化活性和组织器官发育,缓解了肉鸡的肠道炎症和氧化应激反应,但本试验没有考虑过量的BTW对肉鸡的副作用,后续可继续研究BTW在肉鸡上的耐受性。BTW在家禽“替抗”型饲料添加剂研究领域很有潜力,值得我们在畜牧领域进一步研究,因此未来也有计划将BTW的测试范围扩大到不同的畜禽类型中。

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