动物营养学报 >

2025 , Vol. 37 >Issue 3: 1904 - 1918

DOI: https://doi.org/10.12418/CJAN2025.161

研究论文

复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊生长性能及瘤胃上皮屏障和菌群的影响

  • 宁杰 , 1, 2 ,
  • 李薛强 1, 2 ,
  • 卢玉 1, 2 ,
  • 乌英嘎 1, 2 ,
  • 崔莹 3 ,
  • 陈灰 , 1, 2, * ,
  • 刘大程 , 1, 2, *
展开
  • 1 内蒙古农业大学兽医学院,呼和浩特 010018
  • 2 农业农村部动物疾病临床诊疗技术重点实验室,呼和浩特 010018
  • 3 赤峰市动物疫病预防控制中心,赤峰 024000
*陈 灰,讲师,E-mail: ;
刘大程,教授,博士生导师,E-mail:

宁 杰(2000—),男,内蒙古呼和浩特人,硕士研究生,研究方向为兽医微生物学与免疫学。E-mail:

Copy editor: 田艳明

收稿日期: 2024-08-09

  网络出版日期: 2025-03-13

基金资助

国家自然科学基金项目(32060774)

内蒙古自治区科技计划项目(2020GG0036)

内蒙古自治区科技计划项目(2022YFDZ0051)

内蒙古农业大学青年教师科研能力提升专项(BR220133)

内蒙古自治区直属高校基本科研业务项目(BR22-11-17)

收起

Effects of Compound Yeast Culture and β-Glucan on Growth Performance and Rumen Epithelial Barrier and Microbiota of Lambs

  • NING Jie , 1, 2 ,
  • LI Xueqiang 1, 2 ,
  • LU Yu 1, 2 ,
  • WU Yingga 1, 2 ,
  • CUI Ying 3 ,
  • CHEN Hui , 1, 2, * ,
  • LIU Dacheng , 1, 2, *
Expand
  • 1 College of Veterinary Medicine, Inner Mongolia Agricultural University, Hohhot 010018, China
  • 2 Key Laboratory of Clinical Diagnosis and Treatment of Animal Diseases, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Hohhot 010018, China
  • 3 Chifeng Animal Disease Prevention and Control Center, Chifeng 024000, China
*CHEN Hui, lecturer, E-mail: ;
LIU Dacheng, professor, E-mail:

Received date: 2024-08-09

  Online published: 2025-03-13

Fold

摘要

本试验旨在探究复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊生长性能及瘤胃上皮屏障和菌群的影响。选取90只健康、体重相近的50日龄绵羊公羔,随机分为3组,每组5个重复,每个重复6只羊。对照组(Con组)饲喂基础饲粮,复合酵母培养物组(S1组)饲喂在基础饲粮中添加50 g/kg复合酵母培养物的饲粮,β-葡聚糖组(S2组)饲喂在基础饲粮的基础上添加2 g/kg酵母β-葡聚糖的饲粮。预试期7 d,正试期60 d。结果表明: 1)第1~30天,与S2组相比,S1组羔羊平均日增重显著提高(P<0.05);第31~60天,与Con组相比,S1组平均日增重显著提高(P<0.05)。2)与Con组相比,S1组和S2组羔羊瘤胃乳头宽度和表面积均显著提高(P<0.05),S1组瘤胃乳头长度显著提高(P<0.05)。3)与Con组相比,S1组羔羊瘤胃上皮封闭蛋白-1(claudin-1)、封闭蛋白-4(claudin-4)、闭合蛋白(occludin)和闭锁小带蛋白-1(ZO-1)mRNA相对表达量均极显著提高(P<0.01),S2组瘤胃上皮occludin mRNA相对表达量极显著提高(P<0.01)。4)与Con组相比,S1组和S2组羔羊瘤胃菌群Shannon指数和Simpson指数显著或极显著降低(P<0.05或P<0.01)。与Con组相比,S1组瘤胃琥珀酸弧菌科UCG-001(Succinivibrionaceae_UCG-001)相对丰度极显著提高(P<0.01),S2组瘤胃琼脂杆菌属(Agathobacter)相对丰度极显著提高(P<0.01),S1组和S2组密螺旋体属(Treponema)、普雷沃氏菌科UCG-001(Prevotellaceae_UCG-001)和理研菌科RC9肠道群(Rikenellaceae_RC9_gut_group)相对丰度显著或极显著降低(P<0.05或P<0.01)。5)Spearman相关性分析结果表明,瘤胃上皮claudin-1 mRNA相对表达量与瘤胃琥珀酸弧菌科UCG-001相对丰度呈显著正相关(P<0.05),与瘤胃普雷沃氏菌科UCG-001、密螺旋体属和理研菌科RC9肠道群相对丰度呈显著负相关(P<0.05);瘤胃上皮occludin和ZO-1 mRNA相对表达量与瘤胃普雷沃氏菌科UCG-001相对丰度呈极显著负相关(P<0.01)。综上所述,饲粮中添加复合酵母培养物能够提高羔羊平均日增重,促进瘤胃上皮生长发育和紧密连接蛋白表达,并通过调节瘤胃特定菌群相对丰度来调控瘤胃上皮紧密连接蛋白表达,从而增强瘤胃上皮屏障功能,其效果优于β-葡聚糖。

关键词： 复合酵母培养物; β-葡聚糖; 羔羊; 生长性能; 瘤胃上皮屏障; 瘤胃菌群

本文引用格式

宁杰 , 李薛强 , 卢玉 , 乌英嘎 , 崔莹 , 陈灰 , 刘大程 . 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊生长性能及瘤胃上皮屏障和菌群的影响[J]. 动物营养学报, 2025 , 37(3) : 1904 -1918 . DOI: 10.12418/CJAN2025.161

Abstract

This experiment was conducted to investigate the effects of compound yeast culture and β-glucan on growth performance and rumen epithelial barrier and microbiota of lambs. A total of 90 healthy 50-day-old male lambs with similar body weight were randomly divided into 3 groups with 5 replicates per group and 6 sheep per replicate. Sheep in the control group (Con group) were fed a basal diet, those in the compound yeast culture group (S1 group) were fed the diet supplemented with 50 g/kg compound yeast culture in the basal diet, and those in the β-glucan group (S2 group) were fed the basal diet supplemented with 2 g/kg yeast β-glucan. The pre-trial period lasted for 7 days and the experimental period lasted for 60 days. The results showed as follows: 1) from days 1 to 30, compared with S2 group, the average daily gain of lambs in S1 group was significantly increased (P<0.05); from days 31 to 60, compared with Con group, the average daily gain in S1 group was significantly increased (P<0.05). 2) Compared with Con group, the rumen papilla width and surface area of lambs in S1 and S2 groups were significantly increased (P<0.05), and the rumen papilla length in S1 group was significantly increased (P<0.05). 3) Compared with Con group, the mRNA relative expression levels of claudin-1, claudin-4, occludin and zonula occludens-1 (ZO-1) in rumen epithelium of lambs in S1 group were extremely significantly increased (P<0.01), the occludin mRNA relative expression level in rumen epithelium in S2 group was extremely significantly increased (P<0.01). 4) Compared with Con group, the Shannon index and Simpson index of rumen microbiota of lambs in S1 and S2 groups were significantly or extremely significantly decreased (P<0.05 or P<0.01). Compared with Con group, the Succinivibrionaceae_UCG-001 relative abundance in rumen in S1 group was extremely significantly increased (P<0.01), the Agathobacter relative abundance in rumen in S2 group was extremely significantly increased (P<0.01), and the relative abundances of Treponema, Prevotellaceae_UCG-001 and Rikenellaceae_RC9_gut_group in S1 and S2 groups were significantly or extremely significantly decreased (P<0.05 or P<0.01). 5) Spearman correlation analysis showed that the claudin-1 mRNA relative expression level in rumen epithelium was significantly positively correlated with the Succinivibrionaceae_UCG-001 relative abundance in rumen (P<0.05), and significantly negatively correlated with the relative abundances of Prevotellaceae_UCG-001, Treponema and Rikenellaceae_RC9_gut_group (P<0.05); the mRNA relative expression levels of occludin and ZO-1 in rumen epithelium were extremely significantly negatively correlated with the Prevotellaceae_UCG-001 relative abundance in rumen (P<0.01). In conclusion, dietary compound yeast culture can increase the average daily gain of lambs, promote the growth and development of rumen epithelium and the tight junction protein expression, and regulate the tight junction protein expression in rumen epithelium by regulating the relative abundances of specific bacteria in rumen, thus enhancing the rumen epithelial barrier function, which is better than β-glucan.

Key words： compound yeast culture; β-glucan; lambs; growth performance; rumen epithelial barrier; rumen microbiota

瘤胃作为反刍动物独特的消化器官,其消化功能主要是通过宿主与瘤胃微生物之间的相互作用来实现的[1]。瘤胃微生物能够将饲粮中的纤维素、半纤维素等难以直接消化的物质转化为动物可利用的营养物质,如脂肪酸、肽类、氨基酸及维生素等,从而促进动物的生长[2]。瘤胃上皮作为瘤胃的第一道物理屏障,可以有效阻止炎性因子、毒素和病原体等进入瘤胃内部[3]。因此,调控瘤胃生长发育对于提高反刍动物的生产性能和健康水平具有重要意义。在肉羊集约化养殖生产中,主要通过早期补饲、饲养管理及遗传育种等手段来改善羔羊瘤胃的生长发育。研究表明,饲粮添加酵母益生菌和酵母类产品能够稳定瘤胃内环境,提高反刍动物营养物质消化率,并能有效缓解腹泻[4]。其中,酵母培养物作为一种新型的微生态制剂,在调节瘤胃菌群结构、改善瘤胃内环境、促进瘤胃发酵等方面具有积极功效[5]。同时,酵母培养物可以有效减少瘤胃中乳酸的积累,从而提高瘤胃pH,同时降低瘤胃渗透压,具有缓解瘤胃酸中毒的潜力[6]。本课题组前期研制了一种新型微生态制剂——复合酵母培养物,其主效成分包括β-葡聚糖、甘露聚糖、多肽、氨基酸和有机酸等5种营养活性物质。β-葡聚糖作为一种酵母多糖,具有调节免疫应答、促进胃肠道健康和抗炎等多种生物学功能[7]。本课题组前期研究发现,复合酵母培养物与β-葡聚糖具有提高肉羊采食量和日增重,降低料重比的作用[8-9]。此外,复合酵母培养物能够提高瘤胃产气量以及总挥发性脂肪酸、氨态氮和菌体蛋白含量,从而改善瘤胃发酵功能[10]。因此,在前期研究基础上,本试验旨在进一步通过比较分析复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃上皮屏障功能和菌群影响的差异,以期为复合酵母培养物在羔羊养殖生产中的应用提供依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料

复合酵母培养物制作方法参考本课题组前期研究成果[11],其有效成分及含量如下:甘露聚糖含量≥0.34 mg/g,β-葡聚糖含量≥0.55 mg/g,多肽含量≥1.36 mg/g,有机酸含量≥1.48 mg/g,活菌数≥5×108 CFU/g。酵母β-葡聚糖为市售产品,其中β-葡聚糖含量为85%。

1.2 试验设计和饲粮

动物试验在内蒙古巴彦淖尔市某牧场进行,所有动物试验均按照内蒙古农业大学科学研究与学术伦理道德专门委员会批准的实验规范和标准进行(批准号:2020009)。选取90只健康、体重相近的50日龄绵羊公羔,随机分为3组,每组5个重复,每个重复6只羊。对照组(Con组)饲喂基础饲粮,复合酵母培养物组(S1组)饲喂在基础饲粮中添加50 g/kg复合酵母培养物的饲粮,β-葡聚糖组(S2组)饲喂在基础饲粮的基础上添加2 g/kg酵母β-葡聚糖的饲粮。复合酵母培养物添加量由本课题组前期饲喂结果[8-9]确定,酵母β-葡聚糖添加量根据产品说明书进行确定。预试期7 d,正试期60 d。
试验期间,分别于每天05:00和18:00进行饲喂,羔羊自由采食和饮水。羔羊基础饲粮参照《肉羊饲养标准》(NY/T 816—2021)进行配制,各组饲粮组成及营养水平见表1。饲粮消化能根据《肉羊饲养标准》(NY/T 816—2021)进行计算,营养水平中干物质(DM)、粗蛋白质(CP)、中性洗涤纤维(NDF)、酸性洗涤纤维(ADF)、钙和磷含量分别参照GB/T 6435—2014、GB/T 6432—2018、GB/T 20806—2022、NY/T 1459—2022、GB/T 6436—2018和GB/T 6437—2018方法进行测定。
表1 饲粮组成及营养水平(风干基础)

Table 1 Composition and nutrient levels of diets (air-dry basis) %

项目Items Con组Con group S1组S1 group S2组S2 group
原料Ingredients
玉米Corn 26.00 26.00 26.00
豆粕Soybean meal 8.00 6.00 8.00
胚芽粕Germ meal 9.00 8.00 9.00
棉籽粕Cottonseed meal 7.00 7.00 7.00
葵仁粕Sunflower seed meal 2.00 2.00 2.00
小麦麸Wheat bran 5.00 3.00 5.00
花生秧Peanut vine 16.00 16.00 16.00
苜蓿草粉Alfalfa meal 16.50 16.50 16.50
玉米秸秆Corn stalk 8.00 8.00 8.00
石粉Limestone 0.70 0.70 0.70
氯化钠NaCl 0.50 0.50 0.50
磷酸氢钙CaHPO4 0.50 0.50 0.50
预混料Premix1) 0.80 0.80 0.80
复合酵母培养物Compound yeast culture 5.00
合计Total 100.00 100.00 100.00
营养水平Nutrient levels2)
消化能DE/(MJ/kg) 10.79 10.69 10.79
干物质DM 89.79 89.72 89.79
粗蛋白质CP 15.64 15.29 15.64
酸性洗涤纤维ADF 21.84 22.28 21.84
中性洗涤纤维NDF 34.19 34.72 34.19
钙Ca 1.29 1.30 1.29
磷P 0.51 0.48 0.51

1)预混料为每千克饲粮提供 The premix provided the following per kg of diets:Fe 50 mg,Cu 10 mg,Zn 40 mg,Mn 45 mg,烟酸 nicotinic acid 60 mg,I 0.6 mg,Se 0.2 mg,VA 2 400 IU,VD 1 200 IU,VE 40 IU,Ca≥300 mg,P≥20 mg,Co 20 mg。

2)消化能为计算值,其余营养水平为实测值。DE was a calculated value, while the other nutrient levels were measured values.

1.3 测定指标及方法

1.3.1 生长性能

试验期间,每天对投料量和剩料量进行精确称量,计算羔羊平均日采食量(ADFI);在正试期第1、30和60天晨饲前对试验羊进行空腹称重,计算各阶段平均体重和平均日增重(ADG)。相关指标计算公式如下:
平均日采食量(kg/d)=(投料量-剩料量)/试验羊只数;
平均日增重(g/d)=(末重-初重)/试验天数。

1.3.2 瘤胃上皮参数

试验结束后,每组随机选择7只羊进行屠宰,采集新鲜瘤胃组织裁剪成1.0 cm2的块状,用4%(质量体积分数)多聚甲醛溶液固定,然后进行脱水、漂洗、石蜡包埋、切片和染色处理[12],最后采用光学显微镜观察瘤胃乳头形态。
取1.0 cm2瘤胃上皮组织,记录乳头总数(n);采用游标卡尺测量在四角及中间部分随机选取的15个瘤胃乳头长度和宽度,单个乳头面积(Si,mm2)=长度×宽度×2,单位面积的瘤胃上皮乳头表面积(S,mm2/cm2)=ΣSi/15×n[13]。
另取10 g瘤胃组织装入5 mL冻存管中,放入液氮中速冻后保存于-80 ℃待测。

1.3.3 瘤胃上皮紧密连接蛋白mRNA相对表达量

按照RNA-easy Isolation Reagent试剂盒(R711)说明书提取瘤胃上皮组织总RNA,采用HiScript® Ⅲ RT SuperMix for qPCR(R323)进行逆转录合成cDNA,并采用ChamQ Universal SYBR qPCR Master Mix(Q711)进行实时荧光定量PCR(RT-qPCR),试剂盒购自南京诺唯赞生物科技股份有限公司。引物由生工生物工程(上海)股份有限公司合成,基因引物序列见表2。
表2 基因引物序列

Table 2 Primer sequences of genes

基因
Genes		 引物序列
Primer sequences (5'—3')		 片段长度
Fragment length/bp
甘油醛-3-磷酸脱氢酶
GADPH		 F:GGCGTGAACCACGAGAAGTA
R:GGCGTGGACAGTGGTCATAA		 110
封闭蛋白-1
Claudin-1		 F:CCCGGTCAATGCCAGGTATG
R:TTGTTTTCCGGGGACAGGAG		 133
封闭蛋白-4
Claudin-4		 F:TCTACAACCCCCTGGTAGCC
R:GAGTAGGGCTTGTTGTTGCG		 150
闭合蛋白
Occludin		 F:GGCCTCTGGGTCTCTCTACA
R:TACAATGGCAATGGCCTCCT		 212
闭锁小带蛋白-1
ZO-1		 F:CCAGACACTCTCCACAGCAG
R:TACACAGGCTTTGGCTCTGG		 250

1.3.4 瘤胃微生物16S rRNA测序

采用MagPure Soil DNA LQ Kit试剂盒(Magen,中国)对采集的瘤胃液样品进行DNA抽提,然后采用NanoDrop2000分光光度计(Thermo Fisher Scientific,美国)测定DNA浓度,并采用1%琼脂糖凝胶电泳法检测其完整性。选用合格的DNA样品作为模板,以16S rRNA基因V3~V4可变区343F和798R为引物进行扩增,PCR产物使用2%琼脂糖凝胶电泳检测合格后,由上海欧易生物医学科技有限公司利用Illumina MiSeq6000平台进行高通量测序。
测序原始数据首先经过Cutadapt软件处理,对raw data序列进行剪切并去除引物序列,随后运用DADA2,将合格的双端raw data按照QIIME 2(2020.11)默认参数进行质量筛选、降噪、序列拼接及嵌合体去除等质量控制步骤,最终生成代表序列及相应的扩增子序列变异(ASV)丰度表格。利用QIIME 2软件包提取每个ASV的代表序列,并将它们与Silva数据库(version 138)进行比对注释,该过程采用q2-feature-classifier插件的默认参数执行。相关性分析利用上海欧易生物医学科技有限公司官网(https://www.oebiotech.com/)的云平台工具进行。

1.4 数据统计分析

16S rRNA测序数据统计分析参照上海欧易生物医学科技有限公司官网说明进行;其他数据采用SPSS 25.0软件进行单因素方差分析,并进行Duncan氏法多重比较;紧密连接蛋白mRNA相对表达量数据采用GraphPad Prism 9.5软件作图。试验结果数据以“平均值±标准差”形式表示,P<0.05表示差异显著,P<0.01表示差异极显著。

2 结果与分析

2.1 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊生长性能的影响

由表3可知,与Con组相比,S1组和S2组羔羊第1~30天和第31~60天的平均日采食量无显著差异(P>0.05),且3组间第1、30和60天的平均体重也无显著差异(P>0.05)。第1~30天,S1组平均日增重最高,较S2组提高了8.66%(P<0.05);第31~60天,与Con组相比,S1组平均日增重显著提高(P<0.05);第1~60天,各组间平均日增重无显著差异(P>0.05)。
表3 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊生长性能的影响

Table 3 Effects of compound yeast culture and β-glucan on growth performance of lambs

项目
Items		 时间
Time		 Con组
Con group		 S1组
S1 group		 S2组
S2 group		 P值
P-value
平均日采食量
ADFI/(kg/d)		 第1~30天Days 1 to 30 0.83±0.12 0.82±0.15 0.82±0.14 0.998
第31~60天Days 31 to 60 1.40±0.16 1.41±0.15 1.40±0.18 0.995
平均体重
ABW/kg		 第1天Day 1 12.60±1.05 12.57±0.99 12.58±1.10 0.990
第30天Day 30 20.24±1.07 20.36±1.18 19.75±1.15 0.435
第60天Day 60 31.30±1.09 32.14±1.29 30.95±1.31 0.310
平均日增重
ADG/(g/d)		 第1~30天Days 1 to 30 254.30±9.55a 259.61±11.15a 238.92±12.21b 0.004
第31~60天Days 31 to 60 367.52±13.65b 391.35±15.54a 372.95±10.32b 0.030
第1~60天Days 1 to 60 310.30±23.14 325.94±20.50 305.60±14.32 0.812

同行数据肩标不同小写字母表示差异显著(P<0.05),相同小写字母或无字母表示差异不显著(P>0.05)。下表同。

In the same row, values with different small letter superscripts mean significant difference (P<0.05), while with the same small letter or no letter superscripts mean no significant difference (P>0.05). The same as below.

2.2 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃上皮生长发育的影响

如图1所示,Con组羔羊的瘤胃乳头较短并且有脱落的迹象,S1组和S2组瘤胃乳头较长且较完整。由表4可知,与Con组相比,S1组和S2组羔羊瘤胃乳头宽度和表面积均显著提高(P<0.05),S1组瘤胃乳头长度显著提高(P<0.05);与S2组相比,S1组瘤胃乳头长度显著提高(P<0.05);3组间瘤胃乳头密度无显著差异(P>0.05)。
图1 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃上皮组织形态的影响

A:Con组 Con group;B:S1组 S1 group;C:S2组 S2 group。

Fig.1 Effects of compound yeast culture and β-glucan on morphology of rumen epithelial tissue of lambs

表4 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃上皮参数的影响

Table 4 Effects of compound yeast culture and β-glucan on rumen epithelial parameters of lambs

项目
Items		 Con组
Con group		 S1组
S1 group		 S2组
S2 group		 P值
P-value
乳头长度Papilla length/mm 2.38±0.28b 2.82±0.34a 2.40±0.25b 0.006
乳头宽度Papilla width/mm 0.40±0.04b 0.53±0.06a 0.50±0.13a 0.035
乳头密度Papilla density/(个/cm2) 75.30±6.02 80.65±9.63 78.23±7.54 0.598
乳头表面积Papilla surface area/(mm2/cm2) 130.55±35.65b 201.25±46.32a 180.74±30.51a 0.025

2.3 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃上皮紧密连接蛋白mRNA相对表达量的影响

由图2可知,与Con组相比,S1组羔羊瘤胃上皮封闭蛋白-1(claudin-1)、封闭蛋白-4(claudin-4)、闭合蛋白(occludin)和闭锁小带蛋白-1(ZO-1)mRNA相对表达量均极显著提高(P<0.01),S2组瘤胃上皮occludin mRNA相对表达量极显著提高(P<0.01);与S2组相比,S1组瘤胃上皮claudin-1和claudin-4 mRNA相对表达量极显著提高(P<0.01),瘤胃上皮ZO-1 mRNA相对表达量显著提高(P<0.05)。
图2 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃上皮紧密连接蛋白mRNA相对表达量的影响

数据柱标记*表示差异显著(P<0.05),标记**(P<0.01)、***(P<0.001)和****(P<0.000 1)表示差异极显著。图4、图7和图9同。

Fig.2 Effects of compound yeast culture and β-glucan on mRNA relative expression level of tight junction protein in rumen epithelium of lambs

Value columns marked with * mean significant difference (P<0.05), and with ** (P<0.01), *** (P<0.001) and **** (P<0.000 1) mean extremely significant difference. The same as Fig.4, Fig.7 and Fig.9.

2.4 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃菌群的影响

2.4.1 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃菌群组成的影响

如图3所示,3组羔羊瘤胃液样本共得到1 391个ASV,其中Con组、S1组和S2组分别包含891、509和633个ASV;3组共有227个ASV,占ASV总数的16%;3组独有的ASV数量分别为527、271和178个,分别占ASV总数的38%、19%和13%。
图3 羔羊瘤胃菌群韦恩图

Fig.3 Venn diagram of rumen microbiota of lambs

2.4.2 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃菌群alpha多样性的影响

由图4可知,3组羔羊瘤胃菌群的测序覆盖率均在99.85%以上。与Con组相比,S1组Shannon指数和Simpson指数极显著降低(P<0.01);S2组Shannon指数极显著降低(P<0.01),Simpson指数显著降低(P<0.05)。3组间Chao1指数差异不显著(P>0.05)。
图4 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃菌群alpha多样性的影响

Fig.4 Effects of compound yeast culture and β-glucan on alpha diversity of rumen microbiota of lambs

2.4.3 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃菌群beta多样性的影响

如图5所示,主坐标分析结果表明,各组羔羊瘤胃菌群分布相对集中,且各组空间距离较远。
图5 羔羊瘤胃菌群主坐标分析

Fig.5 PCoA diagram of rumen microbiota of lambs

2.4.4 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃菌群在门水平上相对丰度的影响

如图6所示,3组羔羊瘤胃菌群的优势菌门均为拟杆菌门(Bacteroidota)、厚壁菌门(Firmicutes)和变形菌门(Proteobacteria),但所占比例有所不同。如图7所示,与Con组相比,S1组拟杆菌门和弯曲杆菌门(Campilobacterota)相对丰度显著降低(P<0.05),脱硫杆菌门(Desulfobacteriota)相对丰度极显著降低(P<0.01),变形菌门相对丰度显著提高(P<0.05);S2组弯曲杆菌门和脱硫杆菌门相对丰度极显著降低(P<0.01)。与S2组相比,S1组厚壁菌门相对丰度显著降低(P<0.05)。
图6 羔羊瘤胃菌群在门水平上相对丰度

Fig.6 Relative abundances of rumen microbiota of lambs at phylum level

图7 羔羊瘤胃差异菌群在门水平上相对丰度

Fig.7 Relative abundances of rumen differential microbiota of lambs at phylum level

2.4.5 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃菌群在属水平上相对丰度的影响

如图8所示,在属水平上,各组羔羊瘤胃菌群的优势菌属均为普雷沃氏菌属(Prevotella),且3组间普雷沃氏菌属相对丰度无明显差异。如图9所示,与Con组相比,S1组琥珀酸弧菌科UCG-001(Succinivibrionaceae_UCG-001)相对丰度极显著提高(P<0.01);S2组琼脂杆菌属(Agathobacter)相对丰度极显著提高(P<0.01);S1组和S2组密螺旋体属(Treponema)、普雷沃氏菌科UCG-001(Prevotellaceae_UCG-001)和理研菌科RC9肠道群(Rikenellaceae_RC9_gut_group)相对丰度显著或极显著降低(P<0.05或P<0.01)。与S2组相比,S1组琥珀酸弧菌科UCG-001相对丰度极显著提高(P<0.01),毛螺菌科NK3A20群(Lachnospiraceae_NK3A20_group)相对丰度显著提高(P<0.05),而琼脂杆菌属相对丰度显著降低(P<0.05)。
图8 羔羊瘤胃菌群在属水平上相对丰度

Fig.8 Relative abundances of rumen microbiota of lambs at genus level

图9 羔羊瘤胃差异菌群在门水平上相对丰度

Fig.9 Relative abundances of rumen differential microbiota of lambs at genus level

2.5 羔羊瘤胃上皮紧密连接蛋白mRNA相对表达量与瘤胃菌群相关性分析

如图10所示,Spearman相关性分析结果显示,羔羊瘤胃上皮claudin-4 mRNA相对表达量与瘤胃琼脂杆菌属相对丰度呈极显著负相关(P<0.01);瘤胃上皮claudin-1 mRNA相对表达量与瘤胃琥珀酸弧菌科UCG-001相对丰度呈显著正相关(P<0.05),与瘤胃普雷沃氏菌科UCG-001、Muribaculaceae、密螺旋体属和理研菌科RC9肠道群相对丰度呈显著负相关(P<0.05);瘤胃上皮occludin和ZO-1 mRNA相对表达量与瘤胃普雷沃氏菌科UCG-001、Muribaculaceae和瘤胃球菌属(Ruminococcus)相对丰度呈显著或极显著负相关(P<0.05或P<0.01)。
图10 羔羊瘤胃上皮紧密连接蛋白mRNA相对表达量与瘤胃菌群相关性分析

*表示显著相关(P<0.05),**(P<0.01)和***(P<0.001)表示极显著相关。

Fig.10 Correlation analysis between mRNA relative expression level of tight junction protein in rumen epithelium and rumen microbiota of lambs

* indicated significant correlation (P<0.05), and ** (P<0.01) and *** (P<0.001) indicated extremely significant correlation.

3 讨论

3.1 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊生长性能的影响

本试验中,选用50日龄、平均体重为12.60 kg的羔羊进行育肥确实带来一些挑战,主要是因为相比羔羊育肥试验中常用的3月龄、20~25 kg的羔羊来说,本试验羔羊日龄更小、体重更轻,且其消化系统尚未完全发育成熟,加上运输应激,即使饲喂复合酵母培养物等营养活性物质,动物也需要一定的时间进行适应和缓解[14]。因此,本试验在饲粮添加复合酵母培养物和β-葡聚糖后,羔羊在采食量与体重2方面均未表现出显著变化;不过,随着试验的进行,饲粮中添加复合酵母培养物显著提高羔羊平均日增重,而饲粮添加β-葡聚糖对羔羊平均日增重无显著影响。一方面,复合酵母培养物含有的甘露聚糖和葡聚糖等营养活性物质经过瘤胃后仍可以保留生物活性,发挥稳定瘤胃内环境的作用,促进瘤胃发酵,从而提高饲料转化率[15];同时,复合酵母培养物能够改善瘤胃微生物稳态,刺激某些有益菌的生长,从而促进动物生长[16]。另一方面,复合酵母培养物中的代谢产物可为瘤胃微生物的生长提供丰富的营养底物,促进乳酸利用菌的生长,从而加强瘤胃对酸的吸收能力[17]。

3.2 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃上皮生长发育的影响

生长发育良好的瘤胃上皮是反刍动物具有高营养吸收效率和瘤胃屏障能力的基础。瘤胃上皮的生长发育状况主要通过瘤胃上皮参数(瘤胃乳头长度、宽度、密度和表面积)来评价。其中,瘤胃乳头长度是评估瘤胃发育的最重要指标,其次是乳头宽度、密度和表面积等[18]。前期研究发现,饲喂添加复合酵母培养物饲粮的羔羊瘤胃乳头较长且较致密,而对照组羔羊瘤胃乳头较短且较稀疏,甚至出现乳头脱落的现象[8]。Xiao等[19]研究表明,饲粮中添加2%酵母培养物能显著提高犊牛瘤胃乳头长度、宽度以及黏膜厚度。本试验发现,饲粮中添加复合酵母培养物能够显著提高羔羊瘤胃乳头长度、宽度及表面积,说明复合酵母培养物能够促进瘤胃上皮生长发育。复合酵母培养物对瘤胃上皮生长发育的改善可能与其对瘤胃菌群的调节有关,也可能与酵母多糖能阻止内毒素经瘤胃上皮进入血液有关,其具体机制需进一步研究。饲粮添加β-葡聚糖虽然对瘤胃乳头长度无显著影响,但显著提高了瘤胃乳头宽度和表面积,这表明β-葡聚糖对瘤胃生长发育也具有一定的积极作用。此外,复合酵母培养物对羔羊瘤胃乳头长度的促进作用优于β-葡聚糖,一方面是由于复合酵母培养物中富含β-葡聚糖、甘露聚糖和氨基酸等营养活性物质,另一方面是其中含有的酵母菌作为益生菌可以调节瘤胃微生态平衡,从而促进瘤胃上皮生长发育。

3.3 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃上皮紧密连接蛋白mRNA相对表达量的影响

瘤胃上皮屏障主要由上皮细胞间的紧密连接构成,其不仅能够保护瘤胃免受外界有害物质的侵袭,还参与维持瘤胃内环境的稳定,对维持反刍动物的瘤胃健康和生产性能具有重要意义。紧密连接蛋白在维持瘤胃上皮屏障功能中起着关键作用,其基因表达水平与瘤胃上皮屏障的功能密切相关[20]。研究发现,亚急性瘤胃酸中毒会导致瘤胃claudin-1、claudin-4、occludin和ZO-1表达量降低,进而导致瘤胃屏障功能受损[21]。研究报道,饲粮中添加酵母培养物可以通过提高瘤胃上皮乳头长度和修复瘤胃上皮损伤来改善瘤胃上皮屏障功能[18]。本试验发现,饲粮中添加复合酵母培养物可以极显著提高羔羊瘤胃上皮紧密连接蛋白claudin-1、claudin-4、occludin和ZO-1 mRNA相对表达量,表明复合酵母培养物能够通过提高羔羊瘤胃上皮中紧密连接蛋白的表达来增强瘤胃上皮屏障功能;而饲粮添加β-葡聚糖只提高羔羊瘤胃上皮occludin mRNA相对表达量,这表明复合酵母培养物对瘤胃上皮紧密连接蛋白表达的提升效果优于β-葡聚糖,尤其是对claudin-1、claudin-4和ZO-1 mRNA相对表达量的效果,其原因可能是二者对于瘤胃菌群的不同影响。

3.4 复合酵母培养物和β-葡聚糖对羔羊瘤胃菌群的影响

不同微生物的发酵途径存在差异,进而产生不同的代谢产物,最终影响宿主能量利用效率[3]。高效的瘤胃微生物群落往往没有复杂的结构和层次,但具有更简单、更高效的代谢途径,可快速产生大量有益的代谢产物,从而更好地满足宿主对能量的需求[22]。本课题组前期研究表明,饲粮中添加酵母发酵饲料能够降低蒙古绵羊瘤胃微生物群落的多样性,原因是增加了瘤胃中高效细菌群落的种类导致的[23]。代邦国等[24]报道,饲粮中添加海藻可降低山羊瘤胃细菌群落的多样性,可能是由于海藻中的多糖等物质的抑菌作用引起的。本试验发现,与Con组相比,S1组和S2组羔羊瘤胃菌群Shannon指数极显著降低,Simpson指数显著降低,说明饲粮中添加复合酵母培养物或β-葡聚糖均降低了羔羊瘤胃菌群的多样性。究其原因,推测是由于复合酵母培养物中含有多肽、糖类和有机酸等多种营养活性物质,能够增加羔羊瘤胃中高效菌群的种类,从而优化瘤胃菌群结构;而β-葡聚糖作为一种多糖,可能是因其具有一定的抑菌作用而导致的。此外,beta多样性分析结果表明,各组间羔羊瘤胃菌群分布相对集中,且各组空间距离较远,表明复合酵母培养物和β-葡聚糖会影响羔羊瘤胃菌群结构,且二者对瘤胃菌群结构的影响不同。
本试验发现,各组羔羊瘤胃菌群的优势菌门均为拟杆菌门、厚壁菌门和变形菌门,但其所占比例不同。研究表明,饲粮同时添加丁酸梭菌和枯草芽孢杆菌显著降低肉鸡盲肠脱硫杆菌门相对丰度,且其相对丰度与肉鸡生长性能呈负相关[25]。本试验中,与Con组相比,S1组和S2组羔羊瘤胃脱硫杆菌门相对丰度均极显著降低,但考虑到肉鸡与羔羊的胃肠道结构存在较大差异,因此,并不能说明脱硫菌杆门相对丰度的降低可提高羔羊的生长性能。兼性厌氧菌如变形菌可以通过消耗瘤胃内氧气、改变瘤胃pH、降低氧化还原电位和产生二氧化碳,使瘤胃环境更有利于厌氧菌的繁殖和生长[26]。本研究中,S1组瘤胃变形菌门相对丰度显著提高,说明复合酵母培养物有利于维持瘤胃厌氧环境,促进羔羊瘤胃中厌氧菌的定植。
瘤胃菌群的优势菌属是普雷沃氏菌属,其能够将瘤胃内的碳水化合物和蛋白质发酵为乙酸和琥珀酸[27],具有改善瘤胃内环境的作用[28]。本试验发现,3组羔羊瘤胃菌群的优势菌属均为普雷沃氏菌属,说明饲粮中添加复合酵母培养物或β-葡聚糖均不会改变羔羊瘤胃的优势菌属。琥珀酸弧菌科UCG-001可以促进机体利用饲粮中的氮源,提高动物的饲料转化率[29]。本试验结果显示,饲粮中添加复合酵母培养物后,羔羊瘤胃琥珀酸弧菌科UCG-001相对丰度极显著提高,表明复合酵母培养物可通过提高羔羊对饲粮中的氮源的利用,从而促进瘤胃消化吸收。琼脂杆菌属主要涉及与肠道功能相关的严格厌氧细菌,在维持肠道健康和能量代谢中起着关键作用。本试验中,饲粮添加β-葡聚糖后羔羊瘤胃琼脂杆菌属相对丰度极显著提高,说明β-葡聚糖有利于维持肠道微生态。毛螺菌科是反刍动物胃肠道微生物群落的主要菌科[30],其中毛螺菌科NK3A20群能够对瘤胃中纤维类物质进行降解,并产生丁酸盐和其他短链脂肪酸[31]。研究表明,采用圈舍方式饲喂牦牛可提高瘤胃毛螺菌科NK3A20群相对丰度,且其相对丰度与瘤胃乳头长度呈正相关,这可能是由于其不仅能通过产生丁酸促进瘤胃发育,而且还能直接影响瘤胃发育[32]。本试验发现,与饲粮添加β-葡聚糖相比,饲粮中添加复合酵母培养物能够显著提高羔羊瘤胃毛螺菌科NK3A20群相对丰度,这表明复合酵母培养物能通过提高毛螺菌科NK3A20群相对丰度来提高瘤胃发酵效率,同时刺激瘤胃上皮生长发育,从而增强瘤胃上皮屏障功能。

3.5 羔羊瘤胃上皮紧密连接蛋白mRNA相对表达量与瘤胃菌群相关性分析

研究报道,发酵饲料能够提高瘤胃中具有产乙酸盐和丁酸盐能力的菌群相对丰度,并且这些菌群发酵生成的乙酸盐和丁酸盐介导了瘤胃上皮细胞中生长相关基因对生长相关信号通路的调控,这些信号通路共同调控着上皮细胞的许多生理过程,包括乳头形态和瘤胃上皮细胞的生长[33]。本试验中,通过Spearman相关性分析发现,羔羊瘤胃上皮claudin-4 mRNA相对表达量与瘤胃毛螺菌科NK3A20群相对丰度呈正相关,与瘤胃琼脂杆菌属相对丰度呈极显著负相关;同时,与饲粮添加β-葡聚糖相比,饲粮中添加复合酵母培养物后羔羊瘤胃毛螺菌科NK3A20群相对丰度显著提高,而瘤胃琼脂杆菌属相对丰度极显著降低,这与复合酵母培养物对瘤胃上皮claudin-4 mRNA相对表达量的影响结果相一致。据报道,短链脂肪酸能够维持肠道屏障完整性并预防肠道炎症[34],其中,乙酸盐、丙酸盐和丁酸盐等可诱导紧密连接蛋白的表达[35]。研究表明,丁酸盐能够通过调节紧密连接蛋白的表达来增强肠道屏障功能,并能够激活单磷酸腺苷活化蛋白激酶(AMPK),从而促进紧密连接蛋白的合成来维持肠道屏障的完整性[36]。同时,丁酸盐在低浓度下可促进肠道屏障功能,在高浓度下可能损害肠道屏障功能[37]。由此推测,复合酵母培养物可能通过提高瘤胃毛螺菌科NK3A20群相对丰度来促进丁酸盐产生,导致瘤胃上皮细胞生长相关基因和生理过程发生改变,从而导致瘤胃上皮claudin-4 mRNA相对表达量发生变化。普雷沃氏菌科UCG-001和普雷沃氏菌科UCG-003(Prevotellaceae_UCG-003)均属于普雷沃氏菌科家族,均对瘤胃pH敏感[38]。研究表明,牦牛瘤胃普雷沃氏菌科UCG-003相对丰度的降低可在一定程度上提高瘤胃乳头长度[32]。本试验中,饲粮中添加复合酵母培养物或β-葡聚糖后羔羊瘤胃普雷沃氏菌科UCG-001相对丰度极显著降低,且瘤胃上皮occludin mRNA相对表达量与瘤胃普雷沃氏菌科UCG-001相对丰度呈极显著负相关。由此推测,复合酵母培养物和β-葡聚糖可能通过降低瘤胃普雷沃氏菌科UCG-001相对丰度来提高瘤胃上皮occludin mRNA相对表达量。此外,瘤胃上皮claudin-1 mRNA相对表达量与瘤胃琥珀酸弧菌科UCG-001相对丰度呈显著正相关;同时,与饲粮添加β-葡聚糖相比,饲粮中添加复合酵母培养物后羔羊瘤胃上皮claudin-1 mRNA相对表达量和瘤胃琥珀酸弧菌科UCG-001相对丰度均极显著提高,可能因为瘤胃琥珀酸弧菌科UCG-001对claudin-1 mRNA相对表达量有一定调控作用,具体原因有待进一步研究。以上结果表明,复合酵母培养物可以通过调节瘤胃特定微生物的相对丰度来调控瘤胃上皮紧密连接蛋白的表达,有利于维持瘤胃上皮屏障功能。

4 结论

① 复合酵母培养物能够提高羔羊平均日增重,促进羔羊生长。
② 复合酵母培养物能够促进瘤胃上皮生长发育和紧密连接蛋白表达,增强瘤胃上皮屏障功能;β-葡聚糖可以提高瘤胃上皮occludin mRNA相对表达量。
③ 复合酵母培养物能够通过调节瘤胃特定菌群相对丰度来调控瘤胃上皮紧密连接蛋白的表达,有利于维持瘤胃上皮屏障功能;β-葡聚糖可能通过降低瘤胃普雷沃氏菌科UCG-001相对丰度来促进瘤胃上皮occludin的表达。
④ 在本试验条件下,复合酵母培养物效果优于β-葡聚糖。

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