百香果(Passiflora edulis)别名鸡蛋果、西番莲或洋石榴,是西番莲科、西番莲属草质藤本植物,浆果呈卵圆形,黄色或紫色。百香果原产于南美洲,目前广泛种植于热带和亚热带地区。我国作为百香果主要生产国,产业规模持续增长,产区主要集中于广东、广西、海南、福建等地区,其中广西地区是国内最大的百香果产地。据统计,2024年广西地区百香果种植总面积达28 973 hm2,果实总产量达50.24万t[1]。
百香果鲜果的各组分中,果肉占全果的25%~27%,种子占全果的8%~12%,果皮占比最高,占全果的62%~64%[2]。我国百香果最主要的利用路径是以百香果原浆汁形式用于食品和饮料行业,但加工过程中大部分的果皮等副产物被直接丢弃或简易填埋,存在深加工环节薄弱和果皮等副产物利用率低的问题,不仅导致了其中所含的潜在高附加值功能性成分、可再生有机质及营养物质的浪费,还加剧了农业生产副产物的资源化循环利用不足与环境负荷。百香果副产物(如果皮、果籽等)富含脂类、维生素、矿物质等营养物质,且含有多酚类化合物、类胡萝卜素及其他生物活性成分,兼具营养价值和药用价值。百香果果皮作为非常规饲料原料,近年来在家禽、生猪、反刍动物生产应用上开展了大量研究,相关报道证实百香果副产物可替代部分饲料原料应用于畜禽养殖,对动物生长、育肥、泌乳等均无不利影响[3-6]。因此,百香果副产物的资源化利用,不仅有效提升百香果全产业链的资源利用效率与附加值,还能推动农业可持续生产模式的发展。
1 百香果及其副产物的营养物质
黄皮和紫皮百香果不同部位的基础营养物质和矿物元素组成方面存在较大差异(表1)。这些成分差异不仅直接影响百香果及其副产物本身的色泽、风味和营养品质,也决定了其在食品、饲料添加剂或功能性原料等不同场景中的适用性。
表1 黄皮和紫皮百香果不同部位的基础营养物质和矿物元素含量Table 1 Contents of basic nutrients and mineral elements in different parts of yellow and purple passion fruit[2] |
| 项目 Items | 黄皮百香果Yellow passion fruit | 紫皮百香果Purple passion fruit | ||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 果肉Pulp | 果皮Peel | 果籽Seed | 果肉Pulp | 果皮Peel | 果籽Seed | |||
| 基础营养物质 Basic nutrients/g | 粗蛋白质CP | 8.57 | 3.40 | 13.07 | 6.53 | 6.47 | 13.23 | |
| 粗脂肪CF | 1.11 | 4.20 | 12.31 | 1.09 | 4.89 | 14.94 | ||
| 粗灰分Ash | 6.94 | 6.62 | 3.56 | 2.95 | 7.93 | 1.85 | ||
| 碳水化合物CHO | 83.37 | 85.78 | 71.07 | 89.42 | 80.71 | 69.98 | ||
| 总膳食纤维TDF | 7.15 | 61.16 | 65.60 | 1.40 | 61.68 | 55.06 | ||
| 矿物元素 Mineral elements/mg | 钙Ca | 50.00 | 250.00 | 30.00 | 20.00 | 310.00 | 6.00 | |
| 铁Fe | 5.50 | 3.20 | 5.20 | 2.90 | 4.60 | 4.30 | ||
| 镁Mg | 200.00 | 120.00 | 150.00 | 120.00 | 130.00 | 290.00 | ||
| 磷P | 380.00 | 140.00 | 310.00 | 150.00 | 70.00 | 63.00 | ||
| 钾K | 3 800.00 | 2 600.00 | 760.00 | 1 600.00 | 2 800.00 | 112.00 | ||
| 钠Na | 1.40 | 2.20 | 3.46 | 5.30 | 7.30 | 4.80 | ||
| 锌Zn | 5.20 | 1.00 | 4.10 | 2.10 | 0.90 | 4.60 | ||
| 铜Cu | 0.60 | 0.10 | 0.90 | 0.20 | 0.20 | 0.70 | ||
| 硼B | 1.30 | 0.40 | 1.40 | 0.50 | ||||
| 锰Mn | 1.20 | 0.50 | 2.20 | 0.40 | 0.70 | 2.30 | ||
| 硫S | 170.00 | 70.00 | 150.00 | 90.00 | 160.00 | 32.00 | ||
| 氮N | 2 400.00 | 620.00 | 1 800.00 | 1 100.00 | 920.00 | 380.00 | ||
按100 g干物质基础计。 | |
Calculated based on 100 g dry matter basis. |
2 百香果及其副产物的主要活性成分
百香果全果中含有丰富的抗菌肽、多酚类化合物、类胡萝卜素和果胶等生物活性成分,果皮中含有包括隐黄质、α-胡萝卜素、β-胡萝卜素等多种类胡萝卜素以及槲皮素、山奈酚等黄酮类物质。
2.1 抗菌肽
抗菌肽是一类广泛存在于生物体内的小分子多肽,通常由10~50个氨基酸组成,是天然免疫系统的重要组成部分,一般具有广谱抗菌活性。Pelegrini等[7]从紫色百香果籽中分离纯化出一种分子质量为5.0 ku的小肽,该小肽与2S清蛋白类储存蛋白高度同源,对哈茨木霉(Trichoderma harzianum)、尖孢镰刀菌(Fusarium oxysporum)及烟曲霉(Aspergillus fumigatus)的菌丝生长表现出显著抑制活性。研究发现,分离自紫色百香果籽的分子质量为67 ku的二聚体蛋白西番莲素也具有抗真菌作用,能抑制立枯丝核菌(Rhizotonia solani)的菌丝生长[半抑制浓度(IC50)=16 mmol/L]和人乳腺癌细胞MCF-7的增殖(IC50=15 mmol/L)[8]。
2.2 多酚类化合物
多酚类化合物是百香果皮的主要次级代谢产物,主要包括酚类、黄酮类、酚酸类、单宁类和花青素类等。Siniawska等[9]利用液相色谱-四极杆飞行时间串联质谱(LC-QTOF/ESI-MS)和超高效液相色谱-光电二极管阵列-荧光检测(UPLC-PDA-FL)技术,鉴定出百香果果皮的多酚类化合物总含量为14.13%,主要含有25种黄酮类、9种黄酮醇类、6种黄烷-3-醇类、4种酚酸类和7种花青素类物质。Ribeiro da Silva等[10]研究发现,黄色百香果果肉中总酚含量为每100 g干重含765.09 mg(没食子酸当量),果皮中总酚含量为每100 g干重含451.06 mg(没食子酸当量)。百香果果皮中C-糖苷黄酮(如荭草素、异荭草素、牡荆素和异牡荆素)占总酚含量的60%以上[11];果肉中最主要的酚类物质是异槲皮素,含量约为32.25 μg/g[12]。
2.3 类胡萝卜素
类胡萝卜素具有抗氧化、抗癌、预防心血管疾病及延缓衰老等功效,是体内维生素A的重要前体物质。百香果果皮中富含β-胡萝卜素、叶黄素、玉米黄质等多种类胡萝卜素[2]。研究表明,紫色百香果果皮中类胡萝卜素总含量为121 mg/kg,显著高于黄色百香果果皮的63 mg/kg;黄色百香果果肉中类胡萝卜素总含量为251 mg/kg,叶黄素和玉米黄质含量为10 μg/kg,β-隐黄质含量为249 mg/kg,番茄红素含量为280 μg/kg[13]。Wonderacek等[14]通过高效液相色谱(HPLC)从百香果果肉中分离出14种类胡萝卜素,主要由新黄质、紫黄质、顺式-紫黄质、花药黄质、叶黄素、玉米黄质、β-隐黄质、前番茄红素、多顺式-胡萝卜素、顺式-ζ-胡萝卜素、反式-ζ-胡萝卜素、反式-β-胡萝卜素、13-顺式-β-胡萝卜素及六氢番茄红素组成。
2.4 果胶
百香果中果胶含量丰富,广泛存在于鲜果皮中,具有免疫调节、抗肿瘤、抗炎、抗菌、抗氧化以及降血脂等功能。不同品种百香果果皮中果胶含量不同,黄色百香果果皮中果胶含量为36.7%~38.64%,紫色百香果果皮中果胶含量为31.65%~32.97%[2]。不同处理方法提取的百香果果胶得率和性质不同。Seixas等[15]使用硝酸、乙酸和酒石酸进行百香果果皮的果胶提取,其得率分别为13.0%、12.9%和18.2%。Pinheiro等[16]研究发现,利用柠檬酸提取百香果果皮的果胶可获得高甲氧基果胶(high methoxylpectin,HM),且低浓度柠檬酸有利于提高果胶酯化度。Kulkarni等[17]采用盐酸提取法进行百香果果皮的果胶提取,其得率为14.8%,产物主要为HM。Yapo等[18]采用水、草酸铵和稀酸溶液分步法从黄百香果果皮中提取的果胶摩尔质量在6.4×104~5.1×104 g/mol。
3 百香果及其副产物的主要生物学功能
3.1 抗菌作用
百香果果皮富含抗菌肽、黄酮类和酚类化合物等活性成分,对细菌和真菌都表现出较好的抗菌作用。Nugraha等[19]研究表明,百香果果皮乙酸乙酯粗提取物对金黄色葡萄球菌(Staphylococcus aureus,S. aureus)和大肠杆菌(Escherichia coli,E. coli)具有抑菌活性,其最小抑菌浓度(minimum inhibitory concentration,MIC)为12.5 mg/mL。百香果籽二甲基亚砜提取物对痤疮丙酸杆菌(Cutibacterium acnes)具有良好的抗菌活性,且效果随浓度的增加而增加,MIC为200 mg/mL,最低杀菌浓度为250 mg/mL[20]。黄皮百香果籽甲醇提取物抗菌活性优于果皮提取物,对S. aureus、E. coli、枯草芽孢杆菌(Bacillus subtilis,B. subtilis)、表皮葡萄球菌(Staphylococcus epidermidis)、藤黄微球菌(Micrococcus luteus)、产气肠杆菌(Enterobacter aerogenes,E. aerogenes)、肺炎克雷伯菌(Klebsiella pneumoniae,K. pneumoniae)、铜绿假单胞菌(Pseudomonas aeruginosa,P. aeruginosa)等表现出广谱抗菌作用,而百香果果皮甲醇提取物对E. aerogenes和P. aeruginosa无效[21]。上述研究表明,百香果副产物提取物具有一定的广谱抗菌作用,可作为研发新型抗菌剂的潜在来源。
3.2 抗氧化作用
氧化应激是多种疾病发生的重要诱因,其主要机制在于自由基的过量积累。百香果的抗氧化应激作用主要依赖于其丰富的多酚类化合物、黄酮类化合物和类胡萝卜素等活性成分[22]。此外,百香果黄酮类化合物能够有效清除65%的氢氧根(OH-)离子与57%的1,1-二苯基-2-三硝基苯肼(DPPH)自由基[23]。酚类化合物和类胡萝卜素可能通过直接激活核因子E2相关因子2(nuclear factor erythroid 2-related factor 2,Nrf2)的表达,进而提高抗氧化酶的分泌,从而降低氧化应激反应[24]。Vuolo等[25]研究发现,饲喂百香果果皮可能通过提高抗氧化酶的表达,缓解大鼠由高脂饮食造成的氧化应激,有效改善大鼠体重增加、体脂上升以及抗炎水平。氧自由基吸收能力(ORAC)和DPPH自由基清除试验表明,百香果源类胡萝卜素(尤其是β-胡萝卜素和叶黄素)能够显著降低氧化应激标志物丙二醛(malondialdehyde,MDA)含量,并增强总超氧化物歧化酶(total superoxide dismutase,T-SOD)和过氧化氢酶(catalase,CAT)活性[26]。
3.3 抗炎作用
在动物机体受到强烈炎症刺激时,巨噬细胞会被大量激活,进而释放包括肿瘤坏死因子-α(tumor necrosis factor-α,TNF-α)、白细胞介素-1β(interleukin-1β,IL-1β)、白细胞介素-6(interleukin-6,IL-6)和一氧化氮(nitric oxide,NO)在内的多种促炎因子,这些炎症介质的过量产生可能引发炎症反应[27]。百香果果肉提取物通过激活Nrf2信号通路促进抗氧化酶表达,同时抑制核转录因子-κB(nuclear factor-kappa B,NF-κB)信号通路,减少TNF-α、IL-6等促炎因子分泌,从而发挥抗炎作用;每天添加250和500 mg/kg BW的百香果籽提取物可以显著抑制小鼠高脂饮食造成的肝脏促炎因子IL-6和TNF-α含量上调[24]。Cazarin等[28]研究发现,百香果果皮多糖可以通过调节炎症因子和金属蛋白酶的表达,有效降低动物溃疡性肠炎的发生。Xu等[29]研究发现,百香果皮发酵提取物能显著降低小鼠血清炎症因子TNF-α、IL-6和IL-1β含量,并减少结肠组织的炎症浸润。黄色百香果果皮中的可溶性膳食纤维不仅在5-氟尿嘧啶诱导的小鼠肠黏膜炎模型中起保护和治疗作用[30],还能抑制由葡聚糖硫酸钠诱导的小鼠溃疡性结肠炎的反应,改善肠黏膜屏障功能[31]。
3.4 降血糖作用
百香果果皮多糖能够通过抑制α-葡萄糖苷酶和α-淀粉酶活性、缓解胰岛素抵抗等机制有效降低血糖水平,同时还能减少血清中的总胆固醇(total cholesterol,TC)和甘油三酯(triglyceride,TG)含量,进而调节血脂代谢[32]。Goss等[33]首次证明百香果皮乙醇提取物粉可以防止年轻大鼠由低果糖饮食引起的胰岛素抵抗和肝脂肪变性。另有研究报道,百香果果皮提取物能够有效降低链脲佐菌素诱导的糖尿病大鼠的血糖水平,同时显著缓解肝脏氧化应激反应[34]。此外,通过调节脂联素和瘦素等关键脂肪因子的分泌,百香果果皮粉在肥胖大鼠模型中展现出改善代谢紊乱的效果,对血糖水平控制的改善尤为明显[35]。
3.5 降脂作用
研究发现,摄入一定量的百香果果皮果胶,可减少肠道脂质吸收、促进短链脂肪酸(short-chain fatty acids,SCFA)生成,间接调节肠道代谢[36];增加饮食中果胶的含量会减少大鼠的采食量、体重增加和体脂含量,同时增加循环酪酪肽和胰高血糖素样肽-1(glucagon-like peptide-1,GLP-1)含量[37]。程明明等[38]灌胃小鼠不同剂量的湿法改性百香果果皮膳食纤维,降低了小鼠血清中TG、TC、MDA和低密度脂蛋白含量。另有研究表明,在小鼠高脂饮食中添加2.5%百香果果皮粉,可通过上调下丘脑可卡因和苯丙胺调节转录物,增强大鼠饱腹感,提高GLP-1/葡萄糖依赖性促胰岛素多肽含量,改善糖代谢,恢复脂联素和瘦素的平衡、减轻慢性炎症,最终降低体重增长、脂肪堆积和改善胰岛素抵抗[35]。
4 百香果副产物在动物生产中的应用
4.1 家禽
韦晓芳等[4]研究显示,在25周龄的广西富凤土1号蛋鸡饲粮中添加10%百香果果皮发酵料,可提高蛋鸡的产蛋率,增强脂质代谢和免疫水平。另有研究表明,饲粮中添加10%的发酵百香果皮可显著提高80日龄灵山肉鸡的终末体重、总增重和平均日增重,降低料重比(feed to gain ratio,F/G)[39]。Ju等[36]在1日龄三黄肉鸡饲粮中添加1%~2%的百香果果皮,可显著提高三黄鸡血清中谷胱甘肽过氧化物酶(glutathione peroxidase,GSH-Px)活性和总抗氧化能力;在112日龄三黄鸡饲粮中添加3%的酶解百香果果皮,不仅能提高血清中GSH-Px活性,还能降低血清中TNF-α、IL-6和葡萄糖含量,兼具抗氧化、抗炎和机体代谢调控功效。除上述作用外,百香果副产物对肠道健康具有保护作用。杨蒙蒙等[40]研究表明,在7日龄雏鸡饲粮中添加1 000 mg/kg百香果果皮多糖,可改善环磷酰胺诱导免疫抑制雏鸡的肠道绒毛高度、隐窝深度和绒隐比,提示其能有效缓解肠道损伤。值得注意的是,不同百香果副产物及添加量应用效果具有明显差异,存在最优添加量,超过该阈值可能会产生负面影响。Zanetti等[41]在1日龄雄性科宝肉鸡饲粮添加不同比例(0、2.5%、5.0%、7.5%、10.0%、12.5%)的百香果籽粉,发现添加量不超过5%时能降低血清TG含量,提高鸡肉的抗氧化能力,并且不影响其生长性能和肉品质;一旦添加量超过5%则会导致饲料转化率下降和空肠绒毛形态损坏。综上所述,百香果副产物在适宜的添加量下,能够提高家禽生长性能、增强抗氧化能力、减轻炎症反应和提高免疫机能,同时优化肠道形态结构,保障肠道健康。
4.2 生猪
4.3 反刍动物
百香果果皮具有较高的营养价值及良好的适口性,可作为牛、羊青贮饲料使用。Tran等[44]前期已筛选出百香果果皮青贮发酵的最优配方为75%百香果果皮+20%干玉米芯+5%糖蜜。后续饲养试验表明,青贮果皮完全替代玉米青贮对泌乳牛的生长性能及后备牛的干物质(dry matter,DM)、粗蛋白质(crude protein,CP)、代谢能(metabolizable energy,ME)摄入量及饲料转化效率和生长性能均无不良影响[6]。在应用效果方面,Anjos等[45]在10月龄的奶牛小母牛饲粮中添加含不同比例(0、7%、14%、21%、28%、35%)脱水百香果果皮青贮料,经84 d饲养试验后发现对小母牛的采食行为均无负面影响。Pazdiora等[46]以不同比例(0、25%、50%、75%、100%)的脱水百香果果皮粉替代饲粮中的玉米饲喂6月龄公绵羊,结果表明,绵羊干物质采食量和饲料转化率随着替代比例呈线性增长,且对生长性能和采食行为无负面影响。Galvao等[5]以160 g/kg的脱水百香果果皮渣替代玉米原料,可维持5月龄山羊羔DM和总可消化营养物质摄入量不变,同时提高山羊羔中性洗涤纤维和CP摄入量,并促进氮平衡和氮沉积;但添加量提高至240 g/kg,则导致山羊羔营养物质消化率下降及氮排泄量增加。此外,加工工艺也会影响其饲用价值。Buenano-Sanchez等[47]研究表明,百香果果皮残渣的适宜干燥温度应控制在60~90 ℃,超过90 ℃会显著降低瘤胃消化率,并增加肠道甲烷(CH4)和二氧化碳(CO2)排放。综上所述,百香果果皮作为反刍动物饲粮中玉米的替代原料,在适宜的添加量和合理的加工条件下,可维持或改善动物生长性能和营养物质利用效率,同时有助于降低饲料成本,实现农产品废弃物的资源利用化,减少环境污染。
4.4 其他动物
百香果副产物对兔、鹌鹑等其他动物的生长性能、免疫调节和肠道健康同样具有积极作用。周孝琼等[48]研究发现,在38日龄公伊拉肉兔的饮水中按每只每日6、9 g添加百香果果皮水提液,可提高其生长性能,显著降低F/G;相同添加量在45日龄公伊拉肉兔上使用15 d后,可显著提高血清补体3(complement 3,C3)和免疫球蛋白G(immunoglobulin G,IgG)含量,显著降低血清TNF-α、干扰素-γ(interferon-γ,IFN-γ)及干扰素-α(interferon-α,IFN-α)含量[49]。在50日龄肉兔饲粮中添加100~200 mg/kg百香果籽提取物可增加其体重,提高饲料转化率和肌肉系水力,并降低肌肉和血清脂质过氧化水平[50]。在肉鹌鹑上,百香果副产物同样展现出积极的应用效果。Silva等[51]在7~42日龄的肉鹌鹑饲粮中添加5%以内的百香果籽饼,可提高其采食量,且不影响屠宰性能和肉质稳定性。另有研究表明,在21日龄日本肉鹌鹑饲粮中添加6.56%~7.72%的百香果籽粉,可作为替代能量和蛋白质的潜在饲料原料[52]。
5 小结与展望
百香果及其副产物富含多酚类化合物、类胡萝卜素、果胶等多种生物活性成分,具有抗氧化、抗炎、抗菌、降血糖和降脂等多种生物学功能。百香果副产物作为非常规饲料原料或饲料添加剂,在畜牧养殖业中虽展现出良好的应用前景,但其在实际推广应用中仍面临着含水量高、易腐败、适口性差、原材料不集中等问题。目前,针对上述问题的处理方式主要包括物理处理、化学处理和生物处理三大类。物理处理如直接烘干可大幅降低含水量、提高保藏期,但会增加原料的加工成本;粉碎、压榨等物理处理虽能改善适口性,却难以有效提升营养物质的利用率。化学处理如酸碱处理可降解部分纤维,但存在化学残留和环境污染风险。相对而言,生物处理更具应用潜力,其中青贮发酵或基于益生菌的精准发酵不仅可以降低百香果副产物中难降解纤维含量,还能提高活性成分含量、改善适口性、延长保藏期。因此,后续研究应立足百香果副产物的物料特性,综合评估不同处理方式的成本效益和应用可行性,重点围绕生物发酵工艺开展系统研究,包括筛选适宜的发酵菌种、构建精准发酵工艺,全方位评估发酵前后营养物质、活性成分及体外功能变化,以期为百香果副产物作为饲料资源的产业化应用提供理论支撑与实践依据。