动物营养学报 >

2025 , Vol. 37 >Issue 7: 4444 - 4454

DOI: https://doi.org/10.12418/CJAN2025.364

研究论文

饲粮中添加益生菌对脂多糖诱导的免疫应激肉鸡抗氧化能力、免疫功能和肠道健康的影响

  • 边智尧 , 1, 2 ,
  • 刘国华 2 ,
  • 陈宝江 1 ,
  • 陈志敏 2 ,
  • 陈将 3 ,
  • 邹志恒 3 ,
  • 韩帅娟 , 1, * ,
  • 郑爱娟 , 2, *
展开
  • 1 河北农业大学动物科技学院,保定 071000
  • 2 中国农业科学院饲料研究所,农业农村部动物产品质量安全饲料源性因子风险评估实验室,农业农村部饲料生物技术重点实验室,北京 100081
  • 3 江西农业科学院畜牧兽医研究所,南昌 330200
* 韩帅娟,副教授,硕士生导师,E-mail: ;
郑爱娟,副研究员,硕士生导师,E-mail:

边智尧(2000—),男,河北青县人,硕士研究生,从事动物营养与饲料科学研究。E-mail:

Copy editor: 菅景颖

收稿日期: 2024-12-24

  网络出版日期: 2025-07-12

基金资助

河北省自然科学基金项目(C2022204218)

国家重点研发计划(2023YFD1301402)

中国农业科学院科技创新工程(ASTIP-2024-IFR)

收起

Effects of Dietary Probiotics Supplementation on Antioxidant Capacity,Immune Function and Intestinal Health of Broilers under Immune Stress Induced by Lipopolysaccharide

  • BIAN Zhiyao , 1, 2 ,
  • LIU Guohua 2 ,
  • CHEN Baojiang 1 ,
  • CHEN Zhimin 2 ,
  • CHEN Jiang 3 ,
  • ZOU Zhiheng 3 ,
  • HAN Shuaijuan , 1, * ,
  • ZHENG Aijuan , 2, *
Expand
  • 1 College of Animal Science and Technology, Hebei Agricultural University, Baoding 071000, China
  • 2 Key Laboratory of Feed Biotechnology of the Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Risk Assessment Laboratory of Animal Product Quality Safety Feed Source Factors of the Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Feed Research institute of Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China
  • 3 Institute of Animal Husbandry and Veterinary Medicine, Jiangxi Academy of Agricultural Sciences, Nanchang 330200, China
* HAN Shuaijuan, associate professor, E-mail: ;
ZHENG Aijuan, associate professor, E-mail:

Received date: 2024-12-24

  Online published: 2025-07-12

Fold

摘要

本试验旨在探究嗜酸乳杆菌E、戊糖片球菌JQ-M3和植物乳杆菌FRT4对脂多糖(LPS)诱导的免疫应激肉鸡抗氧化能力、免疫功能和肠道健康的影响。选取1日龄爱拔益加(AA)肉鸡60只,随机分为5个组,即对照组、LPS组、LPS+LA组、LPS+PP组和LPS+LP组,每组12个重复,每个重复1只鸡。试验期21 d。1~7日龄期间,各组均饲喂基础饲粮;8~21日龄期间,对照组和LPS组饲喂基础饲粮,LPS+LA组、LPS+PP组和LPS+LP组分别饲喂在基础饲粮中添加5×106 CFU/g嗜酸乳杆菌E、戊糖片球菌JQ-M3和植物乳杆菌FRT4的试验饲粮。LPS组、LPS+LA组、LPS+PP组和LPS+LP组肉鸡于14、16和18日龄按0.5 mg/kg BW的剂量腹腔注射1 mL LPS溶液,对照组肉鸡注射等量无菌生理盐水。结果显示:1)与对照组相比,LPS组血清中超氧化物歧化酶(SOD)、谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px)、过氧化氢酶(CAT)活性和总抗氧化能力(T-AOC)显著降低(P<0.05);与LPS组相比,LPS+LA组、LPS+PP组和LPS+LP组血清中GSH-Px和CAT活性以及T-AOC显著升高(P<0.05),LPS+PP组和LPS+LP组血清SOD活性显著升高(P<0.05);与对照组相比,LPS+PP组和LPS+LP组血清中SOD活性和T-AOC显著升高(P<0.05)。2)与对照组相比,LPS组血清中LPS、总蛋白(TP)和白细胞介素-8(IL-8)含量显著升高(P<0.05),血清中尿素氮(UN)和免疫球蛋白A(IgA)含量显著降低(P<0.05),空肠中肿瘤坏死因子-α(TNF-α)和IL-8含量显著升高(P<0.05);与LPS组相比,LPS+LA组血清和空肠中TNF-α和IL-8含量显著降低(P<0.05),LPS+PP组血清中TNF-α、白细胞介素-1β(IL-1β)含量与空肠中IL-1β和IL-8含量显著降低(P<0.05),LPS+LP组血清和空肠中TNF-α含量显著降低(P<0.05),血清中UN含量显著升高(P<0.05)。3)与对照组相比,LPS组血清中D-乳酸(D-LA)含量和十二指肠隐窝深度显著升高(P<0.05),十二指肠绒毛高度和绒隐比显著降低(P<0.05);与LPS组相比,LPS+LA组十二指肠绒毛高度和绒隐比显著升高(P<0.05),隐窝深度显著降低(P<0.05),LPS+PP组和LPS+LP组血清中二胺氧化酶(DAO)含量显著降低(P<0.05)。综上所述,饲粮中添加5×106 CFU/g嗜酸乳杆菌E、戊糖片球菌JQ-M3或植物乳杆菌FRT4均能够增强LPS诱导的免疫应激肉鸡的抗氧化能力,并通过改善肠道形态和降低促炎细胞因子含量维持和保护肠道健康。

关键词： 益生菌; 肉鸡; 抗氧化能力; 免疫功能; 肠道健康

本文引用格式

边智尧 , 刘国华 , 陈宝江 , 陈志敏 , 陈将 , 邹志恒 , 韩帅娟 , 郑爱娟 . 饲粮中添加益生菌对脂多糖诱导的免疫应激肉鸡抗氧化能力、免疫功能和肠道健康的影响[J]. 动物营养学报, 2025 , 37(7) : 4444 -4454 . DOI: 10.12418/CJAN2025.364

Abstract

The aim of this experiment was to investigate the effects of Lactobacillus acidophilus E, Pediococcus pentosaceus JQ-M3 and Lactobacillus plantarum FRT4 on the antioxidant capacity, immune function and intestinal health of broilers under immune stress induced by lipopolysaccharide (LPS). Sixty 1-day-old Arbor Acres broilers were randomly divided into 5 groups: control group, LPS group, LPS+LA group, LPS+PP group and LPS+LP group, with 12 replicates in each group and 1 broiler in each replicate. The experimental period was 21 d. During 1 to 7 days of age, each group was fed a basal diet, and from 8 to 21 days of age, the LPS+LA group, LPS+PP group and LPS+LP group were fed the basal diet supplemented with 5×106 CFU/g of Lactobacillus acidophilus E, Pediococcus pentosaceus JQ-M3 and Lactobacillus plantarum FRT4, respectively. Broilers in the LPS group, LPS+LA group, LPS+PP group and LPS+LP group were injected intraperitoneally with 1 mL of LPS at a dosage of 0.5 mg/kg BW at 14, 16 and 18 days of age, while broilers in the control group were injected intraperitoneally with the same amount of sterile saline. The results showed as follows: 1) serum superoxide dismutase (SOD), glutathione peroxidase (GSH-Px) and catalase (CAT) activities and total antioxidant capacity (T-AOC) were significantly lower in the LPS group compared with the control group (P<0.05); serum GSH-Px and CAT activities and T-AOC were significantly higher in the LPS+LA group, LPS+PP group and LPS+LP group (P<0.05), and serum SOD activity was significantly higher in the LPS+PP group and LPS+LP group compared with the LPS group (P<0.05); serum SOD activity and T-AOC were significantly higher in the LPS+PP group and LPS+LP group compared with the control group (P<0.05). 2) Compared with the control group, the contents of LPS, total protein (TP) and interleukin-8 (IL-8) in serum were significantly higher (P<0.05), the contents of urea nitrogen (UN) and immunoglobulin A (IgA) in serum were significantly lower (P<0.05), and the contents of tumor necrosis factor-α (TNF-α) and IL-8 in jejunum were significantly higher in the LPS group (P<0.05); compared with the LPS group, the contents of TNF-α and IL-8 in serum and jejunum of the LPS+LA group were significantly decreased (P<0.05), the contents of TNF-α and interleukin-1β (IL-1β) in serum and IL-1β and IL-8 in jejunum of the LPS+PP group were significantly decreased (P<0.05), the TNF-α content in serum and jejunum of the LPS+LP group was significantly decreased (P<0.05), and the UN content in serum of the LPS+LP group was significantly increased (P<0.05). 3) Compared with the control group, serum D-lactic acid (D-LA) content and duodenal crypt depth were significantly higher (P<0.05), and duodenal villus height and villus to crypt ratio were significantly lower of the LPS group (P<0.05); compared with the LPS group, duodenal villus height and villus height to crypt depth ratio were significantly increased and crypt depth was significantly decreased of the LPS+LA group (P<0.05), and serum diamineoxidase (DAO) content was significantly decreased of the LPS+PP group and LPS+LP group (P<0.05). In conclusion, adding Lactobacillus acidophilus E, Pediococcus pentosaceus JQ-M3 or Lactobacillus plantarum FRT4 to diets can enhance the antioxidant capacity of immune-stressed broilers induced by LPS, and maintain and protect the intestinal health by improving intestinal morphology and decreasing the contents of pro-inflammatory cytokines.

Key words： probiotic; broilers; antioxidant capacity; immune function; intestinal health

鉴于我国饲料端禁用促生长类抗生素,同时畜禽面临着致病微生物等环境因素带来的挑战,寻找能够替代抗生素且具有预防和治疗功能的生物制剂是畜牧业发展的必然需求。其中,益生菌凭借安全性和有效性成为具有很大替抗潜力的生物活性物质[1]。本课题组前期从各种自然发酵食品中经分离、鉴定获得3种益生菌株,分别命名为嗜酸乳杆菌(Lactobacillus acidophilus,LA)E、戊糖片球菌(Pediococcus pentosaceus,PP)JQ-M3和植物乳杆菌(Lactobacillus plantarum,LP)FRT4。其中,嗜酸乳杆菌E较其他种类益生菌具有更强抑菌能力和更高乳酸产量的特点,在体外能够有效减缓病原体增殖;动物试验表明,使用嗜酸乳杆菌E发酵饲料能够抑制大肠杆菌K88诱导的炎症反应,降低感染肉鸡回肠内病原体相对丰度,提高机体肠道免疫和细胞免疫功能[2]。戊糖片球菌JQ-M3经3级筛选后表现出较高的抗氧化活性、抗菌性和胃肠道抗逆性,是一种潜在饲用益生菌;动物试验显示,口服戊糖片球菌JQ-M3不仅可以降低LPS诱导的无特定病原体(SPF)白来航鸡腹泻率,缓解肝脏损伤,维持回肠形态,还可以通过增强血清谷胱甘肽过氧化物(GSH-Px)活性、降低血清活性氧(ROS)和丙二醛(MDA)含量来提高机体抗氧化能力[3]。植物乳杆菌FRT4在体外及细胞水平试验中均表现出降脂效果,该菌株能够增强小鼠肠道紧密连接蛋白的表达以及菌群多样性,还能通过“肠-肝”轴缓解高脂饮食诱导的小鼠肥胖和肝脏脂质变性与富集[4-5];此外,饲粮中添加植物乳杆菌FRT4可通过“肠-肝”轴“肠-卵巢”轴等通路调控脂肪肝出血综合征(FLHS)蛋鸡肝脏和卵巢的生理功能,提高机体抗氧化能力,降低炎症水平,并通过调节肠道菌群平衡及代谢功能,增强肝脏和卵巢中雌激素水平,进而提高蛋鸡产蛋性能[6]。以上试验结果表明,嗜酸乳杆菌E、戊糖片球菌JQ-M3和植物乳杆菌FRT4具有潜在的益生作用,这3种益生菌在肉鸡绿色无抗养殖等方面具有广阔的应用前景。肉鸡在生长前期易发生炎症反应,发病急且治愈率低,而嗜酸乳杆菌E、戊糖片球菌JQ-M3和植物乳杆菌FRT4作为饲料添加剂在肉鸡免疫应激状态下的效果尚未被系统性评估。为此,本试验通过腹腔注射脂多糖(LPS)构建肉鸡免疫应激模型,探讨嗜酸乳杆菌E、戊糖片球菌JQ-M3和植物乳杆菌FRT4这3种益生菌对LPS诱导的免疫应激肉鸡抗氧化能力、免疫功能和肠道健康的调节作用,为这3种益生菌在肉鸡饲粮中的科学应用提供参考依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料

试验中所用益生菌嗜酸乳杆菌E(活菌数:6.1×1011 CFU/g)、戊糖片球菌JQ-M3(活菌数:6×1011 CFU/g)和植物乳杆菌FRT4(活菌数:1×1011 CFU/g)均为课题组前期筛选并保藏菌种;LPS(来源于大肠杆菌,血清型O55:B5)购自北京索莱宝科技有限公司;试验动物购自北京华都肉鸡公司。

1.2 试验设计

本试验已获中国农业科学院饲料研究所动物伦理委员会批准,批准编号为IFR-CAAS20240315。采用单因素试验设计,选取体况良好、体重相近的1日龄爱拔益加(AA)肉鸡[初始体重(42.00±0.50) g]60只,随机分为5个组,即对照组、LPS组、LPS+LA组、LPS+PP组和LPS+LP组,每组12个重复,每个重复1只鸡。试验期为21 d。1~7日龄期间,所有组肉鸡均饲喂基础饲粮;8~21日龄期间,对照组和LPS组继续饲喂基础饲粮,LPS+LA组、LPS+PP组和LPS+LP组分别饲喂在基础饲粮中添加5×106 CFU/g嗜酸乳杆菌E、戊糖片球菌JQ-M3和植物乳杆菌FRT4的试验饲粮,益生菌添加剂量参考课题组前期研究[2,6]。为保持饲粮中益生菌活性,试验饲粮每2 d配制1次。LPS组、LPS+LA组、LPS+PP组和LPS+LA组肉鸡于14、16和18日龄单只称重后,按0.5 mg/kg BW的剂量腹腔注射1 mL LPS溶液,对照组注射等量无菌生理盐水。LPS攻毒剂量参照龚番文等[7]的研究。

1.3 试验饲粮

基础饲粮组成及营养水平见表1。饲粮粗蛋白质和钙水平分别参照GB/T 6432—2018[8]和GB/T 6436—2018[9]中方法进行测定。饲粮代谢能、非植酸磷以及氨基酸水平参照《中国饲料成分及营养价值表(2020年第31版)》[10]进行计算。
表1 基础饲粮组成及营养水平(饲喂基础)

Table 1 Composition and nutrient levels of the basal diet (as-fed basis)%

项目 Items 含量 Content
原料 Ingredients
玉米 Corn 55.35
豆粕 Soybean meal 28.44
棉籽粕 Cottonseed meal 2.96
植物油 Plant oil 1.75
干酒糟及其可溶物 DDGS 4.93
磷酸氢钙 CaHPO4 1.55
石粉 Limestone 1.50
食盐 NaCl 0.30
DL-蛋氨酸 DL-Met 0.27
L-赖氨酸 L-Lys 0.41
氯化胆碱 Choline chloride 0.20
L-苏氨酸 L-Thr 0.02
预混料 Premix1) 0.13
沸石粉 Zeolite powder 2.19
合计 Total 100.00
营养水平 Nutrient levels2)
代谢能 ME/(MJ/kg) 12.39
粗蛋白质 CP 21.01
钙 Ca 1.06
非植酸磷 NPP 0.41
赖氨酸 Lys 1.33
蛋氨酸 Met 0.59
蛋氨酸+胱氨酸 Met+Cys 0.91
苏氨酸 Thr 0.81
色氨酸 Try 0.27

1)预混料为每千克饲粮提供The premix provided the following per kg of the diet:VA 8 000 IU,VD3 1 000 IU,VE 20 mg,VK3 0.5 mg,VB1 2.0 mg,VB2 8 mg,VB6 3.5 mg,VB12 0.01 mg,泛酸钙 calcium pantothenate 10 mg,烟酸 niacin 35 mg,叶酸 folic acid 0.55 mg,生物素 biotin 0.18 mg,Cu 8 mg,Fe 80 mg,Zn 80 mg,Mn 80 mg,I 0.7 mg,Se 0.15 mg。
2)粗蛋白质和钙为实测值,其余为计算值。CP and Ca were measured values, while the others were calculated values.

1.4 饲养管理

试验鸡群采用单层笼养方式饲养于封闭鸡舍,在开始饲养之前对鸡舍进行消毒。养殖过程中按照《AA肉鸡饲养管理要点》要求,对鸡舍内的光照、温度、湿度进行调节与控制,舍内温度于试验第1~3天控制在33~35 ℃,之后每周降低2~3 ℃,直至降到23~24 ℃,相对湿度控制在55%~65%,每天光照23 h、黑暗1 h。试验期间肉鸡自由采食和饮水。

1.5 指标测定

1.5.1 血清抗氧化指标测定

在肉鸡21日龄时,每个组随机选择6只肉鸡进行翅静脉采血,采集的血液置于促凝管中,室温下静置15 min后在1 006×g离心力下离心5 min分离血清,分离后的血清分装至2 mL离心管后储存在-20 ℃备用。使用生化试剂盒(江苏艾迪生生物科技有限公司),按照说明书中步骤测定血清中超氧化物歧化酶(SOD)、GSH-Px、过氧化氢酶(CAT)活性以及总抗氧化能力(T-AOC)。

1.5.2 血清生化指标、免疫指标和炎症细胞因子含量测定

使用全自动生化分析仪(BK-280,BIOBASE,山东博科生物产业有限公司)及其配套试剂盒上机测定血清中葡萄糖(GLU)、总胆固醇(TC)、高密度脂蛋白胆固醇(HDL-C)、低密度脂蛋白胆固醇(LDL-C)、总蛋白(TP)、白蛋白(ALB)和球蛋白(GLB)含量;使用酶联免疫吸附测定(ELISA)试剂盒(江苏酶免实业有限公司),按照说明书中步骤测定血清中LPS、尿素氮(UN)、免疫球蛋白A(IgA)、免疫球蛋白M(IgM)、免疫球蛋白G(IgG)、肿瘤坏死因子-α(TNF-α)、白细胞介素-1β(IL-1β)、白细胞介素-8(IL-8)、白细胞介素-4(IL-4)和白细胞介素-10(IL-10)含量。

1.5.3 空肠中炎症细胞因子含量测定

将每组采血后的6只肉鸡进行屠宰,每只肉鸡采集长度约1 cm且处于中间相同位置的空肠段置于2 mL冻存管中,-80 ℃保存待测。使用ELISA试剂盒(江苏酶免实业有限公司),按照说明书中步骤测定空肠中TNF-α、IL-1β、IL-8、IL-4和IL-10含量。

1.5.4 肠道通透性指标测定

使用ELISA试剂盒(江苏酶免实业有限公司),按照说明书中步骤测定血清中二胺氧化酶(DAO)和D-乳酸(D-LA)含量。

1.5.5 肉鸡肠道形态指标测定

对21日龄屠宰后的6只肉鸡,采集同一位置的十二指肠、空肠和回肠组织,制成切片后,在光学显微镜下随机选取10个切片视野进行成像观察,使用实验室分析软件测量十二指肠、空肠和回肠绒毛高度和隐窝深度,计算绒隐比(绒毛高度/隐窝深度)。

1.6 数据统计与分析

采用SPSS 27.0统计软件对试验数据进行单因素方差分析(one-way ANOVA),并对差异显著的指标使用Tukey’s检验进行多重比较。结果以平均值和均值标准误(SEM)表示,P<0.05表示差异显著,0.05<P≤0.10表示差异有显著趋势。

2 结果与分析

2.1 不同益生菌对LPS诱导免疫应激肉鸡血清抗氧化指标的影响

由表2可知,与对照组相比,LPS组血清中SOD、GSH-Px和CAT活性及T-AOC均显著降低(P<0.05);LPS+PP组和LPS+LP组血清中SOD活性和T-AOC显著升高(P<0.05)。与LPS组相比,LPS+LA组、LPS+PP组和LPS+LP组血清中GSH-Px、CAT活性和T-AOC显著升高(P<0.05);LPS+PP组和LPS+LP组血清中SOD活性显著升高(P<0.05)。
表2 不同益生菌对脂多糖诱导的免疫应激肉鸡血清抗氧化指标的影响

Table 2 Effects of different probiotics on serum antioxidant indices of broilers under immune stress induced by LPS

项目
Items		 组别 Groups 均值标准误
SEM		 P值
P-value
对照 Control LPS LPS+LA LPS+PP LPS+LP
超氧化物歧化酶 SOD/(U/mL) 6.02b 5.36c 5.78bc 6.67a 7.11a 0.175 <0.001
谷胱甘肽过氧化物酶 GSH-Px/(U/mL) 122.28a 56.21d 82.37c 84.12c 114.28b 6.399 <0.001
过氧化氢酶 CAT/(U/mL) 13.19b 4.69d 10.75c 14.17b 15.62a 1.031 <0.001
总抗氧化能力 T-AOC/(μmol/mL) 1.44c 1.21d 1.40c 2.03a 1.83b 0.081 <0.001

同行数据肩标不同小写字母表示差异显著(P<0.05),相同小写字母或无字母表示差异不显著(P>0.05)。下表同。

In the same row, values with different small letter superscripts mean significant difference (P<0.05), while with the same small letter or no letter superscripts mean no significant difference (P>0.05). The same as below.

2.2 不同益生菌对LPS诱导的免疫应激肉鸡血清生化指标的影响

由表3可知,与对照组相比,LPS组血清中TP、LPS和D-LA含量显著升高(P<0.05),血清中UN含量显著降低(P<0.05);LPS+LA组和LPS+LP组血清中TP和D-LA含量显著升高(P<0.05)。与LPS组相比,LPS+PP组血清中TP、GLB和DAO含量显著降低(P<0.05);LPS+LP组血清中DAO含量显著降低(P<0.05),血清中UN含量显著升高(P<0.05)。血清中GLU、TC、HDL-C、LDL-C和ALB含量各组之间均无显著差异(P>0.05)。
表3 不同益生菌对脂多糖诱导的免疫应激肉鸡血清生化指标的影响

Table 3 Effects of different probiotics on serum biochemical indices of broilers under immune stress induced by LPS

项目
Items		 组别 Groups 均值标准误
SEM		 P值
P-value
对照Control LPS LPS+LA LPS+PP LPS+LP
葡萄糖 GLU/(mmol/L) 12.42 13.23 12.73 12.61 12.44 0.166 0.257
总胆固醇 TC/(mmol/L) 3.49 3.50 3.17 3.28 3.54 0.067 0.328
高密度脂蛋白胆固醇 HDL-C/(mmol/L) 3.30 3.24 2.92 2.94 3.10 0.062 0.203
低密度脂蛋白胆固醇 LDL-C/(mmol/L) 1.01 0.93 0.88 0.95 1.09 0.036 0.423
总蛋白 TP/(g/L) 25.90c 29.64a 28.84ab 26.40bc 29.25ab 0.377 0.003
白蛋白 ALB/(g/L) 13.38 13.33 13.51 13.22 14.27 0.176 0.353
球蛋白 GLB/(g/L) 13.50ab 15.33a 15.17a 13.00b 15.00a 0.265 0.004
脂多糖 LPS/(EU/mL) 460.42b 536.66a 529.64a 504.60ab 504.93ab 8.485 0.026
尿素氮 UN/(mmol/L) 32.15a 29.25b 30.33ab 30.33ab 31.83a 0.317 0.001
二胺氧化酶 DAO/(ng/mL) 19.34ab 21.34a 19.66ab 18.88b 18.86b 0.280 0.013
D-乳酸 D-LA/(nmol/L) 62.07b 75.66a 71.73a 68.71ab 71.98a 1.343 0.005

2.3 不同益生菌对LPS诱导的免疫应激肉鸡血清免疫指标的影响

由表4可知,与对照组相比,LPS组、LPS+LA组和LPS+PP组血清中IgA含量显著降低(P<0.05)。血清中IgM和IgG含量各组之间均无显著差异(P>0.05)。
表4 不同益生菌对脂多糖诱导的免疫应激肉鸡血清免疫指标的影响

Table 4 Effects of different probiotics on serum immune indices of broilers under immune stress induced by LPS

项目
Items		 组别 Groups 均值标准误
SEM		 P值
P-value
对照Control LPS LPS+LA LPS+PP LPS+LP
免疫球蛋白A IgA/(μg/mL) 1 712.60a 1 528.20b 1 575.44b 1 634.05ab 1 544.64b 19.396 0.001
免疫球蛋白M IgM/(μg/mL) 1 129.03 1 069.10 1 087.75 1 097.91 1 130.64 10.893 0.320
免疫球蛋白G IgG/(g/L) 34.10 34.09 33.00 33.11 34.13 0.279 0.512

2.4 不同益生菌对LPS诱导的免疫应激肉鸡血清和空肠中炎症细胞因子含量的影响

由表5可知,与对照组相比,LPS组血清中IL-8含量与空肠中TNF-α和IL-8含量显著升高(P<0.05);LPS+PP组空肠中TNF-α含量显著升高(P<0.05);LPS+LP组空肠中IL-4和IL-10含量显著降低(P<0.05)。与LPS组相比,LPS+LA组血清中TNF-α和IL-8含量与空肠中TNF-α、IL-1β和IL-8含量显著降低(P<0.05),血清中IL-10含量显著升高(P<0.05);LPS+PP组血清中TNF-α和IL-1β含量与空肠中IL-1β和IL-8含量显著降低(P<0.05),血清中IL-10含量显著升高(P<0.05);LPS+LP组血清中TNF-α和IL-1β含量与空肠中TNF-α含量显著降低(P<0.05),血清中IL-4含量显著升高(P<0.05)。
表5 不同益生菌对脂多糖诱导的免疫应激肉鸡血清和空肠中炎症细胞因子含量的影响

Table 5 Effects of different probiotics on inflammatory cytokine contents in serum and jejunum of broilers under immune stress induced by LPS

项目
Items		 组别 Groups 均值标准误
SEM		 P值
P-value
对照 Control LPS LPS+LA LPS+PP LPS+LP
血清 Serum/(pg/mL)
肿瘤坏死因子-α TNF-α 21.91ab 23.17a 18.88c 20.89bc 19.85bc 0.420 <0.001
白细胞介素-1β IL-1β 19.25ab 20.55a 18.97ab 17.59bc 16.42c 0.398 0.001
白细胞介素-8 IL-8 49.82b 56.22a 50.48b 54.46ab 54.93ab 0.951 0.010
白细胞介素-4 IL-4 16.99ab 16.42b 17.92ab 18.16ab 18.63a 0.264 0.029
白细胞介素-10 IL-10 30.05ab 28.05b 32.19a 31.13a 28.20b 0.448 0.001
空肠 Jejunum/(pg/mg prot)
肿瘤坏死因子-α TNF-α 15.69c 19.07a 15.68c 17.96ab 17.12bc 0.306 0.001
白细胞介素-1β IL-1β 15.18ab 16.32a 13.40b 13.81b 14.24ab 0.311 0.012
白细胞介素-8 IL-8 43.37b 51.66a 45.70b 45.43b 48.94ab 0.868 0.004
白细胞介素-4 IL-4 16.61a 15.99ab 15.29ab 16.54a 14.95b 0.196 0.012
白细胞介素-10 IL-10 28.47a 26.73ab 26.85ab 28.29a 25.81b 0.282 0.001

2.5 不同益生菌对LPS诱导的免疫应激肉鸡肠道形态的影响

由表6可知,与对照组相比,LPS组十二指肠绒毛高度和绒隐比显著降低(P<0.05),十二指肠隐窝深度显著升高(P<0.05)。与LPS组相比,LPS+LA组十二指肠绒毛高度和绒隐比显著升高(P<0.05),隐窝深度显著降低(P<0.05)。空肠绒毛高度、隐窝深度和绒隐比各组之间均无显著差异(P>0.05)。除LPS+LA组回肠隐窝深度显著低于对照组(P<0.05)外,回肠绒毛高度和绒隐比各组之间无显著差异(P>0.05)。
表6 不同益生菌对脂多糖诱导的免疫应激肉鸡肠道形态的影响

Table 6 Effects of different probiotics on intestinal morphology of broilers under immune stress induced by LPS

项目
Items		 组别 Groups 均值标准误
SEM		 P值
P-value
对照 Control LPS LPS+LA LPS+PP LPS+LP
十二指肠 Duodenum
绒毛高度 Villus height/μm 203.67a 174.68c 190.49ab 177.00bc 181.88bc 2.814 <0.001
隐窝深度 Crypt depth/μm 14.72bc 18.42a 14.10c 16.38ab 17.54a 0.425 <0.001
绒隐比 V/C 13.85a 9.51b 13.57a 10.82b 10.40b 0.424 <0.001
空肠Jejunum
绒毛高度 Villus height/μm 106.65 100.01 110.00 106.58 95.56 2.485 0.376
隐窝深度 Crypt depth/μm 15.58 16.19 15.61 15.67 16.52 0.274 0.793
绒隐比 V/C 6.86 6.18 7.10 6.85 5.81 0.20 0.182
回肠Ileum
绒毛高度 Villus height/μm 58.88 62.12 55.96 59.87 58.60 0.812 0.193
隐窝深度 Crypt depth/μm 14.13a 13.04ab 11.95b 12.87ab 13.10ab 0.220 0.018
绒隐比 V/C 4.16 4.77 4.70 4.67 4.48 0.077 0.066

3 讨论

在前期研究中,我们探究了在正常饲养条件下饲粮中添加嗜酸乳杆菌E、戊糖片球菌JQ-M3和植物乳杆菌FRT4对AA肉鸡生长性能的影响,结果显示,各添加益生菌组与对照组之间在生长性能上无显著差异[11]。在此基础上,本试验进一步探讨了这3种益生菌对LPS诱导的免疫应激肉鸡抗氧化能力、免疫功能和肠道健康的影响。在试验中观察到,LPS攻毒后,部分肉鸡出现趴卧现象,活动量减少,但未出现鸡只死亡现象。

3.1 不同益生菌对LPS诱导的免疫应激肉鸡抗氧化能力的影响

ROS是一种经代谢得到的过氧化物,当其积累到一定程度时机体氧化与抗氧化平衡被打破,导致氧化应激发生,造成机体细胞损伤[12]。在动物体内,SOD、GSH-Px和CAT等酶类是抗氧化的第1道防线,在保护细胞免受氧化损伤方面具有重要作用[13]。本试验通过腹腔注射LPS诱导肉鸡产生免疫应激,研究了嗜酸乳杆菌E、戊糖片球菌JQ-M3和植物乳杆菌FRT4对肉鸡抗氧化能力的影响,结果发现,3种益生菌均可以在不同程度上提高LPS诱导的免疫应激肉鸡血清中SOD、GSH-Px和CAT活性和T-AOC,提高了机体的抗氧化能力。已有研究表明,饲粮中添加丁酸梭菌、枯草芽孢杆菌等益生菌能够提高肉鸡的抗氧化能力[14-16]。本试验与前人的研究结果一致,表明益生菌可能通过提高肉鸡机体中抗氧化酶活性来缓解氧化应激带来的损伤。从提高抗氧化能力上来看,3种益生菌中以植物乳杆菌FRT4表现出的效果更优,这可能与它们各自独特的代谢途径、产生的抗氧化物质以及作用的信号通路不同相关[17]。吴敏燕等[18]研究表明,含有嗜酸乳杆菌的复合益生菌可能通过诱导抗氧化防御系统中各种酶的表达从而清除ROS,抑制过氧化反应。Zhang等[19]研究表明,戊糖片球菌能够产生乳酸降低肠道pH,触发肠道酶促抗氧化系统,提高SOD和GSH-Px活性,从而提高抗氧化能力。有研究认为,植物乳杆菌可能通过脂质代谢调节和核因子E2相关因子2(Nrf2)信号通路提高高脂血症小鼠抗氧化防御能力[20]。这些研究结果及本试验结果共同证明了这一猜想。

3.2 不同益生菌对LPS诱导的免疫应激肉鸡免疫功能的影响

本试验中,LPS组肉鸡血清中LPS含量显著高于对照组,证明攻毒模型建立成功,本试验使用的LPS剂量能够激活肉鸡体内免疫系统,导致肉鸡体内免疫应答反应的发生。血清中TP含量主要反映机体肝脏病变后蛋白质合成异常等情况,GLB含量则可反映机体对外源性特异抗原的免疫水平[21]。本试验中,LPS组肉鸡血清中TP和GLB含量较对照组显著升高,这表明机体肝脏正受到炎症损伤而产生免疫反应,免疫细胞分泌更多的GLB以应对LPS的挑战,最终使得TP含量也随之升高。血清中UN含量能够反映机体蛋白质代谢水平和肝脏功能情况[22]。LPS攻毒导致肉鸡血清中UN含量显著降低,表明免疫应激可能对肝脏功能和蛋白质代谢产生了负面影响。在本试验中,与对照组相比,LPS组血清中IgA含量显著降低,这可能由于LPS导致部分免疫细胞功能受损,影响了IgA的合成与分泌,IgA在全身免疫中也起到一定的防御作用,进而削弱了机体对病原体的防御能力[23]。Bumbie等[24]研究发现,饲粮中添加戊糖片球菌对鼠伤寒沙门氏菌感染下肉鸡的免疫功能具有改善作用,能够显著提高血清中IgG、IgA和IgM含量,这与本试验结果基本一致。本试验中,饲粮中添加戊糖片球菌JQ-M3可以显著抑制肉鸡血清TP和GLB含量的提高,维持机体IgA含量在对照组水平,表明戊糖片球菌JQ-M3具有预防和缓解LPS给肉鸡肝脏带来的损伤,增强免疫功能的作用。
LPS作为免疫应激源,能激活机体内免疫细胞释放促炎和抑炎细胞因子,其在细胞间传递信息、启动和调节免疫应答、调控多种代谢等方面起着重要作用[25-26]。Li等[27]研究发现,嗜酸乳杆菌能够降低感染产气荚膜菌肉鸡脾脏中促炎细胞因子如TNF-α、IL-1β和IL-8 mRNA的表达。包龙飞[26]研究发现,饲喂鼠李糖乳杆菌21 d后肉鸡血清中IL-10含量升高、IL-1β含量降低,表明鼠李糖乳杆菌可以通过调节炎症细胞因子的平衡来改善免疫应激。本试验结果与前人研究结果相吻合,饲粮中添加嗜酸乳杆菌E、戊糖片球菌JQ-M3和植物乳杆菌FRT4能够显著降低LPS诱导的免疫应激肉鸡血清中促炎因子TNF-α含量,能在不同程度上降低血清中IL-1β和IL-8含量,提高抑炎因子IL-4和IL-10含量,通过调节炎症细胞因子的分泌来抑制炎症反应,缓解免疫应激造成的炎症损伤。空肠中炎症细胞因子含量可重点反映畜禽肠道免疫水平[28]。前人研究结果表明,嗜酸乳杆菌可通过Toll样受体2(TLR2)/髓样分化因子88(MyD88)信号传导通路,降低雏鸡体内IL-8和提高IL-10含量以预防溃疡性结肠炎[29]。还有研究表明,饲粮中添加植物乳杆菌和戊糖片球菌均可以显著降低肉兔回肠黏膜中TNF-α含量,提高肠道屏障功能[30]。本研究发现,LPS有效地诱导了肉鸡的免疫应激,而饲粮中添加嗜酸乳杆菌E和戊糖片球菌JQ-M3组肉鸡空肠中IL-1β和IL-8含量较LPS组显著降低,添加嗜酸乳杆菌E和植物乳杆菌FRT4组肉鸡空肠中TNF-α含量较LPS组显著降低。本试验结果与前人研究结果一致,说明肉鸡在受到外界病原体侵袭后会使肠道产生免疫应激,而本试验中添加的3种益生菌也均可以在一定程度上缓解这种肠道炎症反应,3种益生菌相比较来看,嗜酸乳杆菌E和戊糖片球菌JQ-M3对炎症细胞因子的抑制和调节效果更好。

3.3 不同益生菌对LPS诱导的免疫应激肉鸡肠道健康的影响

小肠是动物吸收养分的重要场所,肠道绒毛高度和隐窝深度影响着养分吸收[31],肠道通透性影响着肠道免疫屏障功能[32]。有研究发现,肉鸡感染LPS后会降低肠道紧密连接蛋白的表达,导致肠道通透性增加,进而引起血清中DAO和D-LA含量升高[33]。饲喂益生菌能显著降低雏鹅[34]和蛋雏鸡[35]血清中DAO和D-LA含量,改善应激模型下肠道损伤。本试验结果与前人研究结果一致,本试验发现,LPS诱导的肠道损伤与通透性增加相关,饲喂添加戊糖片球菌JQ-M3和植物乳杆菌FRT4的饲粮能显著降低LPS攻毒肉鸡血清中DAO含量,这表明戊糖片球菌JQ-M3和植物乳杆菌FRT4具有缓解和改善LPS诱导的肉鸡肠道通透性增加的功能,进而维持肠道健康。除此以外,当肉鸡受到LPS诱导后,十二指肠绒毛高度和绒隐比显著降低,隐窝深度显著升高,饲喂添加嗜酸乳杆菌E的饲粮后十二指肠绒毛高度较LPS组肉鸡显著升高,隐窝深度降低,接近对照组水平。前人研究发现,饲粮中添加嗜酸乳杆菌可提高肉鸡28日龄小肠总长度及十二指肠长度[36],增加肉鸡21日龄小肠总长度和空肠绒毛长度,降低隐窝深度[2]。此外,饲粮中添加益生菌制剂能有效提高肉鸡空肠和回肠绒毛高度和绒隐比[37-38],本试验结果与之相似,说明嗜酸乳杆菌E具有保护和缓解LPS诱导后肉鸡肠道损伤的作用,有利于肉鸡肠道抵抗病原体的侵害。综合来看,3种益生菌在维持和保护肠道健康方面均具有一定的作用。

4 结论

饲粮中添加5×106 CFU/g嗜酸乳杆菌E、戊糖片球菌JQ-M3或植物乳杆菌FRT4均能够增强LPS诱导的免疫应激肉鸡的抗氧化能力,并通过改善肠道形态和降低促炎细胞因子含量维持和保护肠道健康。

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