Chinese Journal of Animal Nutrition >

2026 , Vol. 38 >Issue 8: 6047 - 6062

DOI: https://doi.org/10.12418/CJAN2026.485

RESEARCH PAPER

Evaluation of Nutritional Value of Zanthoxylum bungeanum Leaves in Meat Rabbit Diets and Their Effects on Growth Performance, Serum Metabolism and Intestinal Health

  • LI Zhengfeng , 1 ,
  • LU Zhongqian 1 ,
  • FENG Fuqing 1 ,
  • OU Yang 2 ,
  • CAO Shanchuan 1 ,
  • ZHAO Jianfei 1 ,
  • YIN Heng 1 ,
  • LIU Jingbo , 1, *
Expand
  • 1 College of Life Sciences and Agri-Forestry, Southwest University of Science and Technology, Mianyang 621010, China
  • 2 Chengdu Kelan Agricultural Technology Consulting Co., Ltd., Chengdu 610000, China
*professor, E-mail:

Received date: 2026-01-04

  Online published: 2026-08-13

Fold

Abstract

This experiment aimed to evaluate the digestibility parameters of Zanthoxylum bungenum leaves (ZBL) in meat rabbit diets and to investigate the effects of ZBL as a feed ingredient on growth performance, serum metabolism and intestinal health of meat rabbits. In experiment 1, the apparent digestible energy and nutrient apparent digestibility of ZBL in meat rabbit diets were determined using the total fecal collection method combined with the substitution method. In experiment 2, ninety-six 8-week-old Ira meat rabbits were randomly divided into two groups with eight replicates per group and six rabbits per replicate. Rabbits in control group were fed a basal diet, while those in ZBL group were fed an experimental diet in which 5% ZBL replaced wheat bran in the basal diet. The adaptation period lasted 7 days, followed by a 32-day experimental period. The results showed as follows: 1) the apparent digestible energy of ZBL in meat rabbit diets was 8.67 MJ/kg. 2) Compared with the control group, dietary supplementation with 5% ZBL had no significant effects on growth performance, slaughter performance, organ indices or intestinal morphological indices (P>0.05). 3) Compared with the control group, serum total antioxidant capacity (T-AOC), activities of total superoxide dismutase (T-SOD) and glutathione peroxidase (GSH-Px) in serum, and hepatic GSH-Px activity of the ZBL group were extremely significantly increased (P<0.01), while malondialdehyde (MDA) contents in serum and liver were extremely significantly decreased (P<0.01). 4) Compared with the control group, serum triglyceride (TG) content and aspartate aminotransferase (AST) activity of the ZBL group were significantly decreased (P<0.05), and serum total cholesterol (T-CHO) and urea (UREA) content, and alanine aminotransferase (ALT) activity were extremely significantly decreased (P<0.01). 5) Compared with the control group, no significant differences were observed in Ace index or Shannon index of cecal microbial community (P>0.05). At genus level, relative abundances of uncultured_Clostridium_sp_f_Ruminococcaceae, metagenome_g_UCG-005 and uncultured_bacterium_g_Anaerofilum in cecal microbial community of the ZBL group were significantly increased compared with the control group (P<0.05). 6) Serum metabolomics analysis revealed that 285 serum metabolites were significantly upregulated and 61 were significantly downregulated in the ZBL group compared with the control group. Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG) pathway enrichment analysis of differential metabolites indicated that the differential metabolites were mainly enriched in valine, leucine and isoleucine biosynthesis; arginine and proline metabolism; glycine, serine and threonine metabolism; tryptophan metabolism; and D-amino acid metabolism, and other metabolic pathways. In conclusion, dietary supplementation with 5% ZBL in meat rabbit diets enhances antioxidant capacity, alleviates oxidative damage, improves lipid metabolism, promotes the proliferation of beneficial cecal microbial communities and improves intestinal health.

Key words： Zanthoxylum bungeanum leaves; meat rabbits; antioxidant capacity; serum metabolomics; cecal microbial community

Cite this article

LI Zhengfeng , LU Zhongqian , FENG Fuqing , OU Yang , CAO Shanchuan , ZHAO Jianfei , YIN Heng , LIU Jingbo . Evaluation of Nutritional Value of Zanthoxylum bungeanum Leaves in Meat Rabbit Diets and Their Effects on Growth Performance, Serum Metabolism and Intestinal Health[J]. Chinese Journal of Animal Nutrition, 2026 , 38(8) : 6047 -6062 . DOI: 10.12418/CJAN2026.485

兔肉兼具高蛋白质、低脂肪且营养丰富的特点。四川省为我国肉兔的核心产区,其兔肉产量位居全国前列,当地肉兔养殖模式正从分散饲养逐渐向规模化、集约化养殖转型[1]。肉兔的养殖成本较高[2],饲料支出是肉兔养殖主要成本构成,降低饲料成本能够有效提高肉兔养殖业的经济效益[3]。花椒(Zanthoxylum bungenum)在四川省的种植面积和产量均居全国前列[4]。花椒采摘过程中会产生大量的花椒叶(Zanthoxylum bungenum leaves,ZBL),其中仅少量用于药材制备与堆肥处理,绝大多数花椒叶被直接废弃,造成大量资源浪费[5]。研究表明,花椒叶富含黄酮、多糖和挥发性油脂等活性成分,具有良好的抑菌、抗氧化和降血脂的功能,具备作为饲料原料的潜力[6]。
现有研究已证实花椒叶可用于家禽养殖领域。赵建飞等[7]发现花椒叶可以替代肉鸭饲粮中的麦麸,降低养殖成本。李兴来等[8]研究发现,在蛋鸡饲粮中添加花椒叶能够显著降低蛋鸡软壳蛋率,改善鸡蛋品质以及蛋鸡的肠道形态。在肉兔上,郭志强等[9]研究发现,新西兰兔饲粮中青花椒叶的最高添加量可达到8%;而在“蜀兴1号”商品代肉兔饲粮中添加6%的花椒叶可提高饲料适口性、增加采食量并改善生长性能,证明了花椒叶应用在肉兔饲粮中的可行性[10]。然而,以上研究主要证实了花椒叶可以作为肉兔的一种非常规饲料原料,但其在肉兔上的消化参数,及其对肉兔抗氧化能力、血清代谢和肠道健康的影响,仍缺乏系统研究数据。因此,本试验以伊拉肉兔作为试验对象,系统评定花椒叶在肉兔上的消化参数,以及对肉兔生长性能、血清代谢和肠道健康的影响,为花椒叶在肉兔生产中的饲料资源化应用提供数据支撑。

1 材料与方法

1.1 伦理声明

所有试验程序通过西南科技大学生物与健康伦理委员会批准(批准编号:SM20250012)。

1.2 试验材料

本试验所用花椒叶产自四川省南充市,经过除杂、脱水干燥、粉碎过筛制成。花椒叶的营养水平见表1。
表1 花椒叶的营养水平(风干基础)

Table 1 Nutrient levels of Zanthoxylun bungeanum leaves (air-dry basis)

项目
Items		 含量
Content
干物质 DM 88.85
粗蛋白质 CP 15.00
粗灰分 Ash 10.30
粗脂肪 EE 5.20
粗纤维 CF 17.00
中性洗涤纤维 NDF 27.20
酸性洗涤纤维 ADF 18.90
酸性洗涤木质素 ADL 7.50
钙 Ca 2.78
总磷 TP 0.23
总能 GE/(MJ/kg) 15.99

1.3 试验1:花椒叶营养价值评定

1.3.1 试验设计与饲养管理

选取20只8周龄体重相近的伊拉肉兔,随机分为2组,每组10个重复,每个重复1只。对照组(CON组)饲喂基础饲粮,试验组饲喂采用花椒叶替代15%基础饲粮配制的试验饲粮。预试期7 d,正试期5 d。基础饲粮依据《肉兔营养需要量》(NY/T 4049—2021)配制,其组成及营养水平见表2。饲粮颗粒直径4 mm,长度约7 mm。每天分别在08:30、17:30各饲喂1次。试验期间保持自然的通风和光照条件。
表2 饲粮组成及营养水平(风干基础)

Table 2 Composition and nutrient levels of diets (air-dry basis)

项目
Items		 试验1和2的对照组
CON groups of experiments 1 and 2		 试验2的花椒叶组
ZBL group of experiment 2
原料 Ingredients
苜蓿草粉 Alfalfa meal 28.00 28.00
小麦麸 Wheat bran 15.00 10.00
玉米 Corn 23.30 23.30
花椒叶 ZBL 5.00
豆粕 Soybean meal 18.60 18.60
次粉 Wheat middling 1.00 1.00
玉米秸秆 Corn straw 12.30 12.30
氯化钠 NaCl 0.30 0.30
磷酸氢钙 CaHPO4 0.50 0.50
石粉 Limestone 0.30 0.30
预混料 Premix1) 0.70 0.70
合计 Total 100.00 100.00
营养水平 Nutrient levels2)
消化能 DE/(MJ/kg) 10.09 10.01
粗蛋白质 CP 17.87 17.91
粗纤维 CF 14.03 14.06
中性洗涤纤维 NDF 31.29 30.59
酸性洗涤纤维 ADF 17.62 17.97
酸性洗涤木质素 ADL 4.34 4.54
赖氨酸 Lys 0.85 0.87
蛋氨酸+胱氨酸 Met+Cys 0.61 0.59
钙 Ca 0.85 0.83
总磷 TP 0.41 0.42

1)预混料为每千克饲粮提供 The premix provided the following per kg of diets:Fe 50 mg,Cu 5 mg,Zn 50 mg,Mn 8 mg,Se 0.1 mg,I 0.5 mg,VA 6 000 IU,VD 1 000 IU,VE 50 mg,VK 1 mg,VB1 1 mg,VB2 3 mg,VB6 1.2 mg,VB12 10 mg,烟酸 nicotinic acid 30 mg,泛酸 pantothenic acid 10 mg,胆碱 choline 100 mg。

2)消化能和氨基酸参照《中国饲料成分及营养价值表(2024年第35版)》计算,其他营养水平为实测值。DE and amino acid were calculated values with reference to the Tables of Feed Composition and Nutritive Values in China (35th edition, 2024), and the other nutrient levels were measured values.

1.3.2 样品采集与指标测定

正试期,记录每天采食量,同时采用全收粪法每天06:00、12:00、18:00、24:00收集粪便。花椒叶、饲粮和粪便中的粗蛋白质(CP)、粗纤维(CF)、中性洗涤纤维(NDF)、酸性洗涤纤维(ADF)、酸性洗涤木质素(ADL)、钙(Ca)和总磷(TP)含量分别依据GB/T 6432—2018、GB/T 6434—2022、GB/T 20806—2022、NY/T 1459—2022、GB/T 20805—2025、GB/T 6436—2018和GB/T 6437—2018的方法测定。花椒叶和粪便中的干物质(DM)、粗灰分(Ash)、粗脂肪(EE)含量和总能(GE)分别依据GB/T 6435—2014、GB/T 6438—2025、GB/T 6433—2025和GB/T 45104—2024的方法测定。

1.3.3 计算公式

饲粮中某营养物质表观消化率(%)=100×(饲粮中该营养物质摄入量-粪便中该营养物质排出量)/饲粮中该营养物质摄入量;

花椒叶中某营养物质表观消化率(%)=100×($\frac{\mathit{A}-\mathit{B}}{\mathit{F}}$+B);

表观消化能(ADE,MJ/kg)=总能×总能表观消化率。

式中:A为试验饲粮中待测营养物质表观消化率(%);B为基础饲粮中待测营养物质表观消化率(%);F为花椒叶中待测营养物质占试验饲粮中该营养物质的比例(%)。

1.4 试验2:花椒叶对肉兔生长性能、血清代谢和肠道健康的影响

1.4.1 试验设计与饲养管理

选取96只8周龄、体重为(1.72±0.25) kg的伊拉肉兔,随机分为2个组,每组8个重复,每个重复6只。对照组饲喂基础饲粮,花椒叶组(ZBL组)饲喂采用5%花椒叶代替基础饲粮中小麦麸的试验饲粮,预试期7 d,正试期32 d。基础饲粮与试验1相同,试验饲粮颗粒直径4 mm,长度约7 mm,饲粮组成及营养水平见表2,饲粮中营养水平的测定方法参考1.3.2。试验期间自由饮水和采食,各组肉兔均匀分布在兔舍内,减少环境因素影响。试验期间保持自然的通风和光照条件。

1.4.2 样品采集与指标测定

1.4.2.1 生长性能

正试期,每周记录每个重复的采食量;正试期开始和结束当天,分别对每只肉兔进行空腹称重,记录为每只肉兔的初始体重(IBW)和终末体重(FBW)。计算平均日增重(ADG)、平均日采食量(ADFI)和料重比(F/G),计算方法参考《肉兔生产性能测定技术规范》(DB51/T 159.9—2014)。

1.4.2.2 屠宰性能和器官指数

正试期第32天20:00对所有肉兔进行断料,第33天08:00从每个重复选取2只接近该重复平均体重的肉兔进行屠宰,根据《肉兔生产性能测定技术规范》(DB51/T 159.9—2014)计算半净膛率、全净膛率。采集心脏、肝脏、脾脏、肾脏、胸腺和圆小囊,去除结缔组织并称重,计算器官指数。计算公式如下:

器官指数(g/kg)=器官鲜重(g)/宰前体重(kg)。

1.4.2.3 血清及肝脏的抗氧化指标

正试期第33天,每个重复另选2只接近该重复平均体重的肉兔,通过耳缘静脉采血,将血液样品静置析出血清后,取上清液放入带制冷功能的离心机(5424 R,Eppendorf,德国)中以1 300×g离心15 min,保留上清液,置于-80 ℃保存待测。采血后将肉兔处死,采集肝脏组织样本,分装后置于-80 ℃保存待测。测定的抗氧化指标包括总抗氧化能力(T-AOC)及过氧化氢酶(CAT)、总超氧化物歧化酶(T-SOD)、谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px)活性和丙二醛(MDA)含量。上述指标均使用南京建成生物工程研究所的试剂盒,严格按照说明书步骤进行操作。

1.4.2.4 血清生化指标

取保存的血清样本进行生化指标检测,测定指标包括总蛋白(TP)、白蛋白(ALB)、总胆固醇(T-CHO)、甘油三酯(TG)、尿素(UREA)含量及碱性磷酸酶(ALP)、谷丙转氨酶(ALT)和谷草转氨酶(AST)活性。上述指标使用南京建成生物工程研究所的试剂盒,并严格按照说明书步骤进行操作。

1.4.2.5 肠道形态指标

取1.4.2.3中屠宰后肉兔的小肠各段(十二指肠、空肠、回肠)组织3 cm,置于4%多聚甲醛溶液中固定至肠道组织硬化,然后依次通过75%、85%、95%乙醇及无水乙醇梯度脱水,二甲苯透明处理至样本呈果冻状,经石蜡包埋制成切片。苏木精-伊红(HE)染色后,在100倍数码生物光学显微镜[BA400Digital,麦克奥迪(厦门)仪器有限公司]下观察,选择拥有完整且走向良好绒毛的切片,分别测量十二指肠、空肠和回肠的绒毛高度和隐窝深度,并计算绒毛高度/隐窝深度(V/C)值。

1.4.2.6 盲肠微生物区系

取1.4.2.3中屠宰后肉兔的两侧盲肠,在无菌环境下采集其中的内容物保存在冻存管中,立即放入液氮中冷冻,之后保存于-80 ℃待测。通过16S rRNA基因测序来评定盲肠内容物微生物群落的丰富度和多样性。测序工作由上海美吉生物医药科技有限公司完成。检测步骤:DNA提取、PCR扩增、建库测序和数据质控。盲肠内容物微生物群落采用α多样性和相似性分析(ANOSIM)等分析方法进行差异显著性检验,组间差异物种采用Student’s t检验进行分析。

1.4.2.7 液相色谱-质谱法(LC-MS)非靶向血清代谢组测序

取保存的血清样本进行代谢组测序,测序工作由上海美吉生物医药科技有限公司协助完成。检测步骤:蛋白沉淀提取、高分辨率LC-MS分析、串联质谱(MS/MS)采集、系统化的数据预处理,归一化与统计、结合公共谱库进行代谢物鉴定。使用美吉生物分析云平台进行主成分分析(PCA)得出2组代谢物分布情况。根据PCA结果筛选出差异代谢物,然后导入京都基因与基因组百科全书(KEGG)数据库对差异代谢物进行代谢通路富集分析。基于富集通路中差异代谢物的变化情况,使用Pearson相关性分析揭示关键差异代谢物与血清抗氧化和生化指标之间的相关性。

1.5 数据分析

使用SPSS 27.0软件对试验数据进行统计分析,经过检验数据均符合正态分布,然后进行独立样本t检验分析,结果以平均值±标准误(SE)表示。P<0.05表示差异显著,P<0.01表示差异极显著。

2 结果与分析

2.1 花椒叶在肉兔饲粮中的表观消化能和营养物质表观消化率

为了准确测定花椒叶在肉兔上的消化参数,试验1花椒叶添加量仅用于营养价值评定,不代表生产推荐用量。由表3可知,花椒叶在肉兔饲粮中表观消化能为8.67 MJ/kg,干物质、粗蛋白质、粗灰分、粗脂肪、粗纤维、中性洗涤纤维、酸性洗涤纤维、酸性洗涤木质素、钙、总磷和总能的表观消化率分别为57.91%、13.84%、40.40%、62.55%、25.08%、35.14%、30.23%、-0.75%、49.50%、33.15%和54.23%。
表3 花椒叶在肉兔饲粮中的表观消化能和营养物质表观消化率(风干基础)

Table 3 Apparent digestible energy and nutrient apparent digestibility of Zanthoxylun bungeanum leaves in meat rabbit diets (air-dry basis)

项目
Items		 花椒叶
Zanthoxylun
bungeanum leaves		 项目
Items		 花椒叶
Zanthoxylun
bungeanum leaves
干物质 DM 57.91 酸性洗涤纤维 ADF 30.23
粗蛋白质 CP 13.84 酸性洗涤木质素 ADL -0.75
粗灰分 Ash 40.40 钙 Ca 49.50
粗脂肪 EE 62.55 总磷 TP 33.15
粗纤维 CF 25.08 总能 GE 54.23
中性洗涤纤维 NDF 35.14 表观消化能 ADE/(MJ/kg) 8.67

2.2 花椒叶对肉兔生长性能的影响

由表4可知,饲粮中添加5%花椒叶对肉兔初始体重、终末体重、平均日增重、平均日采食量和料重比均无显著影响(P>0.05)。
表4 花椒叶对肉兔生长性能的影响

Table 4 Effects of Zanthoxylun bungeanum leaves on growth performance of meat rabbits

项目 Items 对照组 CON group 花椒叶组 ZBL group P值 P-value
初始体重 IBW/g 1 723.50±4.14 1 724.69±4.61 0.851
终末体重 FBW/g 2 502.08±32.07 2 537.71±22.39 0.378
平均日增重 ADG/(g/d) 24.30±2.56 25.35±2.04 0.384
平均日采食量 ADFI/(g/d) 116.07±7.10 123.52±13.65 0.544
料重比 F/G 4.65±0.42 4.82±0.65 0.199

同行数据肩标无字母表示差异不显著(P>0.05),不同小写字母表示差异显著(P<0.05),不同大写字母表示差异极显著(P<0.01)。下表同。

In the same row, values with no letter letter superscripts mean no significant difference (P>0.05), while with different small letter superscripts mean significant difference (P<0.05), and with different capital letter superscripts mean extremely significant difference (P<0.01). The same as below.

2.3 花椒叶对肉兔屠宰性能和器官指数的影响

由表5可知,与对照组相比,饲粮中添加5%花椒叶对肉兔半净膛率和全净膛率,以及心脏、肝脏、脾脏、肾脏、胸腺和圆小囊的器官指数均无显著影响(P>0.05)。
表5 花椒叶对肉兔屠宰性能和器官指数的影响

Table 5 Effects of Zanthoxylun bungeanum leaves on slaughter performance and organ indices of meat rabbits

项目 Items 对照组 CON group 花椒叶组 ZBL group P值 P-value
半净膛率 Half-eviscerated yield percentage/% 50.75±1.65 50.63±1.37 0.878
全净膛率 Eviscerated yield percentage/% 47.18±1.60 47.28±1.43 0.903
心脏指数 Heart index/(g/kg) 2.59±0.33 2.31±0.23 0.071
肝脏指数 Liver index/(g/kg) 27.28±1.57 25.77±2.09 0.128
脾脏指数 Spleen index/(g/kg) 0.63±0.18 0.60±0.13 0.772
肾脏指数 Kidney index/(g/kg) 5.80±0.53 5.45±0.50 0.189
胸腺指数 Thymus index/(g/kg) 1.78±0.35 1.49±0.55 0.228
圆小囊指数 Round cyst index/(g/kg) 1.00±0.14 1.04±0.23 0.668

2.4 花椒叶对肉兔血清和肝脏抗氧化指标的影响

由表6可知,与对照组相比,花椒叶组肉兔血清CAT活性无显著差异(P>0.05);饲粮中添加5%花椒叶极显著提高了肉兔血清T-SOD、GSH-Px活性及T-AOC(P<0.01),极显著降低了血清MDA含量(P<0.01)。与对照组相比,饲粮中添加5%花椒叶对肉兔肝脏T-SOD、CAT活性及T-AOC均无显著影响(P>0.05);饲粮中添加5%花椒叶极显著提高了肝脏GSH-Px活性(P<0.01),极显著降低了肝脏MDA含量(P<0.01)。
表6 花椒叶对肉兔血清和肝脏抗氧化指标的影响

Table 6 Effects of Zanthoxylun bungeanum leaves on serum and hepatic antioxidant indices of meat rabbits

项目 Items 对照组 CON group 花椒叶组 ZBL group P值 P-value
血清 Serum
总超氧化物歧化物酶 T-SOD/(U/mL) 317.09±9.21B 366.11±10.64A 0.004
总抗氧化能力 T-AOC/(U/mL) 2.92±0.14B 7.95±0.38A <0.001
丙二醛 MDA/(nmol/mL) 3.60±0.37A 0.56±0.14B <0.001
过氧化氢酶 CAT/(U/mL) 2.07±0.30 1.39±0.12 0.068
谷胱甘肽过氧化物酶 GSH-Px/(U/mL) 1 868.57±66.27B 3 846.67±146.88A <0.001
肝脏 Liver
总超氧化物歧化物酶 T-SOD/(U/mg prot) 196.83±3.74 209.74±6.00 0.093
总抗氧化能力 T-AOC/(U/mg prot) 1.15±0.07 1.10±0.04 0.591
丙二醛 MDA/(nmol/mg prot) 0.56±0.06A 0.16±0.02B <0.001
过氧化氢酶 CAT/(U/mg prot) 19.09±0.81 20.04±1.13 0.508
谷胱甘肽过氧化物酶 GSH-Px/(U/mg prot) 732.32±31.99B 1 007.57±15.70A <0.001

2.5 花椒叶对肉兔血清生化指标的影响

由表7可知,与对照组相比,花椒叶组血清TP、ALB含量和ALP活性均无显著差异(P>0.05);饲粮中添加5%花椒叶能显著降低肉兔血清TG含量和AST活性(P<0.05),并极显著降低了血清UREA和T-CHO含量以及ALT活性(P<0.01)。
表7 花椒叶对肉兔血清生化指标的影响

Table 7 Effects of Zanthoxylun bungeanum leaves on serum biochemical indices of meat rabbits

项目 Items 对照组 CON group 花椒叶组 ZBL group P值 P-value
总蛋白 TP/(g/L) 30.92±0.20 29.25±0.76 0.079
白蛋白 ALB/(g/L) 17.65±1.68 22.89±3.61 0.229
尿素 UREA/(mmol/L) 5.35±0.12A 3.17±0.22B <0.001
总胆固醇 T-CHO/(mmol/L) 0.42±0.03A 0.19±0.05B 0.002
甘油三酯 TG/(mmol/L) 1.21±0.27a 0.48±0.08b 0.027
碱性磷酸酶 ALP/(U/L) 128.28±4.15 132.78±3.30 0.415
谷丙转氨酶 ALT/(U/L) 45.83±2.05A 34.32±1.03B 0.001
谷草转氨酶 AST/(U/L) 22.49±0.52a 20.62±0.60b 0.041

2.6 花椒叶对肉兔肠道形态指标的影响

由表8可知,与对照组相比,花椒叶组肉兔的十二指肠、空肠和回肠的绒毛高度、隐窝深度及V/C值均无显著差异(P>0.05)。
表8 花椒叶对肉兔肠道形态指标的影响

Table 8 Effects of Zanthoxylun bungeanum leaves on intestinal morphological indices of meat rabbits

项目 Items 对照组 CON group 花椒叶组 ZBL group P值 P-value
十二指肠 Duodenum
绒毛高度 Villus height/μm 542.99±14.84 541.01±8.99 0.912
隐窝深度 Crypt depth/μm 154.70±6.65 135.56±11.53 0.188
绒毛高度/隐窝深度 V/C 3.55±0.19 4.13±0.35 0.179
空肠 Jejunum
绒毛高度 Villus height/μm 607.61±10.04 593.07±3.49 0.201
隐窝深度 Crypt depth/μm 152.17±10.66 242.94±49.50 0.103
绒毛高度/隐窝深度 V/C 4.10±0.34 2.93±0.52 0.092
回肠 Ileum
绒毛高度 Villus height/μm 319.38±12.31 343.58±34.92 0.528
隐窝深度 Crypt depth/μm 210.64±35.64 182.00±36.04 0.585
绒毛高度/隐窝深度 V/C 1.74±0.31 2.37±0.54 0.339

2.7 花椒叶对肉兔盲肠微生物区系的影响

如图1-A和图1-B所示,与对照组相比,花椒叶组盲肠微生物群落的Ace指数和Shannon指数无显著差异(P>0.05),说明组间微生物群落丰富度和多样性未发生显著变化。由PCA(图1-C)结果可知,对照组和花椒叶组盲肠样本聚集,表明微生物群落组成差异不明显。如图1-D所示,门水平上,对照组和花椒叶组肉兔盲肠微生物群落相对丰度排名前8的菌门为芽孢杆菌门(Bacillota)、未分类界级细菌(unclassified_k_norank_d_Bacteria)、疣微菌门(Verrucomicrobiota)、微小菌门(Patescibacteria)、放线菌门(Actinomycetota)、拟杆菌门(Bacteroidota)、热脱硫杆菌门(Thermodesulfobacteriota)、蓝细菌门(Cyanobacteriota)。如图1-E所示,属水平上,对照组和花椒叶组肉兔盲肠微生物群落相对丰度排名前8的菌属为未定级真杆菌科(norank_f_Eubacteriaceae)、未定级梭菌纲UCG-014(norank_o_Clostridia_UCG-014)、NK4A214群(NK4A214_group)、克里斯滕森菌科R-7群(Christensenellaceae_R-7_group)、未分类界级细菌(unclassified_k_norank_d_Bacteria)、阿克曼氏菌属(Akkermansia)、未分类毛螺菌科(unclassified_f_Lachnospiraceae)、未定级RF39目(norank_o_RF39)。
图1 花椒叶对肉兔盲肠微生物群落多样性和组成的影响

Bacillota:芽孢杆菌门;Unclassified_k_norank_d_Bacteria:未分类界级细菌;Verrucomicrobiota:疣微菌门;Patescibacteria:微小菌门;Actinomycetota:放线菌门;Bacteroidota:拟杆菌门;Thermodesulfobacteriota:热脱硫杆菌门;Cyanobacteriota:蓝细菌门;Pseudomonadota:变形菌门;Norank_f_Eubacteriaceae:未定级真杆菌科;Norank_o_Clostridia_UCG-014:未定级梭菌纲UCG-014;NK4A214_group:NK4A214群;Christensenellaceae_R-7_group:克里斯滕森菌科R-7群;Akkermansia:阿克曼氏菌属;Unclassified_f_Lachnospiraceae:未分类毛螺菌科;Norank_o_RF39:未定级RF39目;Norank_f_Ruminococcaceae:未定级瘤胃球菌科;Candidatus_Saccharimonas:候选物糖单胞菌属;Others:其他。

Fig.1 Effects of Zanthoxylun bungeanum leaves on diversity and composition of cecal microbial community of meat rabbits

基于属水平上的Student’s t检验柱状图(图2)可知,与对照组相比,花椒叶组盲肠微生物群落未培养梭菌-瘤胃球菌科成员(uncultured_Clostridium_sp_f_Ruminococcaceae)、宏基因组-UCG-005群(metagenome_g_UCG-005)、未培养细菌-厌氧丝菌属(uncultured_bacterium_g_Anaerofilum)相对丰度显著提高(P<0.05);未培养细菌-Acutalibacter(uncultured_bacterium_g_Acutalibacter)、未培养细菌-V902013群(uncultured_bacterium_g_V902013_group)相对丰度显著降低(P<0.05)。
图2 肉兔盲肠优势微生物群落及差异菌属分析

uncultured_bacterium_g_Acutalibacter:未培养细菌-Acutalibacter;uncultured_bacterium_g_V902013_group:未培养细菌V902013群;uncultured_Clostridium_sp_f_Ruminococcaceae:未培养梭菌-瘤胃球菌科成员;metagenome_g_UCG-005:宏基因组-UCG-005群;uncultured_bacterium_g_Anaerofilum:未培养细菌-厌氧丝菌属。

Fig.2 Analysis of dominant and differential microbial community in cecum of meat rabbits

2.8 花椒叶对肉兔血清代谢组的影响

基于PCA可知,对照组和花椒叶组血清代谢物明显分离(图3-A)(P<0.05)。火山图(图3-B)显示,与对照组相比,花椒叶组血清代谢物有285种显著上调,有61种显著下调,排名前5的差异代谢物为3,6,7-三甲氧基菲-2,5-二醇、心菊内酯、德莫替康、头孢米诺、2-氨基-4-羟基嘧啶-5-羧酸(P<0.05)。如图3-C所示,花椒叶组与对照组的差异代谢物的KEGG通路富集分析表明,差异代谢物主要富集在缬氨酸、亮氨酸与异亮氨酸生物合成,精氨酸与脯氨酸代谢,甘氨酸、丝氨酸与苏氨酸代谢,色氨酸代谢,D-氨基酸代谢,谷胱甘肽代谢以及泛酸与辅酶A生物合成等代谢通路。
图3 肉兔血清差异代谢物及KEGG通路富集分析

A:血清差异代谢物PCA图 PCA plot of serum differential metabolites;B:血清差异代谢物可视化火山图 volcano plot visualization of serum differential metabolites;C:血清差异代谢物KEGG通路富集分析图 KEGG pathway enrichment analysis diagram of serum differential metabolites。

3,6,7-Trimethoxyphenanthrene-2,5-diol:3,6,7-三甲氧基菲-2,5-二醇;Helenalin:心菊内酯;Delimotecan:德莫替康;Cefminox:头孢米诺;2-Amino-4-hydroxypyrimidine-5-carboxylic acid:2-氨基-4-羟基嘧啶-5-羧酸;Endocrine resistance:内分泌抵抗;Glutathione metabolism:谷胱甘肽代谢;Biosynthesis of cofactors:辅因子生物合成;Drug metabolism—cytochrome P450:药物代谢——细胞色素P450;Arginine and proline metabolism:精氨酸与脯氨酸代谢;D-amino acid metabolism:D-氨基酸代谢;Valine, leucine and isoleucine biosynthesis:缬氨酸、亮氨酸与异亮氨酸生物合成;Glycine, serine and threonine metabolism:甘氨酸、丝氨酸与苏氨酸代谢;Pantothenate and CoA biosynthesis:泛酸与辅酶A生物合成;Tryptophan metabolism:色氨酸代谢。

Fig.3 Differential metabolites and KEGG pathway enrichment analysis of serum in meat rabbits

如图4所示,将血清抗氧化和生化指标中具有显著性的结果与排名前20的血清差异代谢物进行Pearson相关性分析,结果可知,赖氨酸磷酸酯、N-二十碳五烯酰苏氨酸等代谢物与血清T-CHO含量呈显著正相关(P<0.05),而与GSH-Px活性呈显著负相关(P<0.05);δ-戊基甜菜碱与血清T-CHO、UREA和MDA含量及ALT活性呈显著负相关(P<0.05),与GSH-Px活性及T-AOC呈显著正相关(P<0.05);异戊酰肉碱与血清TG含量呈显著负相关(P<0.05),与血清T-CHO和UREA含量及AST活性等呈弱的负相关(P>0.05);葡萄糖酸与血清GSH-Px活性及T-AOC呈显著正相关(P<0.05),与血清MDA和TG含量呈显著负相关(P<0.05);马尿酸与血清GSH-Px活性呈显著正相关(P<0.05),与血清T-CHO含量呈显著负相关(P<0.05);犬尿酸与血清GSH-Px活性及T-AOC呈弱的正相关(P>0.05),与血清TG含量呈显著负相关(P<0.05)。
图4 肉兔血清差异代谢物与血清抗氧化和生化指标的相关性分析

“*”表示P<0.05;“**”表示P<0.01;“***”表示P<0.001。红色表示正相关,蓝色表示负相关,颜色越深表示相关性越强。“*” indicated P<0.05; “**” indicated P<0.01; “***” indicated P<0.001. Red indicated positive correlation, blue indicated negative correlation, and the deeper color indicated the stronger correlation.

Lysine phosphoester:赖氨酸磷酸酯;N-eicosapentaenoyl threonine:N-二十碳五烯酰苏氨酸;Pa(PGF1α/20∶1(11Z)):血小板活化因子类似物(含PGF1α/20∶1(11Z));Pc(18∶1/18∶2):磷脂酰胆碱(18∶1/18∶2);Calcitroic acid:骨化三酸;Phenyl hydrogen sulfate:苯基硫酸氢酯;Gln-Arg-Arg:谷氨酰胺-精氨酸-精氨酸;Decaethylene glycol:十乙二醇;PEG N7:聚乙二醇N7;Gentamicin C:庆大霉素C;Octaethylene glycol:八乙二醇;3,6,9,12,15,18,21,24,27,30-Decaooxadotriacontane-1,32-diol:3,6,9,12,15,18,21,24,27,30-十氧杂三十二烷-1,32-二醇;Isovalerylcarnitine:异戊酰肉碱;Kynurenic acid:犬尿酸;Delta-valerobetaine:δ-戊基甜菜碱;Gluconic acid:葡萄糖酸;Pseudouridine:假尿嘧啶核苷;N6,N6,N6-trimethyl-L-lysine:N6,N6,N6-三甲基-L-赖氨酸;Creatinine:肌酐;Hippuric acid:马尿酸;T-CHO:总胆固醇 total cholesterol;ALT:谷丙转氨酶 alanine transaminase;MDA:丙二醛 malondialdehyde;UREA:尿素 urea;AST:谷草转氨酶 aspartate transaminase;TG:甘油三酯 triglyceride;T-SOD:总超氧化物歧化酶 total superoxide dismutase;GSH-Px:谷胱甘肽过氧化物酶 glutathione peroxidase;T-AOC:总抗氧化能力 total antioxidant capacity。

Fig.4 Correlation analysis between serum differential metabolites and serum antioxidant and biochemical indices in meat rabbits

3 讨论

3.1 花椒叶在肉兔饲粮中的表观消化能和营养物质表观消化率

基于国内研究的空白,本试验评估了花椒叶在肉兔上的表观消化能及其营养物质表观消化率。本课题组前期已测得花椒叶中缩合单宁含量约为23.17 mg/g,本试验中测定的营养物质表观消化率偏低,可能是因为饲粮中花椒叶添加量较高,导致饲粮单宁含量升高,抑制了肉兔消化酶活性。通过消化试验,本试验测得肉兔对花椒叶的表观消化能为8.67 MJ/kg。根据《肉兔营养需要量》(NY/T 4049—2021)的相关数据,小麦麸在肉兔上的表观消化能为10.30 MJ/kg,与花椒叶在肉兔上的表观消化能相近。目前,加工花椒叶的市场价格较小麦麸低500~800元/t,若将其替代肉兔饲粮中的小麦麸原料,可有效降低肉兔养殖成本。郭志强等[9]研究表明,饲粮中添加4%花椒叶时肉兔总能和碳水化合物的表观消化率最高,花椒叶添加量≤8%对肉兔的生产性能没有负面影响。综上所述,试验2采用5%花椒叶等量替代基础饲粮中的小麦麸,旨在不改变肉兔生长性能的前提下,降低其生长后期的饲养成本,并改善肉兔血清代谢水平与肠道健康状况。

3.2 花椒叶对肉兔生长性能的影响

生长性能是饲料转化率的直接体现,能直观反映动物整体生产水平。当前,花椒叶的饲料化利用研究以家禽为主,在肉兔生产领域的研究相对匮乏。陆中乾等[10]研究表明,花椒叶添加量≤3%对大恒肉鸡的增重不会产生显著影响。赵建飞等[7]研究表明,肉鸭平均日增重和平均日采食量降低与饲粮中花椒叶粉添加量增加有关。本试验结果表明,饲粮中添加5%花椒叶对肉兔生长性能没有产生显著影响。郭志强等[11]研究报道,饲粮中6%花椒叶能提高肉兔采食量。上述研究结果的差异可能与花椒叶添加量及所替代的饲料原料不同有关,更高添加量的替代效果尚需进一步验证。

3.3 花椒叶对肉兔屠宰性能和器官指数的影响

屠宰性能是评估饲粮配方应用价值、决定其能否推广的关键指标之一。赵建飞等[7]研究表明,饲粮中添加花椒叶粉对肉鸭屠宰性能无显著影响。陆中乾等[10]研究发现,饲粮中添加花椒叶对肉鸡半净膛率、全净膛率无显著影响。上述研究结果与本试验结果一致,本试验中,与对照组相比,饲喂含5%花椒叶饲粮并未对肉兔的半净膛率和全净膛率造成显著影响。这与郭志强等[9]研究结果存在差异,可能是花椒叶替代的饲料原料种类、比例以及基础饲粮配方不同导致。器官指数是反映动物脏器健康和身体状况的关键指标之一[12]。本试验结果表明,饲粮中添加5%花椒叶并未对肉兔心脏、脾脏、肾脏、肝脏、胸腺以及圆小囊的器官指数造成显著影响。综上所述,饲粮中添加5%花椒叶替代小麦麸不会对肉兔的屠宰性能和器官发育造成负面影响。

3.4 花椒叶对肉兔血清和肝脏的抗氧化指标、血清生化指标及血清代谢物的影响

氧化应激是动物机体产生过量自由基,造成机体内源性保护机制失衡,从而对器官和组织造成损害的一种状态[13]。花椒叶富含挥发油、类黄酮、多糖和酰胺类等活性物质,能够有效减少羟基和超氧阴离子等自由基产生,具有较强的抗氧化能力[6,14]。研究表明,在蛋鸡饲粮中添加花椒叶可以显著提高蛋鸡血清和肝脏的T-AOC[5,8]。赵建飞等[7]研究表明,饲粮中添加花椒叶粉能显著提高肉鸭血清T-AOC和T-SOD活性,同时降低MDA含量。本试验同样发现,在肉兔饲粮中添加5%花椒叶能够显著提高血清和肝脏的抗氧化能力。以上结果表明,花椒叶作为饲料原料能够提高肉兔的抗氧化能力,降低机体氧化损伤。
血清生化指标能够反映动物健康和代谢水平,是评价饲料原料能否满足动物营养需要的重要手段[15]。UREA含量是体现动物蛋白质合成代谢的重要指标,UREA含量升高会增加动物肾脏负担,对动物健康造成损伤[16]。在本试验中,饲粮中使用花椒叶替代小麦麸极显著降低肉兔血清UREA含量,表明饲粮中添加花椒叶可能会改善肉兔对蛋白质的消化吸收及氮利用率。花椒叶含有丰富的多酚和黄酮等活性物质,具有良好的降血脂和胆固醇的作用[17]。马尹鹏等[18]研究表明,在黄羽肉鸡饲粮中添加花椒粉可以降低肉鸡血清TG含量,花椒粉具有调控脂质代谢的能力。郭志强等[9]研究表明,饲粮中添加8%花椒叶能够降低肉兔的血糖和血脂。在本试验中,饲粮中添加5%花椒叶能够显著降低肉兔血清T-CHO、TG含量,证实了花椒叶具有调控肉兔脂质代谢的能力。ALT、AST是催化氨基酸代谢的核心酶,正常情况下,这些酶在血清中的活性较低,肝脏受损时会导致血清ALT、AST活性升高[19-20]。研究表明,花椒籽可以降低动物血清ALT、AST活性[21]。在本试验中,与对照组相比,花椒叶组的肉兔血清AST和ALT活性均显著降低,表明使用花椒叶替代肉兔饲粮中的小麦麸可能会通过改善肝脏功能,进一步对肉兔的脂质代谢产生积极影响。
本试验通过LC-MS非靶向代谢组学分析各组肉兔血清代谢物的分布情况,评估使用花椒叶替代小麦麸对肉兔血清代谢的影响。差异代谢物KEGG通路富集分析显示,花椒叶组上调的差异代谢物主要富集在缬氨酸、亮氨酸与异亮氨酸生物合成,精氨酸与脯氨酸代谢,甘氨酸、丝氨酸与苏氨酸代谢,色氨酸代谢,D-氨基酸代谢,谷胱甘肽代谢以及泛酸与辅酶A生物合成等代谢通路。王靖雯等[22]研究表明,半胱氨酸、蛋氨酸代谢上调有助于增加谷胱甘肽与S-腺苷甲硫氨酸的合成,增强机体抗氧化能力,还能通过促进肉碱合成,提升机体脂肪酸的β-氧化程度,降低血清脂肪酸含量。而支链氨基酸可以激活哺乳动物雷帕霉素靶蛋白复合物1(mTORC1)和腺苷酸活化蛋白激酶(AMPK)代谢通路,从而直接调控脂质分解,对脂肪代谢有积极作用[23]。犬尿酸和马尿酸等代谢物作为嘌呤代谢的终产物,也是血清中含量最高的抗氧化剂,能够直接中和羟自由基、过氧化氢等活性氧,从而减少自由基的产生,提高机体抗氧化能力[24]。葡萄糖酸能够螯合自由铁离子,防止铁离子催化的氧化反应,进而降低机体MDA含量[25]。本试验血清抗氧化指标结果也显示花椒叶组血清T-SOD、GSH-Px活性及T-AOC显著升高,血清和肝脏MDA含量极显著降低,表明饲粮中添加花椒叶会导致肉兔血清犬尿酸、马尿酸和葡萄糖酸等代谢物含量增加,从而增强动物机体抗氧化能力。δ-戊基甜菜碱是一种甜菜碱(Betaine)的衍生物,甜菜碱可通过激活AMPK通路,抑制脂肪酸合成酶(ACC)产生,减少脂肪酸的合成,降低机体TG含量,促进脂质代谢[26]。异戊酰肉碱作为肉碱衍生物,是支链氨基酸的中间产物,其含量的提升有利于加速肉碱转运脂肪进入线粒体,加快机体对脂肪酸的分解速度,从而减少体内脂肪含量,降低血脂水平[27]。在本试验中,与对照组相比,花椒叶组血清TG含量和AST活性显著降低,T-CHO和UREA含量及ALT活性极显著降低,表明饲粮中添加花椒叶会导致肉兔血清中δ-戊基甜菜碱和异戊酰肉碱等与脂质代谢有关的代谢物含量显著增加,进而提高肉兔整体的脂质代谢能力。基于上述结果推测,饲粮中添加花椒叶能够提高肉兔整体的抗氧化能力,改善脂质代谢能力,对生产性能产生积极影响。

3.5 花椒叶对肉兔小肠肠道形态及盲肠微生物区系的影响

小肠绒毛高度、隐窝深度和V/C值是反映营养物质利用效率的重要指标,通常较高的绒毛高度和V/C值、较低的隐窝深度代表对营养物质的利用效率较高[28]。本试验发现,饲粮中添加花椒叶对肉兔小肠绒毛高度、隐窝深度及V/C值没有显著影响,说明在肉兔饲粮中使用花椒叶,不会对肉兔小肠的营养吸收能力造成负面影响,这与前人关于花椒叶对动物肠道健康的研究结果相似[9,29]。盲肠作为肉兔消化和吸收营养物质的关键部位,其微生物群落变化直接影响肠道健康[30]。因此,分析盲肠微生物组成的变化,是评估花椒叶对肉兔肠道健康影响的关键依据。本试验中,与对照组相比,花椒叶组盲肠微生物群落丰富度和多样性均无显著变化,进一步说明饲粮中添加花椒叶对肉兔肠道健康没有负面影响。本试验结果表明,在门水平上,肉兔盲肠微生物Bacillota、Verrucomicrobiota和Bacteroidota等是优势菌门。研究表明,Bacteroidota和Bacillota是肉兔的优势菌门,其相对丰度升高有利于营养吸收、维持肠道健康,提高动物生产性能[31-32]。此外,Verrucomicrobiota相对丰度增加可以降低机体血脂水平[33]。在属水平上,与对照组相比,花椒叶组盲肠微生物群落uncultured_Clostridium_sp_f_Ruminococcaceae、metagenome_g_UCG-005、uncultured_bacterium_g_Anaerofilum相对丰度显著提高。uncultured_Clostridium_sp_f_Ruminococcaceae和uncultured_bacterium_g_Anaerofilum能够将纤维素链切割成短链纤维二糖或葡萄糖单体,将难溶性纤维降解为可发酵的碳水化合物,进而产生短链脂肪酸(SCFA),降低肠道内环境pH,调节微生态平衡,从而在提升饲料营养物质利用率和促进肠道健康方面发挥重要作用[34]。因此,饲粮中添加花椒叶可以改善肉兔肠道健康,提高其对难溶性纤维的利用率。李依蒙[35]研究表明,metagenome_g_UCG-005群变化与SCFA含量变化直接相关,能够改善肠道健康和促进营养吸收。上述微生物群落变化与本试验中机体抗氧化能力增强以及血清脂质代谢改善的结果相互印证。综上所述,本试验中与SCFA相关的微生物群落相对丰度增加,提示花椒叶可能有益于肠道健康,但由于未测定SCFA和炎症因子等关键指标,无法直接评估其对SCFA生成及肠道炎症状态的影响,具体还需要进一步深入研究。

4 结论

① 花椒叶在肉兔饲粮中的表观消化能为8.67 MJ/kg。
② 饲粮中添加5%花椒叶可增加肉兔血清与肝脏抗氧化酶活性,提高机体脂质代谢能力,有利于肠道健康,且不会对肉兔的生长性能产生负面影响。

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