Differences in Nutrient Degradation Efficiency between Sorghum and Corn Based on Bionic Digestion of Pigs in Vitro

LIU Xiaoying; ZHANG Kai; ZHANG Mengyao; YANG Xiangke; ZHU Weiyun; PAN Long

doi:10.12418/CJAN2024.342

Chinese Journal of Animal Nutrition >

2024 , Vol. 36 >Issue 6: 3995 - 4002

DOI: https://doi.org/10.12418/CJAN2024.342

RESEARCH PAPER

Differences in Nutrient Degradation Efficiency between Sorghum and Corn Based on Bionic Digestion of Pigs in Vitro

LIU Xiaoying ,
ZHANG Kai ,
ZHANG Mengyao ,
YANG Xiangke ,
ZHU Weiyun ,
PAN Long ^,^*

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Jiangsu Key Laboratory of Gastrointestinal, Nutrition and Animal Health, National Center for International Research on Animal Gut Nutrition, Laboratory of Gastrointestinal Microbiology, College of Animal Science and Technology, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China

^*associate professor, E-mail: panlong@njau.edu.cn

Received date: 2023-12-29

Online published: 2024-06-07

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Abstract

To compare the nutrient degradation efficiency between sorghum and corn and investigate the potential of different types of sorghum to replace domestic yellow corn, imported American sorghum, and domestic low tannin and high tannin sorghum were employed to analyze the differences between the digestion of sorghum and corn nutrients in porcine foregut and hindgut by simulating the process of chemical enzyme digestion in the foregut and microbial fermentation in the hindgut through in vitro bionic digestion technology, five replicates and three blank controls were set up for each treatment. These results showed as follows: 1) disappearance rates of nutrient of domestic low tannin sorghum, domestic yellow corn and imported American sorghum showed no significant difference during the digestion of pepsin process (P>0.05), while which of domestic high tannin sorghum was significantly lower than that of domestic yellow corn, imported American sorghum and domestic low tannin sorghum (P<0.05). 2) Under the digestion of pepsin-trypsin or the digestion of pepsin-trypsin and then fermentation of cecal microbiota, there was no significant difference in the nutrient disappearance rate between domestic low tannin sorghum and imported American sorghum (P>0.05). However, both domestic low tannin sorghum and imported American sorghum exhibited a lower nutrient disappearance rate than domestic yellow corn (P<0.05), and a higher nutrient disappearance rate than domestic high tannin sorghum (P<0.05). 3) Compared with the other treatments, the total gas production of porcine pepsin-trypsin enzymatic residues of high tannin sorghum exhibited a significant decrease at 36 and 48 h (P<0.05) and the content of total volatile fatty acids in the fermentation broth was significantly decreased (P<0.05), and the pH was significantly increased (P<0.05). Based on the in vitro simulation of both chemical enzyme and microbial degradation digestion in porcine, the rate of nutrient disappearance of domestic low tannin sorghum showed no significant difference with that of imported American sorghum, whereas the rate of nutrient disappearance of domestic high tannin sorghum was lower. Therefore, although domestic low tannin sorghum is more suitable to corn as an energy feed ingredient than domestic high tannin sorghum, and the challenge of low nutrient digestibility of sorghum cannot be ignored.

Key words： sorghum; corn; in vitro bionic digestion technology; nutrient disappearance rate; microbial fermentation

Cite this article

LIU Xiaoying , ZHANG Kai , ZHANG Mengyao , YANG Xiangke , ZHU Weiyun , PAN Long . Differences in Nutrient Degradation Efficiency between Sorghum and Corn Based on Bionic Digestion of Pigs in Vitro[J]. Chinese Journal of Animal Nutrition, 2024 , 36(6) : 3995 -4002 . DOI: 10.12418/CJAN2024.342

目前,饲料原料尤其是玉米、豆粕等短缺及价格上涨已成为制约畜牧业发展的首要因素之一,人畜争粮的矛盾也日益严重。玉米等常规饲料代替品的开发是缓解饲料需求压力、解决饲料短缺的重要措施^[1]。高粱由于具有和玉米相似的营养价值而逐渐被人们所关注。全国动物营养指导委员会提出了猪、鸡饲料玉米、豆粕减量替代技术方案,其中高粱替代玉米原料位居第二,高粱资源的开发利用有着十分重要的现实意义^[2]。

高粱,又称蜀黍,为被子植物门、禾本目、禾本科、高粱属,是我国重要的谷类作物之一,具有抗旱、耐涝、耐盐碱、耐瘠薄、耐高温等多重抗逆性种植优势,光合效率高,产量高,抗逆性强,有类似于玉米的营养价值,还能够在玉米等其他作物难以生长的环境中生长^[3-4]。高粱具有相对较高的能值和蛋白质含量,可替代畜禽饲粮中的部分玉米,减少玉米的使用量,缓解饲料原料供应不足的压力^[5]。

自2013年以来,受玉米临时收储政策的影响,我国高粱进口量逐年攀升,2014年以后进口量稳居全球首位。我国的进口高粱主要来自美国和澳大利亚,其中,美国高粱因单宁含量低、价格便宜,故而在中国饲用高粱市场上占据优势地位^[6]。而我国种植的高粱大部分都含有较高的单宁含量,高粱中的单宁主要是缩合单宁,其抗营养作用主要通过疏水作用力和氢键作用与其他大分子(尤其是蛋白质)形成复合物,从而影响高粱的营养成分在猪肠道中的消化吸收^[7]。课题组在前期试验中已经初步证实国产低单宁高粱相较于国产高单宁高粱更适合代替玉米用作猪饲料原料^[8],但是2种类型的高粱在猪前肠道和后肠道的消化差异还并不明确。

因此,本试验以国产黄玉米、进口美国高粱、国产低单宁高粱和高单宁高粱为研究对象,通过体外仿生消化技术模拟高粱和玉米在猪前肠道中化学酶消化和后肠道中微生物发酵过程,比较高粱和玉米养分在猪前、后肠道的消化差异。

1 材料与方法

1.1 试验材料

1.1.1 试验原料

国产黄玉米采集于河北省承德市,进口美国高粱购买于天津港,国产低单宁高粱和高单宁高粱分别采集于辽宁省沈阳市和内蒙古赤峰市。粉碎后过40目筛,进行原料营养水平检测分析,结果如表1所示。

表1 原料营养水平(风干基础)

Table 1 Nutrient levels of raw materials (air-dry basis)

项目 Items	国产黄玉米 Domestic yellow corn	进口美国高梁 Imported American sorghum	国产低单宁高梁 Domestic low tannin sorghum	国产高单宁高粱 Domestic high tannin sorghum
干物质 DM/%	88.25	87.63	88.29	87.78
总能 GE/(MJ/kg)	16.28	16.10	16.39	16.28
粗蛋白质 CP/%	8.36	7.89	9.63	9.09
单宁 Tannin/%	0.02	0.05	0.04	1.33

1.1.2 试验试剂

猪胃蛋白酶来源于猪胃黏膜,USP级,1∶30 000,酶活力为30 000 U/g;氯霉素纯度98%;猪胰液素又称猪胰酶,来源于猪胰腺,USP级,是以胰蛋白酶(酶活力为4 000 U/g)、胰淀粉酶(酶活力为7 000 U/g)、胰脂肪酶(酶活力为4 000 U/g)为主的多种酶的混合物。

1.2 试验方法

1.2.1 体外环境模拟

1)胃缓冲液:称取2.59 g NaCl、0.25 g KCl、6 g NaH₂PO₄和1 g C₆H₇KO₂,放入2 000 mL烧杯中,加入1 800 mL去离子水溶解,并用2 mol/L盐酸在41 ℃下调节缓冲液的pH至2.0,冷却后将上述溶液转入2 000 mL容量瓶,并用去离子水定容。

2)小肠缓冲液:称取7.99 g Na₂HPO₄、5.84 g NaH₂PO₄和1.265 g C₆H₇KO₂,放入2 000 mL烧杯中,加入1 800 mL去离子水溶解,并用1 mol/L NaOH溶液在39 ℃下调节pH至7.15,冷却后将上述溶液转入2 000 mL容量瓶,并用去离子水定容。

1.2.2 体外发酵

1)微生物培养液:参照李旺等^[2]报道的方法进行配制。在三角瓶中依次加入0.6 g KCl、0.6 g NaCl、0.2 g CaCl₂、0.5 g MgSO₄、1.46 g KH₂PO₄、3.55 g NaH₂PO₄,分别量取910 mL蒸馏水、10 mL微量元素溶液[主要成分为MnCl₂·4H₂O(浓度为0.025 mg/mL)、NiCl₂·6H₂O(浓度为0.25 mg/mL)和Na₂MoO₄·2H₂O(浓度为0.25 mg/mL)等]、10 mL氯化血红素溶液(主要成分为0.2 g/L氯高铁血红素)、10 mL脂肪酸溶液[主要成分为乙酸(浓度为0.686%)、丙酸(浓度为0.3%)、丁酸(浓度为0.184%)和戊酸(浓度为0.056%)]、1 mL刃天青溶液、50 mL碳酸氢盐溶液于三角瓶中,然后用微波炉加热至沸腾并通入二氧化碳至常温,分装前加入1 g半胱氨酸盐酸盐,用盐酸和NaOH将pH调至6.8左右。

2)食糜接种液: 参照李旺等^[2]报道的方法进行配制。在灭菌锥形瓶中加入100 g来自3头饲喂商业平衡饲粮的育肥猪(体重120 kg左右)的盲肠混合食糜,与1 L灭菌磷酸盐缓冲溶液(PBS)充分混合,然后用4层灭菌纱布过滤,在制备过程中用二氧化碳气体冲洗保持厌氧状态。

1.2.3 体外酶解过程

参照李旺等^[2]报道的方法,在500 mL的三角瓶中加入4 g饲料样品、280 mL胃缓冲液(pH=2)、2 mL氯霉素(5 g/L,防止酶解过程中细菌增长)和8 mL胃蛋白酶(20 g/L),然后将样品置于39 ℃的摇床中(50 r/min),在胃蛋白酶条件下消化3 h后,加入100 mL小肠缓冲液(pH=7.15),调节pH至6~7,再加入8 mL胰液素(400 g/L),酶解6 h后,用尼龙布过滤收集残渣,残渣在65 ℃下干燥72 h,制作样品。试验设置5个重复;此外每个处理做3个样品溶解对照和空白对照,用于后期数据校正。

1.2.4 体外发酵过程

参照李旺等^[2]报道的方法,在250 mL的发酵瓶中称取0.5 g胃蛋白酶-胰液素酶解残渣,每个发酵瓶中分别加入85 mL微生物培养液、1 mL还原剂(半胱氨酸盐酸盐)和1 mL维生素磷酸盐溶液[主要成分为泛酸钙(浓度为0.164 mg/mL)、烟酰胺(浓度为0.164 mg/mL)和核黄素(浓度为0.164 mg/mL)等],期间持续通入二氧化碳确保发酵瓶中为厌氧环境。用无菌注射器依次在每个发酵瓶中加入10 mL食糜接种液,然后迅速将发酵瓶用橡胶塞塞紧,并打紧铝盖密封。试验设置5个重复,同时取3个发酵瓶,发酵瓶中只加入微生物培养液,制备空白,用于后期数据校正。将发酵瓶放入已经预热至39 ℃的摇床(50 r/min)中进行体外发酵,发酵48 h后用冰袋终止发酵。

1.2.5 样品采集与指标测定

采用气压转换器测定体外发酵6、12、24、36和48 h产气量。48 h发酵完成后将发酵瓶放置于冰上停止发酵,依次打开发酵瓶,收集发酵液,通过GC-2014AFsc型气相色谱仪(日本岛津公司)测定挥发性脂肪酸含量。剩余发酵液用于测定pH,然后用尼龙布进行过滤,收集剩余残渣。饲料原料或者残渣的干物质、粗蛋白质、总能和单宁含量分别参考国标GB/T 6435—2014、GB/T 6432—2018、GB/T 32707—2016和GB/T 15686—2008方法测定。养分消失率计算方式如下:

养分消失率(%)=100×(水解或发酵前样品的营养物质含量-残留物的营养物质含量)/水解或发酵前样品的营养物质含量。

1.3 数据分析

所有数据均经Excel 2019初步处理后,使用SAS 9.2软件中GLM程序进行方差分析,用Tukey’s法进行多重比较。P<0.05为判定差异显著的标准。

2 结果与分析

2.1 在猪胃蛋白酶体外消化作用下高粱和玉米的养分消失率

由表2可知,国产低单宁高粱的养分(干物质、总能和粗蛋白质)消失率与国产黄玉米和进口美国高粱没有显著差异(P>0.05),而国产高单宁高粱的养分消失率显著低于国产黄玉米、进口美国高粱和国产低单宁高粱(P<0.05)。

表2 在猪胃蛋白酶体外消化作用下高粱和玉米的养分消失率

Table 2 Disappearance rates of nutrients in sorghum and corn under digestion of porcine pepsin in vitro%

项目 Items	国产黄玉米 Domestic yellow corn	进口美国高梁 Imported American sorghum	国产低单宁高梁 Domestic low tannin sorghum	国产高单宁高粱 Domestic high tannin sorghum	SEM	P值 P-value
干物质 DM	10.95^a	12.27^a	12.19^a	8.95^b	0.51	<0.01
总能 GE	10.27^a	12.98^a	13.35^a	9.75^b	0.87	0.04
粗蛋白质 CP	31.52^a	32.42^a	32.48^a	10.59^b	1.30	<0.01

	同行数据肩标无字母或相同字母表示差异不显著(P>0.05),不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。下表同。
	In the same row, values with no letter or the same letter superscripts mean no significant difference (P>0.05), while with different small letter superscripts mean significant difference (P<0.05). The same as below.

2.2 在猪胃蛋白酶-胰液素体外消化作用下高粱和玉米的养分消失率

由表3可知,进口美国高粱与国产低单宁高粱的养分消失率无显著差异(P<0.05),国产黄玉米的养分消失率显著高于进口美国高粱和国产低单宁高粱(P<0.05),国产高单宁高粱的养分消失率显著低于其他3个处理(P<0.05)。

表3 在猪胃蛋白酶-胰液素体外消化作用下高粱和玉米的养分消失率

Table 3 Disappearance rates of nutrients in sorghum and corn under digestion of porcine pepsin-trypsin in vitro%

项目 Items	国产黄玉米 Domestic yellow corn	进口美国高梁 Imported American sorghum	国产低单宁高梁 Domestic low tannin sorghum	国产高单宁高粱 Domestic high tannin sorghum	SEM	P值 P-value
干物质 DM	56.35^a	42.78^b	44.12^b	36.20^c	0.83	<0.01
总能 GE	58.54^a	42.70^b	44.99^b	36.34^c	1.92	<0.01
粗蛋白质 CP	58.29^a	43.42^b	43.11^b	12.84^c	1.34	<0.01

2.3 在猪胃蛋白酶-胰液素-盲肠微生物发酵作用下高粱和玉米的养分消失率

由表4可知,进口美国高粱与国产低单宁高粱的养分消失率相差不大,差异不显著(P>0.05),国产黄玉米的养分消失率显著高于进口美国高粱和国产低单宁高粱(P<0.05),国产高单宁高粱的养分消失率显著低于其他3个处理(P<0.05)。

表4 在猪胃蛋白酶-胰液素-盲肠微生物发酵作用下高粱和玉米的养分消失率

Table 4 Disappearance rates of nutrients in sorghum and corn under digestion of porcine pepsin-trypsin and cecal microbiota fermentation%

项目 Items	国产黄玉米 Domestic yellow corn	进口美国高梁 Imported American sorghum	国产低单宁高梁 Domestic low tannin sorghum	国产高单宁高粱 Domestic high tannin sorghum	SEM	P值 P-value
干物质 DM	69.02^a	53.71^b	57.21^b	48.05^c	1.26	<0.01
总能 GE	68.32^a	50.48^b	54.22^b	45.75^c	2.29	<0.01
粗蛋白质 CP	61.24^a	45.88^b	50.98^b	26.20^c	2.55	<0.01

2.4 高粱和玉米的猪胃蛋白酶-胰液素酶解残渣在猪盲肠微生物发酵作用下的产气量

由表5可知,和其他处理相比,国产高单宁高粱的猪胃蛋白酶-胰液素酶解残渣的微生物发酵产气量在36和48 h显著降低(P<0.05)。

表5 猪胃蛋白酶-胰液素-盲肠微生物发酵作用下高粱和玉米的产气量

Table 5 Gas production of sorghum and corn under digestion of porcine pepsin-trypsin-cecal microbiota fermentationmL

项目 Items	国产黄玉米 Domestic yellow corn	进口美国高梁 Imported American sorghum	国产低单宁高梁 Domestic low tannin sorghum	国产高单宁高粱 Domestic high tannin sorghum	SEM	P值 P-value
6 h	51.90	52.04	53.03	50.67	1.06	0.18
12 h	65.20	65.08	66.63	62.20	1.17	0.09
24 h	77.40	78.55	79.48	73.80	1.65	0.06
36 h	90.03^a	91.36^a	92.85^a	78.00^b	2.98	0.04
48 h	110.06^a	112.40^a	113.28^a	95.07^b	2.85	0.01

2.5 高粱和玉米的猪胃蛋白酶-胰液素酶解残渣在猪盲肠食糜微生物发酵作用下的发酵参数

由表6可知,国产低单宁高粱、国产黄玉米和进口美国高梁的pH和总挥发性脂肪酸含量相差不大,差异不显著(P>0.05),其pH显著低于国产高单宁高粱(P<0.05),总挥发性脂肪酸含量显著高于国产高单宁高粱(P<0.05)。

表6 高粱和玉米的猪胃蛋白酶-胰液素酶解残渣在猪盲肠食糜微生物发酵作用下的发酵参数

Table 6 Fermentation parameters from porcine pepsin-trypsin enzymatic residues of sorghum and corn under fermentation of porcine cecal digesta microorganisms

项目 Items	国产黄玉米 Domestic yellow corn	进口美国高梁 Imported American sorghum	国产低单宁高梁 Domestic low tannin sorghum	国产高单宁高粱 Domestic high tannin sorghum	SEM	P值 P-value
pH	6.71^b	6.79^b	6.76^b	6.89^a	0.02	<0.01
乙酸 Acetic acid/(mmol/L)	10.80	11.48	11.13	8.19	1.05	0.08
丙酸 Propionic acid/(mmol/L)	5.16	4.54	5.37	4.51	0.52	0.22
异丁酸 Isobutyric acid/(mmol/L)	0.06	0.09	0.06	0.07	0.18	0.60
丁酸 Butyric acid/(mmol/L)	4.21	4.56	5.25	3.23	0.36	0.09
异戊酸 Isovaleric acid/(mmol/L)	0.10	0.14	0.24	0.12	0.08	0.63
戊酸 Valeric acid/(mmol/L)	0.15	0.14	0.15	0.11	0.03	0.53
总挥发性脂肪酸 TVFA/(mmol/L)	20.47^a	20.96^a	22.20^a	16.23^b	1.20	0.03

3 讨论

高粱可以根据单宁含量分为低(0.32%)、中(0.57%)、高单宁(1.86%)的高粱^[9]。本研究中选取的进口美国高梁和国产低单宁高粱中的单宁含量相当,分别为0.05%和0.04%,属于低单宁高粱,本研究中选取的高单宁高粱中的单宁含量为1.33%,属于高单宁高粱。

在本研究中,无论是在胃蛋白酶、胃蛋白酶-胰液素还是在胃蛋白酶-胰液素-盲肠微生物发酵作用下,国产低单宁高粱和进口美国高粱的养分消失率没有显著差异,其酶解残渣在猪盲肠微生物发酵作用下的产气量、pH和总挥发性脂肪酸含量均无显著差异,即国产低单宁高粱可以用来初步替代进口美国高粱。而在胃蛋白酶-胰液素或者胃蛋白酶-胰液素-盲肠微生物发酵作用下,不管是进口美国高粱还是国产低单宁高粱和高单宁高粱的养分消失率均显著低于国产黄玉米,可能是由于高粱醇溶蛋白-淀粉的相互镶嵌结构导致。在高粱胚乳中,淀粉颗粒被醇溶蛋白紧密包裹,淀粉与蛋白质的交互作用最终导致淀粉的糊化与淀粉酶的分解作用均受到了一定程度的负面影响^[10]。

单胃动物的后肠中很少有内源性消化酶,因此,营养物质的消化主要取决于微生物的发酵^[11]。模拟猪大肠发酵的体外方法是测定总挥发性脂肪酸含量和气体产生的一种简单可靠的技术^[12]。前肠段消化率的降低会强烈影响随后的后肠微生物发酵,因为经过体外发酵的未消化残留物的组成取决于饲料的前肠消化程度^[13]。在本研究中,国产高单宁高粱消化率低,意味着前肠中未完全消化的营养物质大量进入后肠道进行发酵。尽管高单宁高粱有更多的能量和氮素进入后肠作为微生物的发酵底物,但这并未反映在发酵代谢产物(产气和挥发性脂肪酸)的产生量中,可能是由于高粱中的单宁抑制了大肠杆菌、梭状芽孢杆菌、金黄色葡萄球菌等菌株的活性^[14]。单宁具有很强的蛋白质结合能力,这是单宁的显著特征之一^[15]。新形成的单宁-蛋白质复合物与微生物群的潜在相互作用可能会降低蛋白质的消化率,减少微生物发酵的机会。

后肠发酵过程中的总挥发性脂肪酸含量与产气量呈正相关,因为它们是用于肠道微生物发酵的碳水化合物和氮的主要最终产物^[16]。本研究中发酵降解减少的结果证实了气体和总挥发性脂肪酸含量的同步减少,这也与其他报道结果^[17]一致。产气量的减少可能不仅仅是由于可发酵底物的减少,可能还与单宁的综合作用有关。研究表明,缩合单宁可以通过抑制微生物与饲料颗粒的附着,从而降低微生物对饲料的降解作用;此外,缩合单宁还可以与营养物质和微生物酶的结合或抑制多糖降解菌的活性等方式影响碳水化合物的降解^[18]。pH是反映发酵状况的重要指标。本研究中,发酵液pH的显著升高很可能与国产高单宁高粱对底物降解的减少有关,这与本试验中产气量和总挥发性脂肪酸含量的减少相一致。

4 结论

① 基于体外仿生消化技术模拟猪的化学酶和微生物降解2种消化方式,在该试验条件下,国产低单宁高粱的养分消失率与进口美国高粱没有显著差异。

② 尽管国产低单宁高粱比高单宁高粱更适合替代玉米用作猪能量饲料原料,但是仍不能忽略高粱养分消化率低的产业难题。

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